昆蟲的性選擇

黃玲燕，陸 沁，余金鳳，徐 進(jìn)*，陳 鵬，葉 輝*

(1.云南大學(xué) 農(nóng)學(xué)院，云南 昆明650091；2.云南省林業(yè)科學(xué)院，云南 昆明650201)

達(dá)爾文在提出自然選擇理論之后，又提出了物種進(jìn)化的第二種選擇——性選擇（sexual selection）：即雄性為獲得交配權(quán)而互相競爭，競爭結(jié)果是失敗者并不像自然選擇中的那樣是死亡，而是失敗者因沒有獲得交配而不能產(chǎn)生后代[1]。自性選擇理論發(fā)表以來，如今已經(jīng)成為進(jìn)化生物學(xué)領(lǐng)域里最活躍的研究 主題[26]。性選擇是一個(gè)較廣的研究領(lǐng)域，本文將主要闡述昆蟲性選擇中值得關(guān)注的研究進(jìn)展。

1 性選擇模式與機(jī)制

性選擇理論是用來解釋同一性別的個(gè)體對交配機(jī)會的競爭以及異性間的擇偶是如何促進(jìn)性狀的演 化[3]。雌性和雄性不僅在生殖器官上有區(qū)別，也在外表、生理和行為等許多性狀（trait）上有差異。如雄 鹿的角、孔雀的長尾巴等許多性狀，都是性選擇的產(chǎn)物。

Darwin[1]提 出了兩種性選擇機(jī)制：(1)同性競爭（intrasexual competition），發(fā)生于同一性別之內(nèi)，通 常見于雄性個(gè)體之間，同性間為爭奪異性或異性所需的資源（如食物或產(chǎn)卵地）而斗爭，(2)異性選擇（intersexual choice），發(fā)生于雌雄個(gè)體之間，常見于雌性，即雌性會按自己的喜好來選擇雄性配偶。同 性競爭的選擇機(jī)制在性選擇中的重要地位已經(jīng)得到廣泛的承認(rèn)。Darwin清楚地承認(rèn)異性選擇的確存在，但是他從未明確地解釋過這種喜好是如何進(jìn)化的[34]。

如今，性選擇理論已經(jīng)誕生 150年，然而雌性的選擇是如何影響雄性的性征仍然有較大爭議，盡管 這一理論已經(jīng)在兩個(gè)方面獲得支持。首先，在魚類、鳥類及兩棲動物中雄性的一些性征確實(shí)會被雌性所 青睞[7]。另一方面，已經(jīng)有基因模型較好的解釋了為什么雌性會喜歡這些性征[4]。

證實(shí)雌性的喜好是如何在基因水平上進(jìn)化的比證實(shí)其存在要難得多。雖然分子生物學(xué)及染色體組學(xué) 手段可以用于研究基因?qū)π袨榈挠绊慬8]，但是基因?qū)Υ菩耘渑歼x擇喜好的影響仍沒有找到證據(jù)[34]。盡管 如此，感覺偏好模型假定雌性的交配喜好可能是感覺系統(tǒng)偏好的副產(chǎn)品，在自然選擇的壓力下，雄性進(jìn) 化出相應(yīng)的特征以迎合雌性的這些感覺偏好[9]。F isher[10]的基因模型也回答了雌性為什么會偏愛具有特定 性征的雄性：雌性選擇與具有受喜愛特征的雄性交配將會生出帶有此特征基因的后代，這些后代也因此 具備較高的生殖潛力[4]。此外，Zahavi[11]建議雌性也可能利用雄性的表型來判斷雄性的質(zhì)量，因?yàn)樾纬蛇@些表型的代價(jià)是昂貴的因而不能輕易被偽造，如 孔雀的尾和大象象牙的形成要求個(gè)體健康和營養(yǎng)充分。Hamilton和Zuk[12]也建議這些具有突出性征的雄性應(yīng)該是更健康的，對疾病有更強(qiáng)的抵抗力。

正如 Darwin[1]所 提出的那樣，同性競爭與配偶選擇，是兩個(gè)最重要的性選擇機(jī)制。然而，更多的其它性選擇機(jī)制也被提出及受到關(guān)注，例如精子競爭機(jī)制（sperm competition）。自 1970年P(guān)arker 提出精 子競爭機(jī)制以來，此機(jī)制已經(jīng)在許多動物甚至植物種群中發(fā)現(xiàn)[2,5,1314]。更值得注意的是，一些研究指出雌 性隱秘選擇機(jī)制（cryptic female choice）的重要性，雖然這一機(jī)制與精子競爭相比更缺乏深入的了解[2,15]。

2 昆蟲性選擇模式與機(jī)制

昆蟲的性選擇同樣包括生殖器官以及其它形態(tài)結(jié)構(gòu)、生理特征和行為習(xí)慣等許多性狀的選擇。根據(jù) 選擇發(fā)生的狀態(tài)和時(shí)間的不同，昆蟲的性選擇又可分為交配前、交配中和交配后選擇。

2.1 交配前的性選擇

2.1.1 形態(tài)特征的性選擇擇偶的標(biāo)準(zhǔn)在不同種群中不盡相同，在昆蟲中，外型特征大小在性選擇中占有重要的地位。許多研究表明雄蟲如果具有較大的體型[16-17]、 較長的觸角[16-18]、 較長的翅膀[19]或較長的腿[20]等 性狀通常就能在同性競爭和異性選擇中獲勝而擁有較多的交配機(jī)會。而在雌性中擁有較大的腹部 則多會受到雄性的青睞，究其原因可能是因?yàn)楦共康拇笮∫话闩c產(chǎn)卵數(shù)成正相關(guān)[21-22]。個(gè)體大的雌性同 樣也會在同性競爭中占有較多的優(yōu)勢[23]，這是因?yàn)榇蟮膫€(gè)體更容易在競爭的條件下獲取食物及配偶，或者有更強(qiáng)的生存能力及更長的壽命[24]。

然而，自然界中存在相互沖突的選擇壓作用于雌性及雄性的個(gè)體大小的進(jìn)化[25]。大個(gè)體的潛在不利 因素可能包括由于較長的發(fā)育時(shí)間而導(dǎo)致的較高的死亡率、較 大的能量消耗率、較 容易暴露而易被捕食、以及較高的熱應(yīng)力（heat stress）[26-27]。因此，相互沖突的選擇壓力共同作用于兩性特別是雄性的體型，其結(jié)果可能導(dǎo)致大體型個(gè)體并沒有明顯的優(yōu)勢，或者定向的選擇出中等大小但具有一生最大生殖潛力的個(gè)體[5,27-28]。

不少研究也發(fā)現(xiàn)昆蟲的內(nèi)、外生殖器官也存在性選擇[22,29]，Hosken和Stockley[29]指 出性選擇是生殖 器官進(jìn)化（種內(nèi)雌雄不同及種間的多樣性）的主要?jiǎng)恿?。而其中雌雄間的性沖突（male female conflict）以達(dá)到控制受精的目的則是性選擇導(dǎo)致生殖器官進(jìn)化的主要機(jī)制[30]。具有較大睪丸的雄性往往能產(chǎn)生較多的精子[31]，而大的雄性外生殖器則可能容易被雌性接受或在交配過程中不容易被雌性或其它個(gè)體打斷[22]。同樣地，性選擇會導(dǎo)致生殖器官的大小不斷增加，然而因?yàn)榇嬖谄渌聪蜻x擇壓力的作用[25]，例如雄性 外生殖器太大可能造成雌性傷害或無法進(jìn)行交配等，因此生殖器官的大小也不可能無休止的增加，而是在正反選擇壓力的作用下達(dá)到一個(gè)平衡。

2.1.2 生理及行為特征的性選擇交配狀態(tài)及年齡在昆蟲的性選擇中研究較多。一般來說，年輕及未交配 過的配偶因?yàn)槠漭^大的生殖潛力而在配偶選擇過程中最受歡迎[32]。例如，年輕的雌蟲有較高的產(chǎn)卵量[33]而 初次交配的雄蟲能夠提供較大的精包[34]。一些其他的研究也指出了未交配過的配偶[35]或年輕的配偶[33,36]在生殖上的更多有利因素。然而，研究表明也存在例外的情況，如大猿葉蟲(Colaphellus bowringi)的中年雌 性比年輕和年老的雌性有更高的交配成功率并在交配后產(chǎn)生了更多的可育卵[37]。

2.1.3 在原配與新配偶之間選擇大量的研究表明多次交配利于雌性獲取足夠的精子用于受精，同時(shí)也可以從雄性那里獲得營養(yǎng)成份[2,3839]。在有些種中，雌 性有可能會選擇性的與多個(gè)雄性交配以獲得最大的利益，因?yàn)槠湓渌芴峁┑木毫考梆B(yǎng)份會因重復(fù)交配而降低[34]，而且與多個(gè)雄性交配還可能獲得基 因上的利益[40]。

基因不相容性理論要求來自不同雄性的精子同時(shí)出現(xiàn)在受精發(fā)生的場所[40],基因多樣性理論的必要 條件是雌蟲的后代來自于不同的父親[41]。因此，要想從多次交配中獲得基因利益，雌性必須進(jìn)化出能夠 識別并拒絕與原配再次交配的機(jī)制[42]。這一假說已經(jīng)在近 10個(gè)物種（多數(shù)為昆蟲）中得到證實(shí)[4249]。在Zeh[42]的研究基礎(chǔ)上，N ewcomer[50]證 明擬蝎(Cordylochernes scorpioides)的雌性拒絕與原配交配是為了 提高后代的成活率。而在另一些昆蟲中雌性喜歡與新配偶而非原配交配的目的可能是為了提高后代的基 因多樣性[48-49]。然而，研究也發(fā)現(xiàn)了例外，例如橫紋金蛛(Argiope bruennichi)的雌性對原配和新配偶一視 同仁，隨機(jī)與其交配[51]，而大猿葉蟲(Colaphellus bowringi)的雌性則喜歡與原配雄性交配并產(chǎn)生了更多的可育卵[52]。

2.2 交配中的性選擇

有足夠的證據(jù)顯示，精子的生產(chǎn)數(shù)量遠(yuǎn)遠(yuǎn)大于卵子的數(shù)量，精子的生產(chǎn)數(shù)量遠(yuǎn)遠(yuǎn)大于卵子的數(shù)量，有足夠的證據(jù)顯示精子競爭是導(dǎo)致雄性大量生產(chǎn)精子的主要選擇力量[13]。然而雄性不可能無限制地制造 精子，這是因?yàn)榫拥纳a(chǎn)不可避免的需要成本[53]。正如最初Dewsbury[53]指 出的那樣，單個(gè)精子的造 價(jià)是低廉的，但是雄性往往在一次交配中要傳輸大量的精子，雄性的精液因此也是昂貴且有限的[33,54]。所以，“雄性一般渴望與任何雌性交配”[1]，和“交配次數(shù)通常比交配質(zhì)量重要”[55]等 觀點(diǎn)需要重新被考慮。

在配偶選擇的研究中，許多作者[56-57]專注于研究雌性如何選擇雄性，因?yàn)槠毡檎J(rèn)為由于卵子比精子 珍貴而導(dǎo)致雌性應(yīng)該比雄性挑剔。然而，雌性的生殖潛力因個(gè)體不同有較大差異，當(dāng)雄性的精子量有限 時(shí)，雄性也會在潛在的雌性配偶中進(jìn)行選擇[58]。Simmons[2]提 出雄性可能采取兩種策略進(jìn)行配偶選擇：(1)交配前選擇（pre copulatory mate choice），即雄性選擇與高質(zhì)量的雌性來交配，(2)交配中選擇（in copulatory mate choice），即雄性根據(jù)雌性的質(zhì)量或精子競爭的程度來決定精子的傳送量。第一種策略已 經(jīng)在許多實(shí)驗(yàn)中得到證實(shí)[22,59-60]。有差異的傳送精量的策略由于類似于雌性的隱秘選擇（cryptic female choice）[61-62]而被相應(yīng)的稱之為雄性的隱秘選擇[33,54,63-64]。

Galvani 和Johnstone[65]用數(shù)學(xué)模型檢驗(yàn)了雄性如何根據(jù)雌性的質(zhì)量來調(diào)節(jié)精子的傳送量。他們的優(yōu) 化模型指出，不管雄性體內(nèi)尚有的精子量如何，隨著雌性質(zhì)量的提高雄性應(yīng)該提高精子的傳送量。體重 與年齡一般被認(rèn)為是雌性質(zhì)量的重要指標(biāo)，即大的及年輕的雌性會比小的及年老的雌性有較高的生殖潛 力[66]。許多研究已經(jīng)證實(shí)雄性喜歡大的及年輕的配偶[67]，一些研究也證實(shí)雄性會提供較多的精液給這些高質(zhì)量的配偶[58]。然而，這些高質(zhì)量的雌性可能因?yàn)楦菀走M(jìn)行多次交配而給與之交配的雄性帶來更大的精子競爭的危險(xiǎn)性[68-69]。因此，用一個(gè)可選擇 S 型函數(shù)，Galvani 和Johnstone[65]提 出如果精子競爭的危險(xiǎn)性過高，雄性在交配中會只傳送較小的精液量，如精子競爭的危險(xiǎn)性適中，他們將仍然傳送較大的精液量。Simmons[2]建 議如果雌性一生交配不超過 2次，其精子競爭的危險(xiǎn)性應(yīng)為適中，但是如果交配 次數(shù)高于4次其危險(xiǎn)性將認(rèn)為是過高。

準(zhǔn)備好要交配的雌性與雄性的個(gè)體數(shù)的比值（OSR）[70]，在自然界中是隨時(shí)間與空間不斷變化的[71-73]，這種變化可能會導(dǎo)致精子競爭或影響精子競爭的程度[58]。從理論上來說[58]，雄性應(yīng)該會在雌性比例高的情況下降低精液的傳送量以節(jié)約精子而能與更多的雌性交配[54,74]。相反地，如果雄性比例較高或潛在的競爭對手較多，雄性應(yīng)該會提高一次交配的射精量[54,75]。

理論[76-77]與比較[78]及 實(shí)驗(yàn)[79]研 究已經(jīng)指出父權(quán)是由雄性間精子量的比例來決定的，即在與同一雌性 交配的情況下，某一雄性的精子數(shù)相對于對手的精子數(shù)越多，他的后代就越多。因此，如果要與對手的精子進(jìn)行競爭，雄性將提高精子的傳送量[2]。例如，Cook和Gage[80]發(fā) 現(xiàn)印度谷螟(Plodia interpunctella)雄性在有對手精包的存在下提高了其精子的傳送量。然而，Hodgson和Hosken[81]則 提出了相反的假設(shè)，即雄性在與已經(jīng)交配過的雌性交配時(shí)應(yīng)該減少精子傳送量，其原因是之前雄性的精子已經(jīng)使得敵對的雌 性生殖道得到緩沖。

2.3 精子競爭和交配后的雌性選擇

精子競爭與交配后的雌性選擇是性選擇理論中的兩個(gè)重要組成部分[82]。雄性已經(jīng)進(jìn)化出各種各樣的機(jī)制用于精子競爭，如誘使并不缺乏精子的雌性進(jìn)行交配，當(dāng)雌性體內(nèi)存在競爭對手的精子時(shí)提高精子的傳送量，或者移除對手的精子[2,83]。在接收、儲藏與釋放精子的過程中雌性同樣有機(jī)會決定使用哪一個(gè)雄性或按比例的使用多個(gè)雄性的精子，這一過程被稱之為交配后的雌性選擇，也被叫做雌性的隱秘選 擇[6162,84]。因此，精子競爭的結(jié)果是雄性與雌性交互作用下產(chǎn)生的結(jié)果[2]。

在動物種群里，最后交配的雄性往往可以獲得較高的父權(quán)[48,8586]。在鱗翅目昆蟲中，交配過程中精 子會被包于精包(spermatophore)內(nèi)然后被放置于雌性的交配囊(bursa copulatrix)，精子需要從這里遷移到 儲精器(spermatheca)里才能被用于受精[85,87]。精子從交配囊遷移到儲精器的時(shí)間在有的昆蟲中少于半個(gè) 小時(shí)，但在一些昆蟲中需要十多個(gè)小時(shí)[85]。因此，精子競爭應(yīng)該首先發(fā)生在交配囊里，精子競爭的結(jié)果 與交配間隔應(yīng)該呈線性相關(guān)[2,14]。比如說，兩次交配的間隔越短，第二個(gè)交配的雄性越容易排除還沒有從精包遷移出來的來自第一個(gè)雄性的精子，以獲得較高的P2值(雌性與兩個(gè)雄性交配后卵被第二個(gè)雄性 受精的比值)[14,8889]。因此這些作者認(rèn)為在較短的交配間隔下進(jìn)行精包移除是最后交配優(yōu)勢(last male sperm precedence)的一個(gè)機(jī)制。然而，在大多數(shù)研究中，精包移除在多大程度上決定最后交配優(yōu)勢及什 么因素決定交配間隔仍然不明了[14]。

當(dāng)精子完全遷出精包后，精子競爭可能會延伸到儲精器中[2,85]。儲精器中的精子競爭可能會在如下 一些情況下導(dǎo)致最后交配優(yōu)勢：(1)精子移除，即儲精器中來自早先雄性的精子被后來雄性精子的沖洗而 排出[90]或被雌性有意排除以便于容納新鮮的精子[14,91]，(2)殺精作用，即新來的精液可能會使早先儲藏的精子失去受精能力[92]或雌性主動殺死儲藏的精子以便接納新鮮的精子[93]。Pair等[94]報(bào) 導(dǎo)了雌性煙草夜 蛾（Heliothis virescens）先 與正常雄性交配后再與被節(jié)育的雄性交配，其來自第一雄的精子量減少了90%，因此，這些作者認(rèn)為后交配的雄性精液可能將來自于早先交配的雄性精子從儲精器中沖洗出去。然而，在斜紋夜蛾(Spodoptera litura)的研究中卻發(fā)現(xiàn)儲精器中來自于早先交配雄性的精子量在新精子到來前就 減少了[95]，因此對精液沖洗學(xué)說產(chǎn)生了疑點(diǎn)。也有一些學(xué)者[14,91]推 測儲精器中的精子可能被雌性以物理的方式被移除，然而至今這一推測仍沒有直接證據(jù)。在棉籽象鼻蟲(Anthonomus grandis)的研究中發(fā)現(xiàn)如 果將雌蟲儲精器上的肌肉切除，在二次交配之后，來自早先交配的精子量的減少只有22%，而正常情況下精子量下降可達(dá) 66%[96]，暗示儲精器中精子的減少是由于儲精器肌肉的作用。然而，儲精器精子移除是如何引起的至今仍不清楚，據(jù)研究觀察推測可能與儲精器的強(qiáng)烈收縮有關(guān)[14]。另外，到目前為止仍沒有找到有關(guān)儲精器內(nèi)的殺精現(xiàn)象。

此外，Parker[82]提 出了精子層化學(xué)說并用于解釋最后交配優(yōu)勢現(xiàn)象。這一假說認(rèn)為儲精器是盲囊所 以最后進(jìn)入此囊的來自于最后交配的雄性精子會存放在離出口最近的地方而更容易被釋放出去受精，最 終導(dǎo)致最后交配優(yōu)勢。這種非隨機(jī)的精子使用方式已經(jīng)被實(shí)驗(yàn)所支持[89]，這些研究顯示在與兩個(gè)雄性交配過的雌性受精卵中，早先產(chǎn)的卵有較高的P2值但在后期產(chǎn)的卵中則顯示了較低 P2值。然而，目前仍 沒有更直接的證據(jù)來證明精子層化是引起最后交配優(yōu)勢的一個(gè)原因。此外，許多研究并不贊同精子層化 這一學(xué)說[14,97]。

3 總結(jié)與展望

達(dá)爾文的性選擇理論已經(jīng)誕生150多年，由于昆蟲在生長、繁殖、形態(tài)和生態(tài)等方面的多樣性特征，性選擇研究在昆蟲學(xué)及性選擇研究中一直占據(jù)重要地位并取得了豐碩的成果。

昆蟲性選擇的研究產(chǎn)生了許多新的理論與機(jī)制，例如精子競爭[82]、雄性隱秘選擇[54,6364]、雌性交配 后選擇等[6162,84]。這些在昆蟲中建立起來的性選擇新理論與機(jī)制已成為性選擇理論和物種進(jìn)化發(fā)展的重 要組成部分，圍繞這些新理論與機(jī)制的研究是目前進(jìn)化生物學(xué)領(lǐng)域里最活躍的研究主題，并將進(jìn)一步豐 富和拓展達(dá)爾文的性選擇學(xué)說和物種進(jìn)化理論。

隨著生物技術(shù)的進(jìn)步以及新模型新理論的提出，昆蟲性選擇研究將會得到更好的發(fā)展。昆蟲性選擇 研究的歷史與所取得的成果[3,98]也表明，該領(lǐng)域的研究不但有助于物種進(jìn)化理論的拓展，也為害蟲防治與益蟲的利用提供了新思路和有益的理論支撐。

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