銅對水生生物的毒性：類群特異性敏感度分析

王 振，金小偉，王子健

1. 香港大學太古海洋科學研究所與生物科學學院，香港2. 中國環(huán)境監(jiān)測總站，北京1000123. 中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心，北京100085

銅對水生生物的毒性：類群特異性敏感度分析

王 振1，金小偉2,*，王子健3

1. 香港大學太古海洋科學研究所與生物科學學院，香港2. 中國環(huán)境監(jiān)測總站，北京1000123. 中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心，北京100085

銅的毒性因受多種環(huán)境因素(如溫度、pH等)的影響，其水質基準和標準經歷過多次修改。由于不同區(qū)系生物受生活環(huán)境等因素的影響，不同物種對銅的耐受性和敏感度上存在很大的差異。本文通過構建類群特異性敏感度分布，以及對10%安全濃度值(10% hazardous concentration,HC10)及其95%置信區(qū)間(95% confidence interval，95%CI)的比較，分析了銅對淡水和海水各類群的敏感度差異，以期為我國在制定相關水質基準的物種選擇上提供參考。結果顯示，淡水系統(tǒng)中藻類為對銅毒性最敏感類群，其次為甲殼類，軟體動物類，魚類，寡毛類，而昆蟲類為對銅的最耐受類群。海水各類群對銅的敏感度順序與淡水類似，只是在寡毛類和魚類順序上有所不同。相對于海洋物種，淡水水體生物總體上比海水中各相應類群生物對銅更為敏感。

銅；淡水生物；海水生物；類群特異性；物種敏感度分布

銅是維持生命所必需的微量營養(yǎng)元素，尤其在機體細胞代謝中起到重要的作用[1]。低劑量的銅對生物生長發(fā)育等生命過程中可起到保護、促進作用。同時，銅對藻類和菌類具有高毒性，低劑量的硫酸銅 (CuSO4) 在魚類養(yǎng)殖中常被用來作為一種殺藻劑和防蟲劑，以防止由藻，輪蟲，枝角類和橈足類生物所引起的疾病、毒害等[2-3]。當水環(huán)境中銅的濃度超過生物所需濃度的10至50倍時，會在水生生物體內產生過量的自由基，并對蛋白質、氨基酸和脂肪等產生氧化損傷，或者通過影響生物對二價元素，如鈣、鎂的吸收影響水生生物的生長、發(fā)育、繁殖和行為，甚至產生致死等毒性效應[4-7]。由此可見，即使銅可作為水生生物生命活動的必需元素，一旦達到一定的濃度即可成為環(huán)境污染物。因此在自然環(huán)境中銅的暴露濃度以及生物可利用度非常重要。銅在天然海水和淡水環(huán)境中的濃度分別為0.03～0.23 μg·L-1(海水)、0.20～30 μg·L-1(淡水)[8]，而人為輸入水體中的銅可能高達100 μg·L-1[9]，在一些礦區(qū)甚至可達到200 000 μg·L-1[10]。為了保護淡水和海水水生生物安全，不同國家、地區(qū)相繼頒布了一系列銅的水質基準和水質標準文件[11-13]。

生物區(qū)系是水質基準研究的重要內容，也是水質基準需要保護的對象。習慣上通常采用全部生物類群作為受體，通過保護大部分生物的方式來確定水質基準的數值。這種做法并不考慮不同物種的生態(tài)地位和經濟價值，基準制定中對所有生物的權重是等同的。在實踐中，一方面希望利用銅的毒性來控制藻華的大量爆發(fā)；另一方面又在基準制定中考慮銅對藻類的毒性，顯然存在矛盾。因此從中國的國情出發(fā)，制定水質基準和標準必須考慮水生生物的不同類群的生態(tài)地位和當前的重點保護對象[14-16]。Maltby等研究了16種殺蟲劑，指出物種的種類對于構建物種敏感度分布曲線(用于推導水質基準)具有顯著的影響[17]。吳豐昌等研究物種對鋅的敏感度分布中發(fā)現，甲殼類對鋅最為敏感，而魚類次之[18]。因此不同類群的生物對同一污染物的敏感性差異亦是水質基準制定時所需考慮的重要因素之一。關于銅對水生生物毒性的報道很多[8, 19]，王振等對溫帶和熱帶不同地理區(qū)域生物敏感度差異性作了探討分析，同時也發(fā)現不同類群生物對不同的化學物存在很大的差異性[20]。

為了進一步分析不同類群對銅的敏感度差異，本研究搜索數據庫中所有銅對淡水、海水物種急性毒理數據 (1970-2014年)，建立類群特異性SSD并通過比較推導出的10%危險濃度 (hazardous concentration，HC10) 及其95% 置信區(qū)間 (confidence interval，95%CI)而分析各類群對銅的敏感度情況。另外，同一生物類群在不同生態(tài)系統(tǒng) (淡水和海水) 的敏感度情況也進行了比較。本文亦嘗試通過對各物種對銅的不同生理、生化等反應，分析討論引起類群敏感度差異的可能機制。本研究以期為銅的水質基準建立時的類群選取上提供研究基礎和理論依據，同時也為其他毒物的類群敏感度分析提供方法支持。

1 方法(Methods)

1.1 數據收集及處理

數據主要來源于ECOTOX毒性數據庫 (http://www.epa.gov/ecotox/) 和已發(fā)表的文獻，數據收集截止到2014年。本研究只收集4 d內藻類半抑制濃度 (median effective concentration，EC50) 和水生動物半致死濃度 (median lethal concentration，LC50) 數據。對于搜集的毒性數據，依據“可靠性”和“相關性”的原則進行嚴格篩選[21-23]：1) 剔除不滿足水質基準技術要求的數據，如無對照試驗、暴露時間不規(guī)范、無相關水質因子數據、稀釋水不合格、試驗設計不規(guī)范等；2) 對受試物種試驗地點與物種來源不符的數據 (如溫帶的急性數據的受試物種來源于熱帶，或熱帶急性數據的受試物種來源于溫帶) 也均予剔除[24]。如果某一物種的特定測試終點存在多個數據時，用幾何平均的方法進行數據整理。篩選后的數據，按照物種所屬類群劃分類群特異性數據庫，如藻類 (algae)，甲殼類 (crustaceans)，兩棲類 (amphibians)，魚類 (fish)，軟體動物類(molluscs)，寡毛類 (worms) 和昆蟲類(insects)。對于各類群中可能存在的異常值 (極大或極小值)，通過Grubb’s檢驗或Tietjen-Moore檢驗[25-26]進行分析，所檢測到的異常值均予剔除。

1.2 類群特異性SSD的建立及比較

SSD的建立采用序列百分數法，對所有數據從小到大排列，按公式R/(N+ 1) 計算序列百分數，其中：R是毒性數據在序列中的位置，N是所獲得的毒性數據量[22]。對于得到的淡水、海水類群SSD，利用以下兩種方法對各種群SSD曲線進行比較[20, 27]：(1) 直接觀察法：對SSD低端10%處的比較 (越靠近y軸，物種越敏感)； (2) 協(xié)方差分析法 (analysis of covariance, ANCOVA; SPSS, Chicago, IL, USA)：各相應曲線進行線性擬合(y=ax+b) 后對斜率a和y軸截距b的比較 (α= 0.05)。

1.3HC10(95%CI) 的推導及類群敏感度差異性分析

本研究采用5種國際常用模型對各SSD進行擬合，包括：log-normal 模型、log-logistic模型、Gompertz模型、Fisher-Tippett模型、Weibull模型。由于不同的擬合模型對HC10值的推導具有差異性[20, 28]，因此，通過對以上5種擬合模型的參量對比，選擇出各SSD的“最佳”擬合模型：即同時通過Shapiro-Francia (SF)檢驗[29]和Anderson-Darling (AD) 檢驗[30]且具有最小均方根值 (Root Mean Square, RMS)[31]。由“最佳”擬合模型得到的各類群的HC10及其95%CI，通過Graph Pad PrismTM(Version 5.00, San Diego, CA) 中的單因素方差分析 (one-way analysis of variance, ANOVA) 比較各HC10值是否存在顯著性差異 (α= 0.05)，即類群敏感度差異。

2 結果與討論(Results and discussion)

2.1 淡水生物類群敏感度差異分析

依據毒性數據的篩選原則，共整理151個銅對淡水水生生物的急性毒性數據，其中包括11個藻類數據，38個甲殼類數據，7個兩棲類數據，27個軟體動物數據，51個魚類數據，7個寡毛類數據和10個昆蟲類數據。銅對淡水水生生物不同類群敏感度分布如圖1所示，結果顯示淡水藻類SSD在最左側，即為最敏感類群；水生昆蟲類SSD曲線在最右側，即為最不敏感類群。基于ANCOVA分析和構建SSD推導HC10值(表1)比較結果顯示：1)藻類HC10(95%CI; μg·L-1) 為6.1 (2.8, 13)，明顯小于昆蟲類HC10值 (p<0.05；表1) ；2)魚類和昆蟲類具有相同斜率a(p>0.05)，但具不同y-截距b(p<0.05)。而其余各類群SSD曲線存在相互交叉現象(低端、中端或高端；見圖1)，這也可通過各SSD曲線的ANCOA分析可知，即各曲線線性擬合后的斜率存在顯著性差異(p<0.05)。通過對物種敏感度分布以及HC10值的比較 (ANOVA) 發(fā)現，淡水類群對銅的敏感度趨勢為：藻類>甲殼類>軟體動物類 = 魚類>昆蟲類 (p<0.05；表1)。其中藻類對銅最為敏感，兩棲類對銅的敏感度與甲殼類相似；寡毛類對銅的敏感度與魚類相似，卻與軟體動物類明顯不同 (p<0.05)。

表1 淡水類群特異性10% 危險濃度 (HC10) 及其95%置信區(qū)間 (95%CI)Table 1 Freshwater taxon-specific 10% hazardous concentration (HC10) and its 95% confidence interval (95% CI)

注：*單因素方差分析，α=0.05；各類群HC10(95%CI) 值由“最佳”擬合模型推導得出：即同時通過Shapiro-Francia檢驗和Anderson-Darling檢驗，且具有最小均方根值 (Root Mean Square,RMS)。N為各類群中物種數目。下表同。

Note: *One-way analysis of variance (ANOVA),α=0.05；95% Cofidence interval (95%CI) was from the best fit model which must pass both Shapiro-Francia and Anderson-Darling tests, and have the minimum root mean square (Min-RMS).Nindicates sample size. The Same as follows.

圖1 淡水類群特異性物種敏感度分布 SSD中不同符號代表不同類群(見圖注)Fig. 1 Freshwater taxon-specific species sensitivity distribution (SSD). Symbols for taxonomic groups are given in the right key.

2.2 海水生物類群敏感度差異分析

依據毒性數據的篩選原則，共整理232個銅對海水水生生物的急性毒性數據，其中包括35個藻類數據，84個甲殼類數據，51個軟體動物數據，49個魚類數據，14個寡毛類數據。銅對海水水生生物不同類群敏感度分布，如圖2所示，海水藻類對銅最為敏感(SSD曲線在最左側)，魚類相對較不敏感(SSD曲線在最右側)。這一點亦可通過ANCOVA分析可得：具有相同斜率a(p>0.05)，但具不同y-截距b(p<0.05)。而甲殼類SSD曲線在軟體動物類SSD曲線左側，表明甲殼類比軟體動物類對銅更敏感。通過對物種敏感度分布以及HC10值的比較 (ANOVA) 發(fā)現，海水類群對銅的敏感度趨勢為：藻類>甲殼類>軟體動物類>寡毛類>魚類(p<0.05；表2)。海水藻類最為敏感，無脊椎動物動物的敏感度相似，而海水魚類對銅最不敏感。

2.3 銅對水生生物的制毒機制

在環(huán)境因素中銅對水生生物的毒性以及生物利用度取決于銅的總濃度及其形態(tài)[32]。在重度或者中度污染的水體中，43%～88%的銅被吸附在懸浮顆粒而不能對生物所利用[33]。水中的生物有效態(tài)銅主要是溶解性銅離子(Cu2+)和可能的一些羥基絡合物[7, 32]?？側芙庑糟~中通常包括與碳酸酯，氨基酸，或腐殖物質相結合的銅，其中毒性最強的Cu2+占0.1～0.2%[33]。而絡合態(tài)或者吸附形式的銅的毒性均小于自由態(tài)銅的毒性[32]。對于淡水生物，游離銅通過物理傳輸進入細胞最先與質膜結合，增加了質膜的滲透性，造成鉀以及其他離子的流失[34]。銅離子對藻類可能的制毒機理大體總結為：1)破壞細胞膜；2)進入細胞內后破壞蛋白質、酶等。當銅離子一旦進入藻細胞后，立刻進攻細胞蛋白質內含硫的氨基酸，使得光合作用不能正常進行，藻細胞由此死亡。銅離子可以迅速被細胞表面吸附，緩慢滲入細胞內部，與有機物形成的絡合物或鹽可以加速這種滲入，而進入細胞內部的金屬離子可以干擾各種酶的作用，使其失去應有的生物功能，從而導致細胞的死亡[8, 35]。對于水生脊椎動物，高濃度的銅容易造成腮的損傷[36]。如蟹的腮部是銅中毒的重要部位，水溶性銅降低了血藍蛋白的氧的親和力[37]。高濃度銅暴露下蟹致死效應與糖酵解酶的活性有關，但并不像魚涉及到細胞能量的損失[38]。日本曾進化了水生蜉蝣的銅耐受菌株，其耐受性是由于誘導銅與蛋白螯合的能力遠超過鎘和鋅等其他金屬[39]。對于魚類，腮表面對金屬的低親和力允許更多的金屬進入細胞內腔，并形成更復雜的結合位點，可能形成的制毒機制包括：1)與生物體內的巰基結合，阻斷生物分子的基本生物官能團；2)抑制生命必須元素如鈣、鎂的攝入；3)修飾生物分子的活性構象。這些機制可以解釋離子銅(Cu2+)暴露后傳輸抑制的特異性[40]。Reid等[40]通過對虹鱒魚的研究表明其外部鰓上皮表面對銅具有較低的親和性，使銅容易滲入細胞內的隔間。銅通過損害跨上皮的離子交換(如通過抑制主動吸收或刺激被動損失妨礙或擾亂電解質平衡)破壞虹鱒魚鰓的功能。銅在魚組織累積且長期保留的特點是其較高的持久性以及可能與非交換性或者緩慢可交換性的蛋白相結合[41]。在魚體內銅解毒機制包括金屬硫蛋白的誘導等[41-43]。個別魚類肝臟的金屬硫蛋白含量通常反映銅在該器官的積累狀況，這也證明可以使用金屬硫蛋白作為銅脅迫的生物指示物[42]。從銅對不同營養(yǎng)層生物的毒理機制研究發(fā)現，銅對不同類群生物的致毒機制不盡相同，這種差異影響了銅生態(tài)毒性的物種敏感度分布。

圖2 海水類群特異性物種敏感度分布 SSD中不同符號代表不同類群(見圖注)Fig. 2 Marine taxon-specific species sensitivity distribution (SSD). Symbols for taxonomic groups are given in the right key.

表2 海水類群特異性10% 危險濃度 (HC10) 及其95%置信區(qū)間 (95%CI)Table 2 Marine taxon-specific 10% hazardous concentration (HC10) and its 95% confidence interval (95% CI)

注：*單因素方差分析，α=0.05。

Note: * One-way analysis of variance (ANOVA),α=0.05.

2.4 淡水和海水各類群敏感度差異分析

通過對比各類群在淡水和海水中的HC10值 (表1和2) 發(fā)現，淡水各類群均比相應各類群在海水系統(tǒng)中對銅更敏感。如海水藻類HC10值為淡水藻類的4.1倍 (最大差距)，海水寡毛類HC10值為淡水的1.6倍 (最小差距)。該結果與Wheeler[44]中結果相似，即淡水物種比海水物種對銅更敏感。這有可能由以下3方面原因：1) 海水和淡水各類群本身差異性；另外，海水生物具有比淡水生物更強的銅代謝能力而使其對銅更耐受[45]。2) 銅在海水和淡水中的游離態(tài)形式的差異而導致物種對其吸收和累積效應的不同：如淡水體系更易使銅呈現出游離態(tài)而增加物種的吸收和累積[46, 47]。3) 不同的試驗體系 (海水或淡水) 而導致的毒性差異性：如海水的高鹽度可致使銅在其試驗系統(tǒng)中因具有較低的溶解度 (即較低的游離態(tài)) 而降低其對海水生物的毒性[27, 44]。

綜上所述，可以得出以下結論：

(1)通過對物種敏感度分布以及HC10值的比較 (ANOVA) 發(fā)現，淡水類群對銅的敏感度趨勢為：藻類>甲殼類>軟體動物類 = 魚類>水生昆蟲類，海水類群對銅的敏感度趨勢為：藻類>甲殼類>軟體動物類>寡毛類>魚類；藻類對銅最為敏感，魚對銅最不敏感；通過對比各類群在淡水和海水中的HC10值 (表1和2) 發(fā)現，淡水各類群均比相應海水各類群對銅更敏感。

(2)從銅對不同營養(yǎng)層生物的毒理機制研究發(fā)現，銅對不同類群生物的致毒機制不盡相同，這種差異影響了銅生態(tài)毒性的物種敏感度分布?？紤]到中國水體較為嚴重的富營養(yǎng)化現象，水中的銅對藻類生長有一定抑制作用。

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Taxon-specificSensitivityDifferencesofCoppertoAquaticOrganisms

Wang Zhen1, Jin Xiaowei2,*, Wang Zijian3

1. The Swire Institute of Marine Science and School of Biological Sciences, The University of Hong Kong, Hong Kong, China2. China National Environmental Monitoring Center, Beijing 100012, China3. Research Center for Eco-Environmental Sciences, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China

31 May 2014accepted18 June 2014

The toxicity of copper is affected by many environmental factors, e.g. temperature, pH, etc. To better control copper's discharge and protect aquatic organisms from the toxicity of copper, the water quality criteria (WQC) of copper have been updated several times so as to reflect the latest scientific knowledge. To date, the differences of species' tolerance and sensitivities to copper might exist partly due to the effects of environmental factor on different taxon living in different geographical regions. Using all available fresh water and marine toxicity data in the literature, taxon-specific species sensitivities were compared by using species sensitivity distributions (SSDs) approach. The results obtained in the present study can provide a reference for species selection of WQC development in China. Through a comprehensive meta-analysis of taxon-specific 10% hazardous concentrations (HC10) and their 95% confidence interval (95%CI), our results suggest that algae is the most sensitive taxa to copper in fresh water ecosystems, followed by crustaceans, molluscs, fishes and worms, while insects is the least sensitive one. Comparatively, there is almost a similar decline in copper sensitivity from algae to crustaceans, molluscs, worms and then fishes for marine organism. Whereas, fresh water taxa is more sensitive against copper than their marine counterparts.

copper; freshwater species; marine species; taxon-specific species sensitivity distribution

2014-05-31錄用日期：2014-06-18

1673-5897(2014)4-640-07

： X171.5

： A

金小偉(1985―)，男，甘肅蘭州人，博士，中國環(huán)境監(jiān)測總站工程師，主要從事生態(tài)毒理以及生態(tài)風險評價的研究，已發(fā)表論文20余篇。

國家自然科學青年基金(21307165);國家水體污染控制與治理科技重大專項(2013ZX07502001);環(huán)境模擬與污染控制國家重點聯合實驗室(中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心)開放基金(14K02ESPCR)

王振(1984-)，男，博士，主要從事生態(tài)毒理與水質基準研究，E-mail: wangzhen.dln@hotmail.com

*通訊作者(Corresponding author)，E-mail: jxw85@126.com

10.7524/AJE.1673-5897.20140531001

王 振，金小偉，王子健. 銅對水生生物的毒性：類群特異性敏感度分析[J]. 生態(tài)毒理學報, 2014, 9(4): 640-646

Wang Z, Jin X W, Wang Z J. Taxon-specific sensitivity differences of copper to aquatic organisms [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2014, 9(4): 640-646 (in Chinese)