榕果及其傳粉榕小蜂形態(tài)特征相關(guān)性研究

張 媛， 陳歡歡， 李宗波

(1. 西南林業(yè)大學(xué) 云南生物多樣性研究院，昆明 650224； 2. 中國(guó)科學(xué)院 西雙版納熱帶植物園，昆明 650223； 3. 西南林業(yè)大學(xué)林學(xué)院 云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，昆明 650224)

榕果及其傳粉榕小蜂形態(tài)特征相關(guān)性研究

張 媛1， 陳歡歡2， 李宗波3

(1. 西南林業(yè)大學(xué) 云南生物多樣性研究院，昆明 650224； 2. 中國(guó)科學(xué)院 西雙版納熱帶植物園，昆明 650223； 3. 西南林業(yè)大學(xué)林學(xué)院 云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，昆明 650224)

榕樹(shù)和傳粉榕小蜂是研究物種協(xié)同進(jìn)化的經(jīng)典模型，對(duì)分布于云南西雙版納地區(qū)的3種榕樹(shù)的進(jìn)蜂量、榕果直徑、榕果雌花總數(shù)進(jìn)行相關(guān)性分析，并對(duì)每種榕樹(shù)的專一性傳粉小蜂的體大小進(jìn)行了測(cè)量。結(jié)果表明，3種榕樹(shù)的榕果直徑與單果進(jìn)蜂量并無(wú)種間相關(guān)性。3種榕樹(shù)的進(jìn)蜂量、榕果直徑、單果雌花數(shù)呈現(xiàn)相同的種間規(guī)律，均為垂葉榕>高榕>鈍葉榕，但3種榕樹(shù)的傳粉小蜂的體大小的對(duì)比卻不同于其他3個(gè)特征，為高榕>鈍葉榕>垂葉榕。研究結(jié)果說(shuō)明，在大部分特征上，榕果與小蜂之間已經(jīng)產(chǎn)生了種間嚴(yán)格的對(duì)應(yīng)特征，這一結(jié)果為進(jìn)一步研究榕-蜂系統(tǒng)的穩(wěn)定機(jī)制提供了依據(jù)。

榕樹(shù)；榕小蜂；互利共生；寄主選擇；體大小

榕樹(shù)是榕屬(Ficus)植物的總稱, 全世界共有750多種，榕樹(shù)與榕小蜂二者的互利共生關(guān)系早在7500萬(wàn)年前就已經(jīng)形成，是植物和昆蟲(chóng)之間互惠共生關(guān)系最密切、最古老的一對(duì)伙伴[1]。每種榕樹(shù)通常由一種傳粉榕小蜂為其傳粉，傳粉榕小蜂依靠榕果小花子房繁衍后代，二者之間呈高度專一的互惠共生關(guān)系，榕樹(shù)和榕小蜂之間這種高度特化的互惠關(guān)系是研究物種間協(xié)同進(jìn)化的經(jīng)典材料[2-3]。榕樹(shù)一年四季均可掛果，榕果為獸類、鳥(niǎo)類等食果動(dòng)物提供了不間斷的食物來(lái)源，這為維持熱帶雨林地區(qū)的物種多樣性起到了重要作用[4]。榕果的發(fā)育分為5個(gè)時(shí)期，分別為：雌花前期、雌花期、間花期、雄花期和花后期[2]。其中，雌花期是傳粉榕小蜂與隱頭果相遇的關(guān)鍵時(shí)期，雌花期的隱頭果，苞片口松動(dòng)，并釋放種間特異性的揮發(fā)性化學(xué)物質(zhì)來(lái)吸引其傳粉榕小蜂，榕小蜂通過(guò)苞片口進(jìn)入到果內(nèi)產(chǎn)卵和傳粉[5-6]，榕-蜂是否能夠?qū)崿F(xiàn)繁殖循環(huán)，主要取決于榕小蜂是否能準(zhǔn)確定位并進(jìn)入處于雌花期的隱頭果，但自然界大多數(shù)榕樹(shù)隱頭果花期同步，這就意味著雌蜂必須飛離孕育它的隱頭果去尋找其它樹(shù)上的雌花期的隱頭果[7]，而且單種榕樹(shù)在熱帶亞熱帶地區(qū)的分布密度一般較低[8]，加之榕小蜂成蟲(chóng)壽命極短暫(一般為數(shù)小時(shí)至2 d)[9]，這就使得榕-蜂的相遇變得非常困難[10]。為了促進(jìn)榕-蜂的相遇，榕蜂進(jìn)化出了一些特征來(lái)促進(jìn)二者的相遇，例如釋放化學(xué)物質(zhì)、苞片口適時(shí)地閉合及延長(zhǎng)雌花期等[11]。對(duì)于榕樹(shù)和榕小蜂之間的協(xié)同進(jìn)化關(guān)系，前人的研究多是從種內(nèi)榕-蜂的協(xié)同進(jìn)化來(lái)開(kāi)展的，對(duì)于榕果與其傳粉榕小蜂種間主要形態(tài)特征的相關(guān)性對(duì)比研究還未開(kāi)展過(guò)，本文對(duì)分布于西雙版納地區(qū)的3種雌性同株榕樹(shù)的進(jìn)蜂量、榕果大小、單果雌花數(shù)及傳粉小蜂體大小等特征進(jìn)行了統(tǒng)計(jì)，并對(duì)種內(nèi)和種間相關(guān)性進(jìn)行了研究。所得結(jié)果有助于進(jìn)一步研究榕-蜂系統(tǒng)的穩(wěn)定機(jī)制，同時(shí)為研究動(dòng)植物間的協(xié)同進(jìn)化機(jī)制提供參考。

1 材料與方法

1.1 研究地點(diǎn)

研究樣地位于云南省西雙版納州勐侖植物園，樣地平均海拔約600 m，氣候分為干季、濕季和霧涼季，干季為3月到5月，濕季為6月到10月，霧涼季從11月到翌年2月，年降雨量為1557 mm，年平均相對(duì)濕度為86%，年平均氣溫為21.4 ～ 22.6℃，其中1月為最冷月份，平均氣溫11.2 ℃，4月最熱，平均氣溫為33.5 ℃[12]。

1.2 研究材料

高榕(Ficusaltissima)、垂葉榕(Ficusbenjamina)、鈍葉榕(Ficuscurtipes)均隸屬于桑科(Moraceae)榕屬(Ficus)榕亞屬(subgen.Urostigma)環(huán)紋榕組(sect.Conosyceae)，均為雌雄同株，喬木。

高榕、垂葉榕、鈍葉榕的傳粉小蜂分別為Eupristinaaltissima,Eupristinakoningsbergeri和Eupristinasp. 均隸屬于膜翅目(Hymenoptera)，小蜂總科(Chalcidoidea)，榕小蜂科(Agaonidae)，均呈性二型現(xiàn)象。雌蟲(chóng)黑色，有翅，雄蟲(chóng)黃色，無(wú)翅。

1.3 榕果直徑與進(jìn)蜂量之間的種內(nèi)關(guān)系

3種榕樹(shù)各選取1株實(shí)驗(yàn)樹(shù)，對(duì)其進(jìn)行物候觀測(cè)，待榕果發(fā)育到雌花期時(shí)，榕果苞片口開(kāi)始松動(dòng)，肉眼可見(jiàn)其變化，采集雌花期的自然果，帶回實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行單果進(jìn)蜂統(tǒng)計(jì)，統(tǒng)計(jì)每個(gè)榕果果腔內(nèi)的小蜂數(shù)量，夾死在苞片口的小蜂因未成功產(chǎn)卵和傳粉，不計(jì)算在內(nèi)，未進(jìn)蜂的榕果也不計(jì)算在內(nèi)。另外用電子游標(biāo)卡尺對(duì)每個(gè)榕果進(jìn)行直徑測(cè)量，測(cè)量1次后旋轉(zhuǎn)180°再測(cè)量1次，取兩次測(cè)量的平均值。共統(tǒng)計(jì)高榕和垂葉榕的榕果各100個(gè)，鈍葉榕榕果50個(gè)。

1.4 不同種榕樹(shù)的榕果直徑、單果雌花總數(shù)、傳粉小蜂體大小及進(jìn)蜂量的比較

采雄花期的榕果，每種榕果30個(gè)，將其單果分裝在紗網(wǎng)袋內(nèi)，帶回實(shí)驗(yàn)室，待小蜂自然出蜂，統(tǒng)計(jì)小蜂數(shù)量、種子數(shù)量及敗育花數(shù)量，三者相加為榕果雌花總數(shù)。每種榕樹(shù)取10個(gè)榕果，每果測(cè)量5只自然出蜂的傳粉雌蜂，共50只傳粉小蜂，放置于70% 的酒精中保存，并滴入丙三醇防止其變形，盡快測(cè)量其體大小，具體方法是：用體視鏡OLYMPUS-SZX12的測(cè)微尺測(cè)量雌蜂的頭長(zhǎng)和頭寬，頭寬取兩復(fù)眼之間的距離，計(jì)算出小蜂頭面積，用來(lái)估算小蜂體大小[9]。榕果直徑和進(jìn)蜂量的獲取方法同1.3。

1.5 數(shù)據(jù)處理

采用一般線性模型 (GLM) 分析單果進(jìn)蜂量和果徑的關(guān)系，采用單因素方差分析 (ANOVA) 中的多重比較 (LSD) 分析3種榕果間的進(jìn)蜂量、果直徑、單果雌花數(shù)及小蜂體大小的差異，P< 0.05時(shí)差異顯著。采用IBM SPSS Statistic 軟件包程序進(jìn)行數(shù)據(jù)分析。

2 結(jié)果

2.1 榕果直徑與單果進(jìn)蜂量之間的關(guān)系

從圖1可以看出，鈍葉榕的進(jìn)蜂量為1 ～ 4只，多集中在2 ～ 3只，榕果進(jìn)蜂量與榕果直徑間無(wú)顯著相關(guān)性 (GLM:P> 0.05)；高榕的進(jìn)蜂量為1 ～ 8只，多集中在2 ～ 6 只，榕果進(jìn)蜂量與榕果直徑間也無(wú)顯著相關(guān)性 (GLM:P> 0.05)；垂葉榕的進(jìn)蜂量為1 ～ 10只，多集中在2 ～ 4只，榕果進(jìn)蜂量與榕果直徑間同樣無(wú)顯著相關(guān)性 (GLM:P> 0.05)。

2.2 不同榕樹(shù)的榕果直徑、單果雌花總數(shù)、傳粉小蜂體大小及進(jìn)蜂量的比較

從圖2可以看出，鈍葉榕、高榕和垂葉榕3種榕果間，進(jìn)蜂量(圖2A)、榕果直徑(圖2B)、單果雌花數(shù)(圖2C)3種特征呈現(xiàn)相同的種間規(guī)律，種間有顯著差異 (LSD:P< 0.05)，3種特征均為垂葉榕 > 高榕 > 鈍葉榕，兩兩比較的結(jié)果表明鈍葉榕的這3種特征在垂葉榕和高榕間有顯著差異 (LSD:P< 0.05)，而高榕和垂葉榕間無(wú)顯著差異 (LSD:P> 0.05)。此外，3種榕樹(shù)的傳粉小蜂體大小兩兩間均有顯著差異 (LSD:P< 0.05)，趨勢(shì)為高榕 > 鈍葉榕> 垂葉榕(圖2D)。

圖1 3種榕樹(shù)的榕果直徑與進(jìn)蜂量的相關(guān)性

Fig 1 The relationship between fig diameter and foundresses number for 3 fig species

圖2 3種榕樹(shù)的進(jìn)蜂量(A)、榕果直徑(B)、雌花總數(shù)(C)及傳粉小蜂體大小(D)

3 討論

在熱帶地區(qū)，單種榕樹(shù)的種群密度一般較低，導(dǎo)致榕-蜂之間的相遇比較困難[10]，榕小蜂能否找到合適時(shí)期的榕果并進(jìn)入到果腔內(nèi)產(chǎn)卵和傳粉決定著榕-蜂種群能否延續(xù)下去。對(duì)于榕樹(shù)來(lái)說(shuō)，除了進(jìn)化出釋放種間專一性的揮發(fā)物來(lái)吸引其傳粉小蜂外[6]，還需要進(jìn)化出形態(tài)上與傳粉小蜂匹配的特征來(lái)保證榕小蜂能順利進(jìn)入果腔[13]。我們通過(guò)研究3種不同的雌雄異株榕樹(shù)的榕果及傳粉榕小蜂的形態(tài)特征，探討榕-蜂系統(tǒng)在種內(nèi)和種間的特征相關(guān)性，選擇雌雄同株榕樹(shù)可以排除榕果性別對(duì)進(jìn)蜂量等的影響。結(jié)果表明：對(duì)于3種榕樹(shù)來(lái)說(shuō)，進(jìn)蜂量與榕果直徑均無(wú)顯著關(guān)系，這一結(jié)果不同于之前研究的正相關(guān)[14]或先正相關(guān)后負(fù)相關(guān)[15]的關(guān)系，我們分析差異原因是選擇的榕樹(shù)種類不同，或之前研究的樣本量過(guò)小。我們認(rèn)為，真正影響傳粉小蜂數(shù)量的應(yīng)該是榕果所處的時(shí)期，而非榕果直徑，因?yàn)閯偘l(fā)育到雌花期的榕果所釋放的化合物的含量最多，榕小蜂是依靠嗅覺(jué)而非視覺(jué)來(lái)選擇進(jìn)入的榕果[11]，小蜂會(huì)進(jìn)入到定位到的第一個(gè)榕果而不會(huì)花時(shí)間挑選較大的榕果(selection to rush假說(shuō))[15-16]。

我們的研究還表明：在3種榕樹(shù)中，在進(jìn)蜂量、榕果直徑及單果雌花數(shù)均呈現(xiàn)相同的種間規(guī)律，而傳粉小蜂種間規(guī)律異于其他3個(gè)特征。一般來(lái)說(shuō)，較大的榕果包含較多的雌花數(shù)量，需要較多的小蜂傳粉和產(chǎn)卵，但由于不同榕果的果壁厚度不同，在測(cè)定的3種榕樹(shù)中，由于鈍葉榕果壁最厚，所以雌花數(shù)量最少，我們認(rèn)為果壁可能是防止或減少在果壁上產(chǎn)卵的非傳粉小蜂寄生的一種機(jī)制。3種特征的對(duì)應(yīng)關(guān)系表明：榕-蜂系統(tǒng)不但在互利共生雙方之間產(chǎn)生了協(xié)同進(jìn)化機(jī)制，在種間也進(jìn)化出了較為嚴(yán)格的對(duì)應(yīng)特征。但在榕小蜂的大小上，進(jìn)化出與其他特征不對(duì)應(yīng)的關(guān)系，因?yàn)殚判》湓诙虝旱囊簧?幾小時(shí)到2 d)中需要完成交配、采集花粉、出果、尋找寄主樹(shù)、進(jìn)果、產(chǎn)卵及傳粉等一系列活動(dòng)[2,10]，所以小蜂壽命對(duì)榕-蜂的繁殖成功來(lái)說(shuō)都是非常關(guān)鍵的因素，傳粉榕小蜂的體大小決定著體表面積，從而決定其保水能力，最終決定其壽命和飛翔距離[9, 13]，所以小蜂的大小成為了一個(gè)獨(dú)立進(jìn)化的特征。在我們研究的3種傳粉小蜂中，高榕傳粉小蜂的壽命最長(zhǎng)，因?yàn)樵诟唛派嫌刑厥獾姆涞裙F(xiàn)象，所以高榕小蜂需要進(jìn)化出較長(zhǎng)的壽命來(lái)適應(yīng)這種等待行為[17]。

對(duì)于榕-蜂系統(tǒng)來(lái)說(shuō)，共生雙方的每個(gè)特征都會(huì)影響到二者的繁殖成功和適合度，例如榕小蜂的壽命、榕樹(shù)的物候影響著榕-蜂相遇的概率[10, 18]，榕果的大小決定著可以被何種鳥(niǎo)類捕食從而影響種子傳播距離[4]，榕果的苞片結(jié)構(gòu)決定小蜂能成功進(jìn)入的比例[19]，所以榕-蜂的特征可以看做對(duì)環(huán)境特征等的適應(yīng)。采用生態(tài)學(xué)、生物學(xué)、化學(xué)等多重方法系統(tǒng)性地研究榕-蜂形態(tài)特征的進(jìn)化將能更加深入地認(rèn)識(shí)二者的進(jìn)化關(guān)系，也可為相似系統(tǒng)的研究提供參考。

[1]Cruaud A, Rφnsted N, Chantarasuwan B, et al. An extreme case of plant-insect co-diversification: figs and fig-pollinating wasps [J]. Syst Biol, 2012, 61(6):1029-1047.

[2]Weiblen G D. How to be a fig wasp [J]. Annu Rev Entomol, 2002, 47: 229-230.

[3]Xiao J H, Yue Z, Jia L Y, et al. Obligate mutualism within a host drives the extreme specialization of a fig wasp genome [J]. Genome Biol, 2013, 14 :141.

[4]Shanahan M, So S, Compton S G, et al. Fig-eating by vertebrate frugivores: a global review [J]. Biol Rev Camb Philos Soc, 2001, 76(4): 529-572.

[5]Chen C, Song Q, Proffit M, et al. Private channel: a single unusual compound assures specific pollinator attraction inFicussemicordata[J]. Funct Ecol, 2009, 23(5):941-950.

[6]Grison-Pig L, Bessi re J M, Hossaert-McKey M. Specific attraction of fig-pollinating wasps: role of volatile compounds released by tropical figs [J]. J Chem Ecol, 2002, 28(2): 283-295.

[7]Bronstein J L, Gouyon R H, Gliddon C, et al. Ecological consequences of flowering asynchrony in monoecious figs: a simulation study [J]. Ecology, 1990, 71(6): 41-48.

[8]Mawdsley N A, Compton S G, Whittaker R J. Population persistence, pollination mutualisms, and figs in fragmented tropical landscapes [J]. Conserv Biol, 1998, 12(6): 1416-1420.

[9]Dunn D W, Yu D W, Ridley J, et al. Longevity, early emergence and body size in a pollinating fig wasp-implications for stability in a fig-pollinator mutualism [J]. J Anim Ecol, 2008, 77(5): 927-935.

[10]Ware A B, Compton S G. Dispersal of adult female fig wasps: 1. arrivals and departures [J]. Entomol Exp Appl, 1994, 73(3): 221-229.

[11]Zhang Y, Yang D R, Peng Y Q, et al. Costs of inflorescence longevity for an Asian fig tree and its pollinator [J]. Evol Ecol, 2012, 26(3): 513-527.

[12]楊大榮，王瑞武，宋啟示，等. 西雙版納熱帶雨林聚果榕小蜂季節(jié)性變化規(guī)律[J]. 林業(yè)科學(xué)研究，2000, 13(5): 477-484.

[13]Liu C, Yang D R, Compton S G, et al. Larger fig wasps are more careful about which figs to enter-with good reason[J]. PLoS ONE, 2013, 8(9): e74117.

[14]Anstett M C, Kejellberg F, Bronstein J L. Waiting for wasps: consequences for the pollination dynamics ofFicuspertusaL [J]. J Biogeogr, 1996, 23(4): 459-466.

[15]Patel A, Anstett M C, Hossaert-McKey M, et al. Pollinators entering female dioecious figs: why commit suicide? [J]. J Evol Biol, 1995, 8(3): 301-313.

[16]Moore J C, Hatcher M J, Dunn A M, et al. Fig choice by the pollinator of a gynodioecious fig: selection to rush, or intersexual mimicry? [J]. Oikos, 2003, 101(1): 180-186.

[17]Zhang Y, Peng Y Q, Compton S G, et al. Premature attraction of pollinators to inaccessible figs ofFicusaltissima: a search for ecological and evolutionary consequences [J]. PloS ONE, 2014, 9(1): e86735.

[18]Peng Y Q, Compton S G, Yang D R. The reproductive success ofFicusaltissimaand its pollinator in a strongly seasonal environment: Xishuangbanna, Southwestern China [J]. Plant Ecol, 2010, 209(2):227-236.

[19]Hu H Y, Liu L M, Ma G C, et al. Permeability of receptive fig fruits and its effects on the re-emergence behaviour of pollinators[J]. Ecol Entomol, 2010, 35(2): 115-125.

The study of morphological characteristics correlation between fig and pollinating fig wasp

ZHANG Yuan1, CHEN Huan-huan2, LI Zong-bo3

(1. Yunnan Academy of Biodiversity, Southwest Forestry University, Kunming 650224; 2. Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650223; 3. Key Laboratory of Forest Disaster Waining and Control in Yunnan Province, College of Forestry, Southwest Forestry University, Kunming 650224, China)

The interaction between pollinating fig wasps (Agaonidae) and their host fig trees (Ficus) is a striking example of an obligate pollination mutualism. The experiment was conducted to analyze the interspecific correlation of foundress number, fig diameter and female flower number and the body size of pollinating fig species for each species further was measured. The results showed that there was no intraspecific significant relationship between fig diameter and foundress number for all experimental fig species, and the interspecific comparison of foundress number, fig diameter and female flower number showed the same pattern, which wasFicusbenjamina>Ficusaltissima>Ficuscurtipes. While the body size of pollinating fig wasps showed different pattern, which wasFicusaltissima>Ficuscurtipes>Ficusbenjamina. Results suggested that fig-fig wasps have evolved the interspecific corresponding pattern for most of characteristics. The results could help us for further understanding the stable mechanisms of fig and fig wasps.

fig tree; fig wasps; mutualism; host selection; body size

2014-05-21；

2014-05-24

國(guó)家自然科學(xué)基金(31100279)；云南省自然科學(xué)基金(2013FD023)；西南林業(yè)大學(xué)科研啟動(dòng)基金

張 媛，博士，助理研究員，主要從事進(jìn)化生態(tài)學(xué)研究，E-mail: zygogo@163.com；

李宗波，博士，副教授，主要從事昆蟲(chóng)生態(tài)學(xué)及化學(xué)生態(tài)學(xué)研究，E-mail: lzb226@gmail.com。

Q948

A

2095-1736(2015)01-0018-04

doi∶10.3969/j.issn.2095-1736.2015.01.018