不同時(shí)間電針刺激對(duì)大鼠脊髓損傷后磁共振彌散張量纖維束成像部分各向異性值均值的影響

高連軍，孫迎春，李建軍，白帆，李鵬錕

脊髓損傷(spinal cord injury,SCI)是中樞神經(jīng)系統(tǒng)的一種嚴(yán)重創(chuàng)傷。最新的流行病學(xué)數(shù)據(jù)顯示，亞洲人脊髓損傷發(fā)病率已從12.06/100萬(wàn)上升到61.6/100萬(wàn)，平均年齡從26.8歲上升到56.6歲，并且有逐年上升的趨勢(shì)[1]。

脊髓損傷修復(fù)的研究已成為目前康復(fù)研究的重點(diǎn)。但迄今為止，還未出現(xiàn)有效的臨床治療方法。1994年，Basser等首次在傳統(tǒng)的磁共振成像中應(yīng)用彌散張量成像(diffusion tensor imaging,DTI)[2-3]。DTI通過(guò)測(cè)量組織的部分各向異性值(fractional anisotropy,FA)，可在三維空間內(nèi)定量分析組織水分子的彌散能力[4-5]，是一項(xiàng)可以在體研究中樞神經(jīng)白質(zhì)纖維結(jié)構(gòu)的新技術(shù)[6]，較磁共振彌散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging,DWI)更能準(zhǔn)確地反映組織內(nèi)水分子的彌散情況，可以清楚顯示腦與脊髓的細(xì)微病理生理變化以及白質(zhì)纖維束的走行、連接和細(xì)微變化[7]。利用DTI所獲得的數(shù)據(jù)進(jìn)行大腦或者脊髓白質(zhì)纖維束成像，即為彌散張量纖維束成像(diffusion tensor tractography,DTT)[4]。

電針刺激對(duì)受損脊髓修復(fù)有正向促進(jìn)作用[8]。孫迎春等對(duì)電針刺激脊髓損傷大鼠的研究發(fā)現(xiàn)，頭針加體針治療組的Basso-Beattie-Bresnahan(BBB)評(píng)分優(yōu)于單純頭針或單純體針治療組，尤其是從第4周開(kāi)始，頭針加體針治療組的BBB評(píng)分明顯增高[9]。截止目前，國(guó)內(nèi)外關(guān)于電針治療對(duì)脊髓損傷后大鼠DTT影響的研究很少，并且沒(méi)有相關(guān)脊髓損傷后電針介入治療時(shí)間的研究。本研究欲探討不同時(shí)間進(jìn)行電針刺激治療對(duì)促進(jìn)脊髓神經(jīng)修復(fù)的效果及其對(duì)DTT中FA均值的影響，探討DTI及DTT技術(shù)在評(píng)估脊髓損傷大鼠神經(jīng)修復(fù)中的臨床應(yīng)用價(jià)值。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)動(dòng)物與分組

90只健康清潔級(jí)Sprague-Dawley大鼠，雌雄各半，體質(zhì)量(220±20)g(中國(guó)人民解放軍軍事醫(yī)學(xué)科學(xué)院動(dòng)物實(shí)驗(yàn)中心)。

造模成功后，用隨機(jī)數(shù)字表法將90只大鼠分為實(shí)驗(yàn)組(n=60)和對(duì)照組(n=30)，實(shí)驗(yàn)組又分為實(shí)驗(yàn)1組(n=30)和實(shí)驗(yàn)2組(n=30)。本篇論文所用數(shù)據(jù)是實(shí)驗(yàn)中的部分?jǐn)?shù)據(jù)(n=16)。

1.2 模型制備

大鼠腹腔內(nèi)注射2%戊巴比妥鈉35 mg/kg，待麻醉生效后，手術(shù)區(qū)備皮，消毒，以T10為中心切開(kāi)皮膚及皮下組織，暴露T9、T10棘突及椎板，咬除T9～T10棘突、T10椎板，運(yùn)用NYU打擊器以25 g·cm勢(shì)能(10 g×25 mm)撞擊脊髓，撞擊后迅速移開(kāi)撞擊桿。此時(shí)大鼠雙側(cè)后肢及尾部痙攣性抽搐數(shù)次后軟癱。用生理鹽水沖洗后在受損的脊髓上放一小塊脂肪組織，逐層縫合。切口消毒，立即在背部皮下注射青霉素注射液4×105U和生理鹽水20 ml，連續(xù)注射3 d。注射后將大鼠置于保溫箱內(nèi)24 h后轉(zhuǎn)入單籠飼養(yǎng)。術(shù)后每天進(jìn)行4次人工排尿，直至自主排尿建立。

1.3 干預(yù)方法

實(shí)驗(yàn)組接受頭針和體針電刺激。實(shí)驗(yàn)1組3 d時(shí)開(kāi)始電針刺激，實(shí)驗(yàn)2組2周時(shí)開(kāi)始電針刺激。對(duì)照組不進(jìn)行任何干預(yù)。

1.3.1 頭針 取穴：運(yùn)動(dòng)區(qū)頭皮表面投影區(qū)上2/5(頂骨正中斜刺向耳前方)。

將大鼠置于固定器內(nèi)，待大鼠安靜20 min后，針刺運(yùn)動(dòng)區(qū)頭皮表面投影區(qū)上2/5，設(shè)定捻針儀每分鐘捻轉(zhuǎn)200轉(zhuǎn)；每次捻針3 min。接通電針治療儀，正極和負(fù)極接運(yùn)動(dòng)區(qū)左右針尾，選疏密波2 Hz，刺激強(qiáng)度以大鼠后肢輕微顫動(dòng)為度，每次通電20 min。每天1次，共10次。

1.3.2 體針 取穴：雙側(cè)肝俞穴(T9下兩旁肋間)、脾俞穴(T12下兩旁肋間)、環(huán)跳穴(后肢髖關(guān)節(jié)后上緣)、后三里穴(膝關(guān)節(jié)后外側(cè)，在腓骨小頭下5 mm處)。

將大鼠置于固定器內(nèi)，待大鼠安靜20 min后，針刺雙側(cè)肝俞穴、脾俞穴、環(huán)跳穴、后三里穴，設(shè)定捻針儀每分鐘捻轉(zhuǎn)200轉(zhuǎn)；每次捻針3 min。接通電針治療儀，正極接肝俞穴，負(fù)極接脾俞穴，正極接環(huán)跳穴，負(fù)極接后三里穴，選疏密波2 Hz，刺激強(qiáng)度以大鼠后肢輕微顫動(dòng)為度，每次通電20 min。每天1次，共10次。

1.4 BBB評(píng)分

在安靜的環(huán)境，將大鼠置于2×2×0.5 m的BBB評(píng)定裝置里，在4 min內(nèi)觀察記錄動(dòng)物后肢的行走及肢體活動(dòng)情況。

評(píng)分包括3個(gè)部分：第一部分評(píng)判動(dòng)物后肢各關(guān)節(jié)運(yùn)動(dòng)及活動(dòng)度；第二部分評(píng)判后肢的步態(tài)及前后肢協(xié)調(diào)功能；第三部分評(píng)判運(yùn)動(dòng)中足、趾及尾巴的精細(xì)動(dòng)作。滿分為21分[10]。

本實(shí)驗(yàn)由對(duì)分組情況不知情的專門評(píng)價(jià)人員對(duì)各組實(shí)驗(yàn)大鼠進(jìn)行評(píng)價(jià)。分別于SCI后1、2、4周分別由兩名專門評(píng)價(jià)人員按照BBB評(píng)分法[10]評(píng)分標(biāo)準(zhǔn)對(duì)大鼠后肢運(yùn)動(dòng)功能進(jìn)行獨(dú)立評(píng)分，左右側(cè)下肢評(píng)分不相同時(shí)分別記錄獲取數(shù)值，每只大鼠的功能得分取兩人評(píng)分均值。

1.5 DTT/DTI掃描

采用Bruker ClinScan 7.0 T超導(dǎo)型磁共振掃描系統(tǒng)(西門子公司)。實(shí)驗(yàn)組和對(duì)照組分別于造模后2～4 h、術(shù)后3 d和治療后4周進(jìn)行矢狀面和橫斷面T2WI成像及橫軸面DTI成像。DTI檢查與常規(guī)橫軸面掃描定位相同。DTI掃描采用單次激發(fā)自旋回波平面回波成像序列(echo-planar imaging,EPI)，TR 5000 ms，TE 35 ms，顯示野36×30，掃描時(shí)間225 s，層厚0.8 mm，彌散加權(quán)系數(shù)b值600 s/mm2，彌散敏感梯度20個(gè)方向，掃描2次，層距為層厚的30%，矩陣128×128，層數(shù)覆蓋損傷區(qū)域。數(shù)據(jù)處理利用syngoMRB15圖像后處理軟件(西門子公司)。

由動(dòng)物核磁室專業(yè)醫(yī)師(非實(shí)驗(yàn)組人員)按照實(shí)驗(yàn)要求對(duì)每只實(shí)驗(yàn)鼠進(jìn)行DTI和DTT掃描，獲取數(shù)據(jù)，并進(jìn)行圖像處理。由統(tǒng)計(jì)人員按照實(shí)驗(yàn)要求進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)。

1.6 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SAS 9.2統(tǒng)計(jì)軟件對(duì)實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)進(jìn)行處理和統(tǒng)計(jì)學(xué)分析。所有的測(cè)量結(jié)果均以表示，BBB評(píng)分和FA均值各組不同時(shí)間點(diǎn)觀測(cè)的結(jié)果均用單因素方差分析，兩兩比較用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)。P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 大鼠后肢BBB評(píng)分

實(shí)驗(yàn)組和對(duì)照組在第1周時(shí)各組間BBB評(píng)分無(wú)顯著性差異(P>0.05)。第4周時(shí)實(shí)驗(yàn)組BBB評(píng)分顯著高于對(duì)照組(P<0.001)。在第2周和第4周，實(shí)驗(yàn)1組顯著高于實(shí)驗(yàn)2組(P<0.001)。見(jiàn)表1。

表1 各組大鼠后肢運(yùn)動(dòng)神經(jīng)功能BBB評(píng)分

2.2 大鼠對(duì)應(yīng)脊髓節(jié)段FA均值

本實(shí)驗(yàn)所得FA信號(hào)均值(FA均值)與FA值呈正相關(guān)，并可以反映FA值的變化。在2～4 h和3 d時(shí)各組FA均值無(wú)顯著性差異(P>0.05)。在第4周時(shí)，實(shí)驗(yàn)1組和實(shí)驗(yàn)2組顯著高于對(duì)照組(P<0.001)，且實(shí)驗(yàn)1組高于實(shí)驗(yàn)2組(P<0.05)。見(jiàn)表2。

表2 各不同組間大鼠對(duì)應(yīng)脊髓節(jié)段FA均值比較

2.3 在相同時(shí)間節(jié)點(diǎn)對(duì)應(yīng)脊髓節(jié)段DTT

圖1～圖6是分別代表各組傷后2～4 h和4周的DTT。圖中的顏色代表特征向量運(yùn)動(dòng)方向的變化。具體如下：藍(lán)色代表上下方向，紅色代表左右方向，綠色代表前后方向[11]。從圖中可以看出在脊髓損傷后2～4 h內(nèi)，因?yàn)榧顾枥w維束的斷裂導(dǎo)致脊髓纖維束內(nèi)各個(gè)方向的分子彌散運(yùn)動(dòng)而呈現(xiàn)出不均勻的紅色和綠色，提示大鼠脊髓纖維束的損傷。

從后視(P位)圖中可以看到：各組第4周的脊髓纖維束較傷后均有不同程度的修復(fù)，其中實(shí)驗(yàn)組較對(duì)照組明顯好轉(zhuǎn)(白箭頭)。體現(xiàn)在：①脊髓纖維束神經(jīng)纖維數(shù)目增多；②脊髓纖維束均質(zhì)性變好(水分子在脊髓纖維束上下運(yùn)動(dòng)呈現(xiàn)出均勻藍(lán)色)。

圖1 實(shí)驗(yàn)1組傷后2～4 h的DTT

圖2 實(shí)驗(yàn)1組傷后4周的DTT

圖3 實(shí)驗(yàn)2組傷后2～4 h的DTT

圖4 實(shí)驗(yàn)2組傷后4周的DTT

圖5 對(duì)照組傷后2～4 h的DTT

圖6 對(duì)照組傷后4周的DTT

3 討論

脊髓損傷后，盡可能減少早期病理?yè)p害，降低繼發(fā)損傷，提高殘留神經(jīng)纖維存活是減輕和治療脊髓損傷的關(guān)鍵。而受損神經(jīng)元的修復(fù)和再生與神經(jīng)纖維的生存微環(huán)境等多種因素相關(guān)。有研究報(bào)道，電針刺激能夠促進(jìn)神經(jīng)生長(zhǎng)活性物質(zhì)的表達(dá)與神經(jīng)的再生與修復(fù)，但其機(jī)制仍需進(jìn)一步的研究[12]。

實(shí)驗(yàn)組和對(duì)照組在第1周時(shí)各組間BBB評(píng)分無(wú)顯著性差異，說(shuō)明脊髓損傷后1周內(nèi)針灸治療對(duì)運(yùn)動(dòng)神經(jīng)功能恢復(fù)無(wú)明顯影響。這與其他研究一致。分析這可能與早期脊髓損傷后大鼠脊髓水腫炎癥持續(xù)存在有關(guān)[13]。

電針后，各實(shí)驗(yàn)組BBB評(píng)分顯著高于對(duì)照組(P<0.001)，說(shuō)明各種電刺激(針灸)對(duì)運(yùn)動(dòng)神經(jīng)功能恢復(fù)在2周后能夠出現(xiàn)改善，并且隨著時(shí)間延長(zhǎng)，有積極的治療作用。推測(cè)其機(jī)理可能與針刺能明顯地減輕和延緩傷后早期病理?yè)p害，擴(kuò)張血管，改善血管舒縮功能，并且在缺血或再灌期間能進(jìn)一步上調(diào)活性生長(zhǎng)因子的免疫活性表達(dá)[14]，使組織間神經(jīng)纖維間的水腫減輕、神經(jīng)保護(hù)活性因子表達(dá)增強(qiáng)等相關(guān)。

在相同時(shí)間節(jié)點(diǎn)(第2周和第4周)，實(shí)驗(yàn)1組BBB評(píng)分顯著高于實(shí)驗(yàn)2組(P<0.001)。提示電針刺激對(duì)運(yùn)動(dòng)神經(jīng)功能恢復(fù)越早期開(kāi)始治療，效果越明顯。有研究發(fā)現(xiàn)，電針治療急性脊髓損傷大鼠的最佳治療時(shí)間為損傷后2 h，并認(rèn)為脊髓損傷后，電針治療應(yīng)及早介入[15]。這與本實(shí)驗(yàn)所得結(jié)論一致。

彌散(diffusion)是指分子的隨機(jī)不規(guī)則運(yùn)動(dòng)，又稱布朗運(yùn)動(dòng)(Brownian motion)。FA反映分子在空間位移的程度，且與組織的方向有關(guān)，是水分子各向異性成分占整個(gè)彌散張量的比例。其變化范圍為0～1[5]。雖然反映各向異性的參數(shù)有很多，但目前臨床上，應(yīng)用較多的是FA值。但是FA值也有其臨床局限性，體現(xiàn)在以下方面：①當(dāng)各本征值同比例改變的時(shí)候，F(xiàn)A保持不變；②FA值測(cè)量具有部位敏感性[16]。

本實(shí)驗(yàn)所得FA均值與FA值呈正相關(guān)，并可以反映FA值的變化。在2～4 h和3 d時(shí)間點(diǎn)各組FA均值無(wú)顯著性差異(P>0.05)。第4周時(shí)，實(shí)驗(yàn)組顯著高于對(duì)照組(P<0.001)，而且實(shí)驗(yàn)1組高于實(shí)驗(yàn)2組(P<0.05)。從FA均值變化趨勢(shì)可以看出，F(xiàn)A值的變化也呈現(xiàn)出一個(gè)先升高后下降的過(guò)程。

脊髓損傷初發(fā)時(shí)FA值增高，可能與細(xì)胞毒性水腫、髓鞘纖維腫脹導(dǎo)致細(xì)胞膜通透性減低、細(xì)胞外間隙迂曲減小有關(guān)。之后，F(xiàn)A值降低，則與結(jié)構(gòu)破壞導(dǎo)致脊髓纖維組織的完整性及方向性喪失、血管源性水腫致細(xì)胞外間隙擴(kuò)大、局部細(xì)胞外水腫和/或纖維束中斷、減少有關(guān)[17]。研究發(fā)現(xiàn)，髓鞘和神經(jīng)纖維撕裂、細(xì)胞外水腫導(dǎo)致Wallerian變性、脫髓鞘改變可能使FA值減低[18]。

在第4周時(shí)間點(diǎn)上各組之間有顯著性差異，實(shí)驗(yàn)1組、實(shí)驗(yàn)2組FA均值顯著高于對(duì)照組(P<0.001)，提示針灸在一定程度上減少了脊髓損傷后各種病理改變；實(shí)驗(yàn)1組較實(shí)驗(yàn)2組FA均值也有提高(P<0.05)，說(shuō)明早期介入針灸治療可以最大化的減少脊髓損傷后的繼發(fā)損傷。本實(shí)驗(yàn)證實(shí)，傷后FA均值因?yàn)槔^發(fā)損傷、脫髓鞘改變而降低，針灸在一定程度上減緩此過(guò)程，并且早期介入針灸治療，恢復(fù)效果好。本實(shí)驗(yàn)在一定程度上可以認(rèn)為FA均值可以替代FA值來(lái)評(píng)價(jià)大鼠脊髓損傷的修復(fù)程度，并且可較敏感地反映脊髓神經(jīng)修復(fù)的變化。

由于DTT是近年來(lái)在DWI基礎(chǔ)上迅速發(fā)展起來(lái)的磁共振成像新技術(shù)，其名稱尚欠統(tǒng)一。例如有稱為纖維跟蹤技術(shù)(fiber tracking)[4]或白質(zhì)纖維束成像(tractography)[19]等。脊髓纖維束彌散張量成像的原理是利用主要特征向量的數(shù)據(jù)映射為顏色而成圖。一般用顏色來(lái)表示纖維束走形方向的變化：藍(lán)色代表上下方向，紅色代表左右方向，綠色代表前后方向[11]。

本實(shí)驗(yàn)中利用這一原理合成DTT。在脊髓受損傷后，因?yàn)槔w維束的斷裂導(dǎo)致纖維束走形方向的改變，DTT根據(jù)分子沿著斷裂脊髓纖維束的不同方向進(jìn)行彌散運(yùn)動(dòng)而呈現(xiàn)出不同顏色的改變，從而在成像上清晰地顯示出脊髓纖維束的損傷情況。脊髓纖維束的修復(fù)體現(xiàn)在以下方面：①脊髓纖維束神經(jīng)纖維數(shù)目增多；②脊髓纖維束均質(zhì)性變好(水分子在脊髓纖維束上下運(yùn)動(dòng)呈現(xiàn)出均勻藍(lán)色)。

本實(shí)驗(yàn)中無(wú)論實(shí)驗(yàn)組還是對(duì)照組，4周后DTT都顯示出纖維束有不同程度的修復(fù)，而且實(shí)驗(yàn)組修復(fù)程度明顯好于對(duì)照組。4周后實(shí)驗(yàn)1組和實(shí)驗(yàn)2組DTT雖然提示纖維束走形和密度都好于損傷后2～4 h，但是并不能顯示出修復(fù)程度上的明顯區(qū)別。分析原因可能與以下方面相關(guān)：①由于臨近組織的影響以及DTI對(duì)磁場(chǎng)不均勻高度敏感[20]等原因，重建的脊髓纖維束圖像長(zhǎng)短粗細(xì)不均，且無(wú)法顯示全長(zhǎng)圖像；②我們選取的是P位圖即后視圖，在一定程度上增加了分析的難度。

本研究是應(yīng)用于大鼠脊髓損傷DTT的前期研究，有很多局限和不足，期待隨后的研究能對(duì)在DTT成像參數(shù)和評(píng)估纖維束修復(fù)程度上有所改進(jìn)。

雖然本研究是國(guó)內(nèi)DTI與DTT技術(shù)應(yīng)用與評(píng)價(jià)大鼠脊髓損傷模型的前期探索，已顯示出其獨(dú)特的效果和優(yōu)越的價(jià)值，為下一步的大鼠脊髓損傷基礎(chǔ)實(shí)驗(yàn)研究中的神經(jīng)修復(fù)功能評(píng)價(jià)上提供更重要的參考價(jià)值。

4 小結(jié)

本實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，頭體針電刺激對(duì)脊髓損傷后神經(jīng)軸突再生或修復(fù)的影響顯著。并探索性地研究了電針刺激介入的時(shí)間，用FA均值的改變來(lái)描述和分析脊髓損傷后神經(jīng)修復(fù)情況。從本實(shí)驗(yàn)涉及的不同時(shí)間進(jìn)行電針刺激治療的結(jié)果顯示，傷后電針3 d時(shí)的治療效果顯著好于2周時(shí)的治療效果，提示在臨床治療中針灸治療早期介入效果好。

由于入組大鼠和時(shí)間點(diǎn)選取較少，可能會(huì)對(duì)實(shí)驗(yàn)結(jié)果有一定的影響，有待后期更早期并更密集時(shí)間點(diǎn)的大型實(shí)驗(yàn)研究。

DTT是一種評(píng)估脊髓損傷大鼠模型的新型無(wú)創(chuàng)影像學(xué)手段。本實(shí)驗(yàn)用其驗(yàn)證了FA均值在臨床和基礎(chǔ)研究應(yīng)用中的意義，但是DTT也有一定的局限性。DTT技術(shù)的應(yīng)用對(duì)脊髓損傷大鼠模型神經(jīng)纖維束的修復(fù)提供了更直觀的參考數(shù)據(jù)(FA均值)，為實(shí)驗(yàn)動(dòng)物的觀察提供很好的方法。

電針刺激對(duì)促進(jìn)神經(jīng)再生與修復(fù)的作用是顯著的，對(duì)脊髓損傷的治療作用是積極的，而且早期介入效果好。對(duì)脊髓損傷大鼠模型電針最佳的介入治療時(shí)間仍有待研究發(fā)現(xiàn)。

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