城市社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣微生物及抗生素抗性基因研究

房文艷，高新磊，李繼，董玉芳，曹罡，邵明非,*，宋江玉

1． 哈爾濱工業(yè)大學(xué)深圳研究生院 深圳市水資源利用與環(huán)境污染控制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，深圳 518055 2． 中石化寧波工程有限公司，寧波 315103 3． 鄭州大學(xué)綜合設(shè)計(jì)研究院有限公司，鄭州 450000

城市社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣微生物及抗生素抗性基因研究

房文艷1，高新磊1，李繼1，董玉芳2，曹罡1，邵明非1,*，宋江玉3

1． 哈爾濱工業(yè)大學(xué)深圳研究生院 深圳市水資源利用與環(huán)境污染控制重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，深圳 518055 2． 中石化寧波工程有限公司，寧波 315103 3． 鄭州大學(xué)綜合設(shè)計(jì)研究院有限公司，鄭州 450000

社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽交易區(qū)是城市重要的人畜交叉感染區(qū)域，區(qū)內(nèi)高存量的微生物和抗生素抗性基因(antibiotic resistance genes, ARGs)可通過(guò)糞便、沖洗水、空氣等介質(zhì)傳播擴(kuò)散。而空氣介質(zhì)中通過(guò)微生物氣溶膠形式的傳播途徑，因其隱秘性、持久性的特點(diǎn)而對(duì)社區(qū)居民健康構(gòu)成嚴(yán)重威脅。本文研究了深圳市某典型社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)空氣微生物及抗生素抗性基因。結(jié)果表明，活禽交易區(qū)可培養(yǎng)細(xì)菌濃度高達(dá)105CFU·m-3，遠(yuǎn)高于一般室內(nèi)區(qū)域(103CFU·m-3)，其中PM2.5精細(xì)顆粒物(0.65～3.3 μm)中所含菌量占總菌量42%以上；活禽交易區(qū)空氣介質(zhì)中，抗生素抗性基因tetG、tetW、sul1和sul2檢出率達(dá)70%以上，其絕對(duì)濃度在 104～109copies·m-3之間；周邊環(huán)境空氣樣品中，隨著與活禽交易區(qū)距離的增加，空氣微生物及抗生素抗性基因含量呈顯著下降趨勢(shì)。結(jié)果表明，農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽交易區(qū)是微生物和抗生素抗性基因的一個(gè)重要儲(chǔ)存庫(kù)，活禽交易區(qū)空氣會(huì)嚴(yán)重影響農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及其外周邊空氣質(zhì)量。

微生物氣溶膠；抗生素抗性基因；社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)

社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽交易區(qū)是城市重要的人畜交叉感染區(qū)域。區(qū)內(nèi)禽類密度大，空間狹小封閉，空氣流動(dòng)性差，禽類可通過(guò)糞便排出細(xì)菌和病毒[1]，逸散進(jìn)入空氣極易形成微生物氣溶膠，并且微生物氣溶膠可借助空氣介質(zhì)傳輸和擴(kuò)散[2]，其中含有的病原菌和抗生素抗性基因會(huì)帶來(lái)環(huán)境污染，給動(dòng)物體和人類健康造成潛在威脅[3-4]。

針對(duì)微生物氣溶膠污染，研究者采用基于培養(yǎng)的方式在校園、養(yǎng)殖場(chǎng)、污水處理廠等場(chǎng)所進(jìn)行了大量研究[5-7]。其中，鐘召兵和王寧[2]研究了養(yǎng)殖環(huán)境微生物的氣溶膠粒徑分布并評(píng)估了其健康危害，研究顯示雞舍每天約有6.1×105CFU氣載細(xì)菌可進(jìn)入人和動(dòng)物小支氣管并直接進(jìn)入肺泡。隨著獸用抗生素在養(yǎng)殖業(yè)的廣泛應(yīng)用，畜禽糞便[8]、畜禽養(yǎng)殖環(huán)境空氣介質(zhì)[9]中廣泛存在的抗生素抗性基因(antibiotic resistance genes, ARGs，以下簡(jiǎn)稱“抗性基因”)也日益受到關(guān)注[10]。Sapkota等[11]在養(yǎng)殖場(chǎng)空氣氣溶膠中檢測(cè)到抗性基因，所有篩選的具有多重抗性的菌株中均含有大環(huán)內(nèi)酯類抗性基因ermA、ermB、ermC、ermF和mefA；Alison等[12]研究了養(yǎng)殖場(chǎng)空氣氣溶膠中四環(huán)素類ARGs和I類整合子基因，認(rèn)為養(yǎng)殖場(chǎng)空氣是多重抗性的存儲(chǔ)庫(kù)。另有研究在養(yǎng)殖場(chǎng)空氣中檢出了四環(huán)素類ARGs(tetA、tetC、tetO、tetW等)[13-14]。

社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽交易區(qū)為人禽頻繁接觸的區(qū)域，區(qū)內(nèi)微生物和抗性基因污染問題不應(yīng)忽視。目前國(guó)內(nèi)僅有少量針對(duì)城市社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣微生物污染狀況的研究[15]，而對(duì)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣介質(zhì)抗性基因污染研究更是少見報(bào)道。為全面了解城市社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣微生物和抗性基因污染狀況，本研究選取深圳市某典型城市社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)作為研究對(duì)象，采用基于培養(yǎng)的方法調(diào)查其細(xì)菌氣溶膠污染狀況；選用農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)可能存在的四環(huán)素類(tetG、tetM)和磺胺類(sul1、sul2)共4種抗性基因，采用非基于培養(yǎng)的方法研究其在農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境的空氣污染狀況。本研究旨在闡明城市農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣介質(zhì)中微生物氣溶膠及抗性基因污染特征，并為政府部門制定農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)管理措施提供理論依據(jù)。

1 材料與方法(Materials and methods)

1.1 實(shí)驗(yàn)材料

選取深圳市南山區(qū)平山農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)作為典型城市社區(qū)級(jí)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)，該市場(chǎng)占地600 m2，人流量日均650人次，活禽區(qū)活禽交易量日均200只?？諝鈽悠贩謩e采集自農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)、一般區(qū)域(蔬菜區(qū)、肉類區(qū)等)和市場(chǎng)外10 m、100 m和400 m處。并采集一般人流密集區(qū)(深圳市某醫(yī)院輸液區(qū))、一般室內(nèi)環(huán)境(大學(xué)實(shí)驗(yàn)室)、醫(yī)療潔凈環(huán)境(深圳市某醫(yī)院新生兒科)的空氣樣本作為分析對(duì)照。

1.2 實(shí)驗(yàn)方法

1.2.1 采樣方法

可培養(yǎng)的空氣微生物采用安德森六級(jí)撞擊式空氣微生物采樣儀(FA-1型，遼寧，遼陽(yáng)市康潔儀器研究所)采集，各級(jí)捕獲粒子粒徑分布分別為0.65～1.1 μm、1.1～2.1 μm、2.1～3.3 μm、3.3～4.7 μm、4.7～7.0 μm、 >7.0 μm，選用LB固體培養(yǎng)基，采樣高度1.5 m，流量為28.3 L·min-1，采樣時(shí)間根據(jù)不同的環(huán)境采集1～10 min不等。采樣后及時(shí)置于37 ℃培養(yǎng)16 h，再在各級(jí)采樣皿上進(jìn)行菌落計(jì)數(shù)。

空氣微生物樣品選用智能大流量TSP(PM10)采樣器(2031型，山東，青島嶗山應(yīng)用技術(shù))采集，使用230 mm×180 mm玻璃纖維膜，流量為1.05 m3·min-1，時(shí)間4～24 h，采樣結(jié)束后取采樣膜面積的1/8(約52 cm2)，采用Fast DNA Spin Kit for Soil(MP Biomedicals)提取空氣樣品DNA。

1.2.2 抗生素抗性基因分析方法

分別選擇tetG和tetW兩種四環(huán)素抗性基因以及sul1和sul2兩種磺胺抗性基因進(jìn)行分析：采用PCR技術(shù)檢測(cè)4種抗性基因在空氣樣品中的檢出率，采用qPCR技術(shù)定量4種抗性基因的濃度。

空氣樣品內(nèi)抗性基因濃度定量方法采用公式con(ARGs) = A×B×C，con(ARGs)表示單位空氣抗性基因含量(copies·m-3)，其中A表示單位空氣細(xì)菌總數(shù)(cell·m-3)，將大流量采樣器采集的濾膜經(jīng)DAPI染色后使用熒光顯微鏡計(jì)數(shù)定量獲得；B表示單位細(xì)菌平均DNA含量(4.23×10-6ng·cell-1)[16]；C表示單位DNA抗性基因含量(copies·ng-1DNA)，通過(guò)qPCR實(shí)驗(yàn)可得到[17]。

2 結(jié)果(Results)

2.1 農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境空氣微生物污染特征

以空氣微生物清潔評(píng)價(jià)標(biāo)準(zhǔn)[18-19]作為參照(虛線所示)，農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)、市場(chǎng)內(nèi)一般區(qū)域和市場(chǎng)外10 m、100 m、400 m處空氣中細(xì)菌濃度分布結(jié)果見圖1。

圖1 農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)外各采樣點(diǎn)細(xì)菌濃度分布

從圖1中可看出，農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)外部不同區(qū)域細(xì)菌濃度水平有較大差異。農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)部活禽區(qū)細(xì)菌濃度最高，可達(dá)105CFU·m-3，高于農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)一般區(qū)域(104CFU·m-3)，并高出一般人流密集區(qū)(深圳市某醫(yī)院輸液區(qū))2個(gè)數(shù)量級(jí)(103CFU·m-3)。農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)細(xì)菌濃度超出空氣微生物評(píng)價(jià)清潔標(biāo)準(zhǔn)1～2個(gè)數(shù)量級(jí)，同時(shí)在距市場(chǎng)10 m、100 m、400 m的農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)環(huán)境空氣中，細(xì)菌濃度隨離農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)距離的增加而降低。

由農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)部及周邊環(huán)境細(xì)菌氣溶膠粒徑分布(圖2)可知，農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)空氣細(xì)菌氣溶膠粒徑多集中在2.1～7.0 μm范圍內(nèi)，而市場(chǎng)內(nèi)一般區(qū)域及市場(chǎng)周圍環(huán)境細(xì)菌氣溶膠粒徑主要分布在1.1～4.7 μm。各不同區(qū)域采樣點(diǎn)PM2.5(粒徑范圍為0.65 ～ 3.3 μm)(stage 4, stage 5, stage 6)精細(xì)顆粒物粒徑范圍內(nèi)細(xì)菌氣溶膠濃度占全部濃度的比例依次為42.6%、58.2%、66.2%、60.2%、61.4%和57.9%。

圖2 農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)部及周邊環(huán)境細(xì)菌氣溶膠粒徑分布

2.2 農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境抗性基因污染特征

農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)部空氣細(xì)菌氣溶膠污染較市場(chǎng)外環(huán)境空氣嚴(yán)重，顯示出其作為微生物污染源的屬性。為更進(jìn)一步研究農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣介質(zhì)抗性基因污染狀況，采用非基于培養(yǎng)的方式對(duì)抗性基因tetG、tetW、sul1、sul2污染進(jìn)行定性定量分析。結(jié)果表明，在農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境所有采集的空氣樣品中4種抗性基因均有檢出，其中tetW的檢出率為71.4%，tetG、sul1和sul2的檢出率達(dá)到100%。各采樣點(diǎn)空氣樣品抗性基因的絕對(duì)定量結(jié)果如圖3所示。

圖3 農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境空氣介質(zhì)抗生素抗性基因絕對(duì)濃度

由圖3可看出，在農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境的空氣樣品中，4種抗性基因的絕對(duì)含量在102～109copies·m-3范圍內(nèi)。其中活禽區(qū)4種抗性基因的絕對(duì)含量顯著高于其余樣品；隨著與活禽區(qū)距離的增加，4種抗性基因的濃度均呈下降趨勢(shì)。

3 討論(Discussion)

城市社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)人員活動(dòng)密集，活禽交易區(qū)內(nèi)活禽成為微生物氣溶膠污染的重要源頭，國(guó)內(nèi)外對(duì)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)微生物氣溶膠和抗性基因污染狀況研究較少且較為局限。葉錦韶等[15]研究了廣州市部分菜市場(chǎng)空氣的微生物污染狀況，結(jié)果表明活禽區(qū)細(xì)菌總數(shù)(95～15 000 CFU/皿)明顯高于GB9670—1996《商場(chǎng)(店)、書店衛(wèi)生標(biāo)準(zhǔn)》[18]中細(xì)菌總數(shù)的規(guī)定限值(75 CFU/皿)，且市場(chǎng)內(nèi)空氣微生物以活禽區(qū)為中心向外擴(kuò)散傳播。本研究結(jié)果顯示農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)細(xì)菌濃度為105CFU·m-3，高出中國(guó)科學(xué)院制定的空氣微生物評(píng)價(jià)標(biāo)準(zhǔn)[19-20]中的標(biāo)準(zhǔn)清潔水平(1.0×103CFU·m-3)2個(gè)數(shù)量級(jí)，達(dá)到極嚴(yán)重污染水平(4.5×104CFU·m-3)。同時(shí)細(xì)菌氣溶膠污染程度具有以活禽區(qū)為中心向外圍環(huán)境擴(kuò)散的趨勢(shì)，在農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)外10 m處的污染水平(2.3×103CFU·m-3已基本接近清潔標(biāo)準(zhǔn)。這與葉錦韶等[15]的活禽區(qū)細(xì)菌氣溶膠污染的研究結(jié)果較為一致。這可能是因?yàn)檗r(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)活禽通過(guò)糞便及排泄物逸散形成微生物氣溶膠[21-22]，而市場(chǎng)內(nèi)空氣流動(dòng)性較差，導(dǎo)致細(xì)菌氣溶膠擴(kuò)散慢、濃度高。在市場(chǎng)外，因空氣對(duì)流快，細(xì)菌氣溶膠逸散較快。對(duì)氣溶膠粒徑分布的研究結(jié)果顯示，農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)細(xì)菌氣溶膠較均勻分布在各級(jí)，其中PM2.5(粒徑范圍0.65～3.3 μm)細(xì)菌氣溶膠比例達(dá)42%，此粒徑范圍內(nèi)的細(xì)菌氣溶膠可進(jìn)入人體氣管與支氣管或直接進(jìn)入肺泡，存在引起呼吸道感染的風(fēng)險(xiǎn)[6]。

本文對(duì)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境空氣樣品中可能含有的四環(huán)素類(tetG、tetM)、磺胺類(sul1、sul2)ARGs進(jìn)行定量研究，結(jié)果表明農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)活禽區(qū)4種抗性基因污染最為嚴(yán)重，且4種抗性基因的絕對(duì)含量隨著離活禽區(qū)距離的增加逐漸遞減，其中tetG在活禽區(qū)濃度(7.07×109copies·m-3)最高，而市場(chǎng)內(nèi)一般區(qū)域(7.45×103copies·m-3)濃度迅速降低。研究結(jié)果與Gibbs等[23]報(bào)道的結(jié)果一致，即距養(yǎng)殖場(chǎng)下風(fēng)向距離增加，抗性細(xì)菌濃度降低。相較于一般室內(nèi)環(huán)境(大學(xué)實(shí)驗(yàn)室)空氣，農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)抗性基因污染嚴(yán)重，平均高于前者4～5個(gè)數(shù)量級(jí)，且有向外圍空間擴(kuò)散的趨向，提示農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)是抗性基因一個(gè)重要的潛在儲(chǔ)存庫(kù)。

在對(duì)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及其周邊環(huán)境空氣微生物及抗性基因污染狀況的研究中發(fā)現(xiàn)，農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)的污染狀況較周邊環(huán)境嚴(yán)重，而活禽區(qū)是農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)內(nèi)污染最為嚴(yán)重的區(qū)域。隨著與活禽區(qū)距離的增加，細(xì)菌氣溶膠及抗性基因污染狀況均呈現(xiàn)逐漸遞減的趨勢(shì)?？梢娹r(nóng)貿(mào)市場(chǎng)活禽區(qū)是細(xì)菌氣溶膠和抗性基因的潛在儲(chǔ)存庫(kù)，影響農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)及周邊環(huán)境空氣質(zhì)量。

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Investigation on Airborne Bacteria and Antibiotic Resistance Genes in Urban Community Farmers Market

Fang Wenyan1, Gao Xinlei1, Li Ji1, Dong Yufang2, Cao Gang1, Shao Mingfei1,*, Song Jiangyu3

1. Harbin Institute of Technology Shenzhen Graduate School, Shenzhen Key Laboratory of Water Resource Utilization and Environmental Pollution Control, Shenzhen 518055, China 2. Sinopec Ningbo Engineering Co. Ltd, Ningbo 315103, China 3. Zhengzhou University Multi-functional Design and Research Academy Limited Company, Zhengzhou 450000, China

Received 28 May 2015 accepted 24 August 2015

The live poultry trading zones in urban community farmers markets are important across-infection areas between human and animals, where large amounts of bacteria and antibiotics resistance genes (ARGs) can be spread by manure, rinse water and air. The dissemination through the microbial aerosol in air, due to the characteristics of concealment and persistence, poses a serious threat to public health. This paper studies the bacteria and ARGs in the ambient air of a typical urban community farmers market in Shenzhen. The results show that the concentration of culturable bacteria is up to 105CFU·m-3in the live poultry trading zone, which is much higher than that found in general indoor area (103CFU·m-3). The bacteria content in PM2.5account for above 42% of the total bacteria content. The positive detection rates of ARGs including tetG, tetW, sul1 and sul2 in the air of the live poultry trading zone are above 70% and the absolute ARGs concentrations range from 104to 109copies·m-3. The concentrations of airborne bacteria and ARGs in ambient air decrease significantly with the increase in distance from the live poultry trading zone, suggesting that the live poultry trading zone in urban community farmers market is an important reservoir for the bacteria and ARGs, which affects the air quality of the market and its surroundings seriously.

microbial aerosols; ARGs; urban community farmers market

環(huán)保公益性行業(yè)科研專項(xiàng)(201309031)；國(guó)家自然科學(xué)基金(31200104)；深圳市基礎(chǔ)研究計(jì)劃(JCYJ20120613154350967)

房文艷(1990-)，女，碩士研究生，研究方向?yàn)榄h(huán)境管理，E-mail: fwyyouxiang@163.com；

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: mfshao@hitsz.edu.cn

10.7524/AJE.1673-5897.20150528007

2015-05-28錄用日期：2015-08-24

1673-5897(2015)5-095-05

X171.5

A

邵明非(1979-)，男，香港大學(xué)博士，助理教授，主要研究方向?yàn)榛诤昊蚪M學(xué)的微生物生態(tài)研究；環(huán)境工程微生物技術(shù)；污染海域碳、硫、氮、磷地質(zhì)化學(xué)循環(huán)及相關(guān)微生物過(guò)程；抗生素耐藥微生物及耐藥基因。

房文艷, 高新磊, 李繼, 等. 城市社區(qū)農(nóng)貿(mào)市場(chǎng)空氣微生物及抗生素抗性基因研究[J]. 生態(tài)毒理學(xué)報(bào)，2015, 10(5): 95-99

Fang W Y, Gao X L, Li J, et al. Investigation on airborne bacteria and antibiotic resistance genes in urban community farmers market [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2015, 10(5): 95-99 (in Chinese)