鹽脅迫下荒漠共生植物紅砂與珍珠的根莖葉中離子吸收與分配特征

趙 昕，楊小菊，石 勇，何明珠，譚會娟，李新榮

(沙坡頭沙漠試驗(yàn)研究站，中國科學(xué)院寒區(qū)旱區(qū)環(huán)境與工程研究所，蘭州 730000甘肅省寒區(qū)旱區(qū)逆境生理生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，中國科學(xué)院寒區(qū)旱區(qū)環(huán)境與工程研究所， 蘭州 730000)

鹽脅迫下荒漠共生植物紅砂與珍珠的根莖葉中離子吸收與分配特征

趙 昕*，楊小菊，石 勇，何明珠，譚會娟，李新榮

(沙坡頭沙漠試驗(yàn)研究站，中國科學(xué)院寒區(qū)旱區(qū)環(huán)境與工程研究所，蘭州 730000甘肅省寒區(qū)旱區(qū)逆境生理生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，中國科學(xué)院寒區(qū)旱區(qū)環(huán)境與工程研究所， 蘭州 730000)

西北荒漠地區(qū)C3小灌木紅砂(Reaumuriasoongorica)和C4半灌木珍珠豬毛菜(Salsolapasserina)在特定環(huán)境下混生在一起，分布面積廣闊。以采自騰格里沙漠邊緣荒漠地帶的天然野生珍珠豬毛菜和紅砂群落的幼苗為材料，經(jīng)0、100、200、300、400mmol/L NaCl鹽溶液共同脅迫10 d，檢測它們的含水量、主要礦質(zhì)離子在根莖葉的含量與分布，揭示二者耐鹽的共生協(xié)同的離子平衡適應(yīng)機(jī)制。試驗(yàn)結(jié)果發(fā)現(xiàn)，珍珠豬毛菜葉片具有“吸鉀排鈉的”的耐鹽特征，紅砂葉片具備“吸鈉排鉀”的特征，吸收利用無機(jī)礦質(zhì)離子具備互補(bǔ)效應(yīng)。二者耐鹽Cl、Ca和Si離子吸收與累積能力存在很大差異：隨著鹽脅迫程度加劇，紅砂的根莖葉中Cl離子含量持續(xù)增加，并且為珍珠豬毛菜的2—5倍；珍珠豬毛菜根中Ca離子含量為紅砂的2—3倍，但含量變化不顯著；紅砂根中Si離子含量迅速降低后穩(wěn)定，并且是珍珠豬毛菜根的3—5倍，其他器官變化差異較小。因此，紅砂與珍珠豬毛菜的共培養(yǎng)鹽脅迫下根中吸收的離子側(cè)重不同，紅砂以Na、Cl、Si為主，珍珠豬毛菜以K、Ca為主。隨著鹽脅迫的程度加強(qiáng)，離子選擇吸收系數(shù)Sk,Na的變化趨勢降低，表明二者葉部對Na的選擇性減小，K的選擇性吸收積累增大，增強(qiáng)了它們的抗鹽性，最終使葉片所受鹽害減小?？傊t砂與珍珠豬毛菜共生的耐鹽離子穩(wěn)態(tài)機(jī)制顯著不同, 離子吸收與分布具有互補(bǔ)互利的效應(yīng)。

鹽脅迫；紅砂；珍珠豬毛菜；離子；吸收與分配

土壤鹽漬化是限制農(nóng)作物生長、發(fā)育和產(chǎn)量最嚴(yán)重的非生物脅迫之一，而且隨著水資源的日趨減少、化肥的大量應(yīng)用和工業(yè)污染的加重，干旱和鹽害越來越嚴(yán)重，全球20%的耕地和近半數(shù)的灌溉土地都不同程度地受到了鹽害的影響。開展對鹽漬土地的改造和利用主要采取兩種措施：一是通過工程措施來改良土壤鹽堿；雖然取得了一定效果，但是由于耗資巨大，并且治理效果難以長久保持；二是開展生物治理和開發(fā)利用，通過生物技術(shù)的手段培育耐鹽的作物品種或是基因工程的手段對一些本身具有優(yōu)質(zhì)、高產(chǎn)的作物品種加以改造賦予其耐鹽的特性，最終達(dá)到改良和利用鹽堿地的目的[1]。

目前對植物抗鹽機(jī)理的研究已經(jīng)成為基礎(chǔ)植物生物學(xué)的重要組成部分。而近年來大量生物化學(xué)和分子生物學(xué)實(shí)驗(yàn)技術(shù)手段(如功能基因組學(xué)、蛋白組學(xué)、蛋白互作分析、轉(zhuǎn)基因技術(shù)等)的應(yīng)用，使人們對植物抗鹽性的研究逐步深入到了分子水平，對植物與鹽脅迫之間的關(guān)系有了更深的認(rèn)識[2]。目前主要研究成果多局限在擬南芥、水稻等模式植物上，而大量荒漠、沙生植物生長在極端惡劣的環(huán)境中，多數(shù)為超旱生、鹽生荒漠半灌木或小灌木，對維護(hù)荒漠生態(tài)環(huán)境穩(wěn)定性具有不可替代的作用，有關(guān)它們的抗逆機(jī)制的研究較少。它們在億萬年的進(jìn)化過程中，形成了很多特有的抗逆機(jī)制，為深入開展抗逆生理生化、分子生物學(xué)研究提供了寶貴資源。

珍珠豬毛菜為藜科豬毛菜屬的植物。半灌木，高15—30 cm，植株密生丁字毛，自基部分枝；老枝木質(zhì)，灰褐色，伸展；小枝草質(zhì)，黃綠色，短枝縮短成球形。屬于C4植物，分布于蒙古以及中國大陸的寧夏、內(nèi)蒙古、青海、甘肅等地，生長于海拔2600 m至3200 m的地區(qū)，常生長在山坡或礫質(zhì)灘地，目前尚未由人工引種栽培。西部荒漠地區(qū)常與C3植物紅砂相伴混合形成紅砂-珍珠群落。早在1983年劉家瓊[3]研究了珍珠豬毛菜超旱生的形態(tài)解剖學(xué)特征。珍珠豬毛菜具有一系列的抗旱性特征。珍珠葉子密被表皮毛(圖1)、表皮細(xì)胞的葉子肉質(zhì)化、氣孔深而中空、蓄水組織發(fā)達(dá)，未發(fā)現(xiàn)泌鹽特征。在整個生長季節(jié)，保持非常低水勢(-49.94bar)，總水束縛水含量非常高(310.0%—300.7%的干重)，束縛水/自由水比值非常高，甚至達(dá)15.04。達(dá)到水勢平衡狀態(tài)需要369 h。其蒸騰速率很低(683.8—1649.3mg h-1g-1干重)。這些數(shù)據(jù)顯示珍珠高度適應(yīng)極端環(huán)境，因此珍珠在沙漠地帶廣泛分布。其他研究內(nèi)容局限在珍珠豬毛菜群落土壤異質(zhì)性[4- 5]、放牧耐受強(qiáng)度[6]、有效活性成分[7]、ISSR分子標(biāo)記的遺傳多樣性研究等[8]。而其抗旱耐鹽的程度與內(nèi)在調(diào)控機(jī)制尚未有詳細(xì)的研究與報道。根據(jù)前人研究成果，珍珠豬毛菜葉片肉質(zhì)化，液泡巨大，其為稀鹽鹽生植物，通過將鹽離子聚集在液泡中，使其他原生質(zhì)體、葉綠體、線粒體免受鹽離子毒害，為其獨(dú)特的離子區(qū)隔化機(jī)制，進(jìn)而質(zhì)膜和液泡膜蛋白必然參與了離子轉(zhuǎn)運(yùn)、外排的調(diào)控。這些推測假設(shè)都需要進(jìn)一步研究驗(yàn)證。

紅砂又名琵琶柴，是我國溫帶荒漠、草原化荒漠和荒漠草原地區(qū)主要的植被類型之一。我國產(chǎn)4種2變種，在西北、內(nèi)蒙高原和東北平原的荒漠、荒漠草原及草原中占有顯著地位，成為該地帶植被中的主要建群種、共建種和主要伴生種。它東自鄂爾多斯西部，經(jīng)阿拉善、河西、山北地區(qū)、柴達(dá)木盆地，西到準(zhǔn)噶爾盆地和塔里木盆地邊沿，生于海拔500—3200 m的山地丘陵、剝蝕殘丘、山麓淤積平原，山前砂礫和礫質(zhì)洪積扇。紅砂屬植物均生活在荒漠中，其生態(tài)型適應(yīng)了溫帶酷熱、干旱、大風(fēng)及強(qiáng)烈的太陽輻射，年降水量在100—250 mm的生境條件，在該條件中形成的植株高度在20—40 cm之間。正是由于紅砂在荒漠化草原和草原化荒漠區(qū)的廣泛分布而具有重要的生態(tài)保護(hù)作用、經(jīng)濟(jì)價值和用途，特別近年來，隨著我國高度重視和加強(qiáng)荒漠化治理和生態(tài)建設(shè)，對紅砂的研究工作越來越受到重視[9- 10]。

自然界中紅砂群落和珍珠群落常鑲嵌分布，由紅砂和珍珠所組成的植物群落在自然地理上是相當(dāng)重要的，已故的著名植物學(xué)家劉慎諤教授曾將由紅砂和珍珠組成的超旱生小半灌木層片所形成的植物群落作為中國荒漠東部和荒漠草原區(qū)中的頂級植物群落。騰格里沙漠邊緣C3植物紅砂與C4植物珍珠豬毛菜共生并且形成大規(guī)模群落分布，必然存在一些生理生態(tài)學(xué)適應(yīng)機(jī)制[17- 19]。尤其是二者同為超旱生、鹽生植物，它們可能存在相互依存、互利互惠的抗逆協(xié)調(diào)機(jī)制；珍珠豬毛菜耐鹽性是否具有“吸鉀拒鈉”機(jī)制？而紅砂發(fā)現(xiàn)有“吸鈉排鉀”的現(xiàn)象，它們二者是否有共生的互利互惠的效應(yīng)。因此深入研究珍珠豬毛菜耐鹽機(jī)制及其與紅砂共生機(jī)理，對為進(jìn)一步了解珍珠豬毛菜的適應(yīng)能力和適應(yīng)機(jī)制，以及深入探討干旱區(qū)荒漠植被群落的的穩(wěn)定性維持機(jī)制具有重要的科學(xué)價值和廣泛的實(shí)踐意義。

1 材料與方法

1.1 珍珠豬毛菜與紅砂共生群落自然氣候特征

騰格里沙漠東南緣海拔約1339 m，屬草原化荒漠，也是荒漠與草原的過渡區(qū)域。該區(qū)天然植被覆蓋度僅約為1%。格狀新月形沙丘由西北向東南傾斜，呈階梯狀分布，主梁呈新月形沙丘鏈，相對高差15—20 m。在氣候上受蒙古高氣壓的影響，加之地勢高(海拔1200—1300m)，經(jīng)常遭受西北寒風(fēng)的襲擊；東南又有秦嶺、六盤山之阻，濕潤的季風(fēng)難以深入，因此，在氣候上具有寒冷、干燥、多風(fēng)的特點(diǎn)。年平均氣溫10.6 ℃；1月平均氣溫最低，為-6.3 ℃；7月平均氣溫最高，為25℃。絕對最高氣溫38.1 ℃；絕對最低氣溫-25.1 ℃；沙面最高溫度達(dá)74 ℃。大于10 ℃積溫3017 ℃，起止日期為5月10日—9月28日。初霜期出現(xiàn)在9月下旬，終霜期在4月中旬，植物生長期為150—180 d。平均降水量180.2 mm(1955—2005)，降水年變幅大。最多年降水(1978年)達(dá)495.8 mm，最少年降水(2005年)僅88.3 mm，年較差達(dá)407.5 mm。在季節(jié)分配上，以夏季(6—8月)降水為主，占年降水總量的57.2%；冬季(12月—翌年2月)僅占3.9%；生長季節(jié)(4—10月)降水量占91.4%。年潛在蒸發(fā)量高達(dá)3000 mm以上，為降雨量的20倍左右。相對濕度低，平均40%左右，空氣相當(dāng)干燥。流沙地未生長植物的沙層穩(wěn)定含水量為2-3%，凋萎含水量0.6%，可供植物利用的水1.4%—2.4%。地下水埋深80 m，不能為植物直接利用，降雨成為該區(qū)植物生長的唯一水分來源[20]。

1.2 珍珠豬毛菜和紅砂幼苗栽培方法

珍珠豬毛菜和紅砂幼苗采自甘肅省景泰縣孟家灣村的騰格里沙漠邊緣荒漠地帶(圖3)。將生長大小長勢均一的多年生幼苗挖出，移栽到室內(nèi)培養(yǎng)間。培養(yǎng)間栽培條件為保持在25 ℃下16 h 光照、16 ℃ 8 h黑暗的晝夜循環(huán)。光照強(qiáng)度為300 μmol 量子 m-2s-1。二者都栽種在蛭石為3∶1的土壤中生長10 d，之后培養(yǎng)在不同鹽濃度溶液中進(jìn)行脅迫處理。

1.3 植株鹽脅迫處理

鹽脅迫處理，按照Volkov[21]的方法對珍珠豬毛菜和紅砂植株共同鹽溶液脅迫。將高20 cm左右植株從土壤中挖出，用蒸餾水小心沖洗掉根上黏附的土，將兩者植株按照1∶1的比例共兩株一起放入塑料水桶(直徑30 cm，深50 cm)內(nèi)，同時進(jìn)行營養(yǎng)液培養(yǎng)一段時間(1/2MS營養(yǎng)液配置鹽溶液)。保持幼苗根部浸泡在培養(yǎng)液中，用加氧泵在培養(yǎng)液中通入充足的空氣。采用逐漸增加鹽濃度的方法，每隔1d增加100 mmol/L的辦法逐漸增強(qiáng)鹽濃度，直至0、100、200、300、400 mmol/L的NaCl脅迫終濃度。然后保持鹽溶液脅迫持續(xù)10 d。每組處理3個重復(fù)。

圖1 鹽脅迫下珍珠豬毛菜葉表面密被表皮毛(100×掃描電鏡圖)Fig.1 Salsola passerina leaves surface densely covered with epidermal hair (100× Scanning electron micrograph)

圖2 紅砂葉表面鹽腺分泌出鹽結(jié)晶(500×掃描電鏡圖)Fig.2 Reaumuria soongorica leaves surface salt crystallization secreted from salt gland cells (500× scanning electron micrograph)

圖3 珍珠豬毛菜與紅砂共生灌叢Fig.3 Reaumuria soongorica and Salsola passerina Symbiotic scrubs

1.4 植株含水量測定

在NaCl 溶液處理10 d后，收獲全部植株，用蒸餾水洗干凈根系泥土和鹽水后放在吸水紙上吸干植株表面水分，將植株分成根系、莖和葉，分別稱其植株的鮮重(FW)后放入烘箱，經(jīng)105 ℃殺青10 min，80 ℃烘干至恒重，稱其各部分的干重(DW)，計算出植物含水量(WC):

含水量(WC，%)=(FW-DW)/FW×100%

1.5 珍珠豬毛菜和紅砂根莖葉主要離子含量測定

將烘干至恒重的樣品用瑪瑙研缽研磨粉碎混勻。稱取植物樣品0.2g放入消解管中(內(nèi)罐)，加入65%—68%的硝酸溶液8mL，靜置10min左右，蓋上擴(kuò)好的密封蓋，手動擰緊排氣螺桿。然后將消解罐放入到保護(hù)杯內(nèi)(外罐)并蓋好，把轉(zhuǎn)子放入Multiwave 3000微波消解儀內(nèi)，密閉微波消解。消解結(jié)束定容液體樣本，利用Optima 7000DV電感耦合等離子體發(fā)射光譜儀分析消解完全且定容好的樣品。測定條件為微型矩管，軸向觀測，氬氣氣壓0.7MPa，高頻功率1.2 kW，等離子體流量15 L/min， 載氣流量0.80 L/min，輔助氣體流量0.20 L/min，樣品流量1.5L/min， 循環(huán)冷卻水20℃ 50Psi。試劑為硝酸(優(yōu)級純)，30%過氧化氫。1.000 g/L鈉、氯、鉀、鈣、硅標(biāo)準(zhǔn)溶液由上海市計量測試技術(shù)研究院提供。本實(shí)驗(yàn)用水皆為純水。

1.6 數(shù)據(jù)處理

采用Oneway ANOVA 方法比較均值之間的差異，若差異顯著，則采用Turkey′s test 進(jìn)行多重比較(P=0.05)。利用Origin 8.0軟件完成所有統(tǒng)計分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同濃度NaCl脅迫對珍珠豬毛菜和紅砂植株含水量的影響

如圖4所示，紅砂植株的含水量隨著NaCl鹽濃度的增加，從0到300 mmol/L含水量變化不顯著，而珍珠豬毛菜在鹽濃度增加到100 mmol/L時，含水量先增加，差異顯著，隨后隨著鹽濃度的增加迅速降低，差異顯著?？赡苡捎谡渲樨i毛菜的肉質(zhì)化程度高，未脅迫前含水量高于紅砂植株，鹽脅迫后失水較快，而紅砂植株葉片松針狀，肉質(zhì)化程度低本身含水量較低，因而含水量變化不大。

圖4 不同濃度的NaCl脅迫對紅砂與珍珠豬毛菜植株含水量的影響Fig.4 Changes of water content on Reaumuria and Salsola plant under NaCl stress相同顏色的柱子上標(biāo)有不同字母者表示在P<0.05水平上差異顯著

2.2 Na在不同濃度NaCl脅迫下珍珠豬毛菜和紅砂植株根莖葉中的分布

如圖5所示，隨著NaCl鹽濃度的增加，Na離子在紅砂的根莖葉中持續(xù)增加，差異顯著。但是珍珠豬毛菜的鈉離子在根中與紅砂的變化相同，持續(xù)增加； 莖中開始有變化，100 mmol/L前增加，200 mmol/L之后開始降低，差異顯著；葉中100 mmol/L之后持續(xù)降低，表現(xiàn)出排出Na離子的特征(圖5)。

圖5 NaCl鹽脅迫對紅砂珍珠豬毛菜根、莖、葉中鈉離子含量的影響Fig.5 Changes of Na content in Reaumuria and Salsola Root, Stem and Leaf under NaCl stress相同顏色的柱子上標(biāo)有不同字母者表示在P<0.05水平上差異顯著

2.3 K在不同濃度NaCl脅迫下珍珠豬毛菜和紅砂植株根莖葉中的分布

如圖6所示，隨著NaCl鹽濃度的增加，K離子含量在紅砂的根莖葉中持續(xù)降低，高濃度脅迫處理間差異不顯著。但是珍珠豬毛菜的根莖中持續(xù)降低，處理間差異不顯著。葉中轉(zhuǎn)變?yōu)槌掷m(xù)增加，差異顯著(圖6)。綜合圖5與圖6結(jié)果，表明珍珠豬毛菜具有“吸收鉀排出鈉的耐鹽特征，而紅砂具備吸收鈉排出鉀的特征。

2.4 Cl在不同濃度NaCl脅迫下珍珠豬毛菜和紅砂植株根莖葉中的分布

如圖7所示，隨著NaCl鹽濃度的增加，Cl離子含量在紅砂的根中持續(xù)增加，為珍珠豬毛菜的2—5倍，差異顯著。0—200 mmol/L濃度下莖葉繼續(xù)增加，大于200 mmol/L濃度Cl含量降低，差異顯著。但是珍珠豬毛菜中Cl離子含量遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于紅砂植株中的，表現(xiàn)為根中增加，莖中持平，葉中降低的動態(tài)趨勢，差異顯著(圖5)。表明紅砂積累Cl，珍珠豬毛菜排出Cl的互利效應(yīng)。

圖6 NaCl鹽脅迫對紅砂珍珠豬毛菜根、莖、葉中鉀離子含量的影響Fig.6 Changes of K content of Reaumuria and Salsola Root, Stem and Leaf under NaCl stress相同顏色的柱子上標(biāo)有不同字母者表示在P<0.05水平上差異顯著

圖7 NaCl鹽脅迫對紅砂珍珠豬毛菜根、莖、葉中氯離子含量的影響Fig.7 Changes of Cl- content of Reaumuria and Salsola Root, Stem and Leaf under NaCl stress相同顏色的柱子上標(biāo)有不同字母者表示在P<0.05水平上差異顯著

2.5 Ca在不同濃度NaCl脅迫下珍珠豬毛菜和紅砂植株根莖葉中的分布

如圖8所示，隨著NaCl鹽脅迫程度增強(qiáng)，紅砂珍珠豬毛菜中Ca含量變化趨勢相同。圖6中看出珍珠豬毛菜根中Ca離子含量為紅砂的2—3倍，變化差異不顯著。而莖葉中含量變化趨勢相似，以200 mmol/L NaCl濃度為轉(zhuǎn)折點(diǎn)，含量先降低然后又升高的特征。

圖8 NaCl鹽脅迫對紅砂珍珠豬毛菜根、莖、葉中鈣離子含量的影響Fig.8 Changes of Ca content of Reaumuria and Salsola Root, Stem and Leaf under NaCl stress相同顏色的柱子上標(biāo)有不同字母者表示在P<0.05水平上差異顯著

圖9 NaCl鹽脅迫對紅砂珍珠豬毛菜根、莖、葉中硅離子含量的影響Fig.9 Changes of Si+ content of Reaumuria and Salsola Root, Stem and Leaf under NaCl stress相同顏色的柱子上標(biāo)有不同字母者表示在P<0.05水平上差異顯著

2.6 Si在不同濃度NaCl脅迫下珍珠豬毛菜和紅砂植株根莖葉中的分布

如圖9所示，隨著NaCl鹽濃度的增加，圖9紅砂的根中Si含量迅速降低然后穩(wěn)定變化不大，差異不顯著；珍珠豬毛菜根中Si略有上升，差異不顯著。而且紅砂的根中Si含量是珍珠豬毛菜的3—5倍。圖7中紅砂與珍珠豬毛菜的Si含量都是先增加后降低的趨勢，差異顯著；珍珠豬毛菜葉的Si含量沒有明顯變化，紅砂的葉的Si含量變化也不明顯，只是在最高濃度時有降低。顯示出Si離子通過增強(qiáng)莖中含量參與二者抗鹽作用。

2.7 鹽脅迫對紅砂與珍珠豬毛菜不同器官礦質(zhì)離子選擇性吸收和運(yùn)輸能力的影響

如圖10所示，隨著NaCl鹽濃度的增加，紅砂與珍珠豬毛菜的K/Na表現(xiàn)出截然相反地趨勢，珍珠豬毛菜增強(qiáng)，紅砂降低。珍珠豬毛菜葉片吸鉀排鈉，紅砂葉片吸鈉排鉀，差異明顯。

圖11中隨著NaCl鹽濃度的增加，紅砂與珍珠豬毛菜的SNa(葉/根)/K(葉/根)的比值迅速降低，其中珍珠豬毛菜的下降幅度比紅砂的更大。SNa，K= Na (葉/根)/K(葉/根)[30]，SNa，K可反映鹽分脅迫下植物體對K、Na的吸收和向上運(yùn)輸?shù)倪x擇性，并認(rèn)為SNa，K值越大，植物體地上部對Na+的選擇性越大，則植物抗鹽性越小，所受鹽害越大。意味著NaCl鹽脅迫下紅砂與珍珠豬毛菜的葉部對Na的選擇性減小，K的選擇性吸收積累增大，增強(qiáng)了植物的抗鹽性，最終使植物所受鹽害減小。因此珍珠豬毛菜的K的選擇性吸收更強(qiáng)，比紅砂的耐鹽性更強(qiáng)。

圖10 NaCl鹽脅迫對紅砂珍珠豬毛菜K/Na比值的影響Fig.10 Changes of K/Na ratio of Reaumuria and Salsola under NaCl stress相同顏色的柱子上標(biāo)有不同字母者表示在P<0.05水平上差異顯著

3 討論

近年來關(guān)于珍珠豬毛菜與紅砂混合灌叢的共生機(jī)制報道不多。多年來沙坡頭站的科學(xué)家[22- 23]研究發(fā)現(xiàn)它們都可以在極低的水勢條件下保證其生命活動，低的水勢可能與滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)(如大量的脯氨酸)的存在有關(guān)，這類物質(zhì)增加了植物的吸水能力；紅砂和珍珠的光抑制程度較其他沙生植物要高得多，且光抑制的產(chǎn)生已對兩種灌木光合色素產(chǎn)生了破壞，然而在條件稍好的早晚光抑制可得到恢復(fù)。蘇培璽[24]研究C3與C4植物共生耐旱機(jī)制發(fā)現(xiàn)，紅砂的凈光合速率(Pn)、蒸騰速率(E)、氣孔導(dǎo)度(Gs)均要高于珍珠；而珍珠的水分利用效率(WUE)則要高于紅砂。紅砂通過維持較高凈光合速率和較高蒸騰速率來生存；而珍珠則通過高水分利用效率生存。表明珍珠和紅砂在水分匱乏的荒漠生境下采取了不同的生存策略。那么紅砂與珍珠豬毛菜耐鹽性機(jī)制是否也具備類似不同機(jī)制？本文的試驗(yàn)結(jié)果表明紅砂與珍珠豬毛菜根系的Na、紅砂葉中Na、紅砂的根中的Cl、珍珠豬毛菜根中的Ca等離子大量積累，都可能參與了抵抗鹽脅迫的降低水勢與滲透調(diào)節(jié)作用，并且二者側(cè)重不同器官積累不同元素的策略。同時與李景平等[16]對紅砂體內(nèi)主要滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的含量及其分配特征的結(jié)果Na+含量最高的結(jié)論相一致。

葉片掃描電鏡圖片可以看到表面密被表皮毛，沒有明顯的鹽離子析出，未發(fā)現(xiàn)泌鹽結(jié)構(gòu)(圖1)。雖然豬毛菜屬的大部分種類柴達(dá)木豬毛菜、青海豬毛菜、刺沙蓬和薔薇豬毛菜都為泌鹽鹽生植物，但是通過電鏡觀測始終未發(fā)現(xiàn)珍珠豬毛菜葉表面的鹽結(jié)晶和鹽腺結(jié)構(gòu)?？芍渲樨i毛菜有別于其他同屬植物的獨(dú)特耐鹽機(jī)制，其為典型的稀鹽鹽生植物。而紅砂由于具備鹽腺結(jié)構(gòu)(圖2)，可以直接將鹽離子排出葉表面，因此積累葉片大量Na鹽也沒有影響其正常生長(圖2)。屬于典型超旱生鹽生植物。從組織器官功能來看，珍珠豬毛菜具備葉細(xì)胞液泡的吸收和區(qū)域化耐鹽機(jī)制。而紅砂葉片不僅趨于肉質(zhì)化，而且特化的泌鹽組織結(jié)構(gòu)更加強(qiáng)了它的耐鹽性主動性。

Na在C4植物光合作用的一些生化反應(yīng)中為必需微量元素，Cl是植物的光合作用中水的分解的必需微量元素[25- 26]。珍珠豬毛菜為典型C4藜科植物，其生理代謝過程中是否如其他鹽生植物丙酮酸向磷酸烯醇式丙酮酸(PEP)的轉(zhuǎn)化必需Na，以及Cl是否參與光合作用等有待于進(jìn)一步試驗(yàn)證實(shí)。

一般來說對K的選擇性吸收和對其向地上部分的運(yùn)輸能力反映了植物的耐鹽性強(qiáng)弱。K/Na比已經(jīng)成為植物耐鹽性的重要指標(biāo)。試驗(yàn)結(jié)果表明珍珠豬毛菜葉片中K/Na比值升高，“吸鉀排鈉” 的特征顯著，顯示很強(qiáng)的耐鹽性。但是紅砂反其道而為之，葉片中K/Na比值隨脅迫程度加劇而降低，表現(xiàn)為“吸鈉排鉀”特征，顯示紅砂有別于珍珠豬毛菜的重要耐鹽機(jī)制， 顯然二者鹽離子吸收作用具備選擇性互利效應(yīng)。

鹽離子的區(qū)隔化作用是鹽生植物維持細(xì)胞內(nèi)的離子平衡的途徑之一[27]。陳少良[28]研究發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫下胡楊改變了Cl在體內(nèi)的分配模式，降低了Cl在葉片的分配比例，而將相對較多的Cl積累在根系中，有利于使根細(xì)胞水勢下降，以保證水分吸收，是胡楊適應(yīng)鹽脅迫的主要機(jī)制。本實(shí)驗(yàn)中鹽脅迫下Cl含量與Na含量在植株各器官的分配不一致, Cl在根和莖中的含量幾乎大于葉片,紅砂根系保持較高Cl濃度, 既可以保持根部較低的水勢, 有利于根系吸收水分, 也減少了鹽離子在葉片積累造成的傷害。研究結(jié)果表明紅砂和珍珠豬毛菜的根都積累大量Na，是它們共同的耐鹽特征。而珍珠豬毛菜根莖葉積累Cl遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于紅砂，顯示了他們離子區(qū)隔化作用的差別。

賈曉紅等[17]野外針對特格里沙漠植被格局的研究發(fā)現(xiàn)：珍珠的單優(yōu)群落基本是分布在山前沖積地段，而紅砂的單優(yōu)群落基本在沖積地的前緣質(zhì)地較粗。紅砂種群性狀與土壤資源的關(guān)系中，多度與水分和養(yǎng)分有較強(qiáng)的相關(guān)性，生物量僅與陽離子交換量有顯著的相關(guān)關(guān)系。珍珠與土壤剖面水分、鹽分、速效磷和速效鉀含量有密切關(guān)系。本實(shí)驗(yàn)中鹽脅迫下紅砂增加較多的是Na、Si等陽離子，Mg離子也有一些增加(數(shù)據(jù)未列出)，而珍珠豬毛菜植株累積較多的是K、Ca、P(數(shù)據(jù)未列出)實(shí)驗(yàn)室中測定與野外試驗(yàn)結(jié)果珍珠豬毛菜吸收鉀離子耐鹽的結(jié)果相符。

鈣作為一種重要的細(xì)胞膜保護(hù)物質(zhì)，在植物的抗鹽性方面起著重要的作用，關(guān)于Ca增強(qiáng)植物抗鹽性的機(jī)理主要表現(xiàn)在能夠增強(qiáng)質(zhì)膜的穩(wěn)定性和鈣信號系統(tǒng)的正常發(fā)生和傳遞阻止細(xì)胞內(nèi)K的外流，抑制Na的吸收，促進(jìn)Na跨質(zhì)膜外流，有效地控制Na、K在植物中選擇性積累，維持細(xì)胞內(nèi)離子平衡，以提高植物對NaCl脅迫的抗性[29- 30]。本試驗(yàn)結(jié)果顯示，鹽脅迫明顯增加了而珍珠豬毛菜根中Ca增加，提高了對K的吸收，抑制了對Na、Cl的累計，參與珍珠豬毛菜耐鹽作用。但是紅砂根中Ca含量遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于珍珠豬毛菜的含量，導(dǎo)致了Na的累積，抑制了對營養(yǎng)元素K+的吸收，參與耐鹽作用較小。

硅是多數(shù)植物需要的大量有益元素，可以緩解植物受到的生物和非生物脅迫的傷害，例如可以提高植物耐鹽堿性[30- 31]。紅砂根中Si含量是珍珠豬毛菜的3—5倍。紅砂與珍珠豬毛菜的莖中Si含量都是先增加后降低的趨勢，差異顯著；珍珠豬毛菜葉的Si含量沒有明顯變化，紅砂葉的Si含量變化也不明顯，只是在最高濃度時有降低。可見Si更多參與到紅砂的耐鹽適應(yīng)中。而且Si通過增強(qiáng)莖中含量參與二者抗鹽作用。

許多研究和實(shí)踐表明植物耐鹽性與植株地上部對Na累積的限制力有關(guān)[27]。鹽離子選擇吸收系數(shù)SNa，K= Na (葉/根)/K(葉/根)[32]可反映鹽分脅迫下植物體對K、Na的吸收和向上運(yùn)輸?shù)倪x擇性，并認(rèn)為SNa，K值越大，植物體地上部對Na的選擇性越大，則植物抗鹽性越小，所受鹽害越大。意味著NaCl鹽脅迫下紅砂與珍珠豬毛菜的葉部對Na+的選擇性減小，K的選擇性吸收積累增大，增強(qiáng)了植物的抗鹽性，最終使植物所受鹽害減小。雖然從葉片累積的結(jié)果表現(xiàn)不同，紅砂“吸鈉排鉀”、珍珠豬毛菜“吸鉀排鈉”的特征，但是從K、Na的吸收和向上運(yùn)輸?shù)倪x擇性結(jié)果來看，二者都具備植株地上部分Na的選擇性減小，K的選擇性吸收積累增大，增強(qiáng)了植物的抗鹽性。其中珍珠豬毛菜的選擇性強(qiáng)于紅砂。

綜上所述，紅砂與珍珠豬毛菜共生的耐鹽機(jī)制顯著不同, 離子吸收與分布具有互補(bǔ)互利的效應(yīng)。

[1] Zhao K F，Li F Z. Chinese Halophyte. Beijing: Science Press, 1998.

[2] Zhu J K. Plant salt tolerance. Trends in Plant Science, 2001, 6(2): 66- 71.

[3] Liu J Q. Character of morphology, anatomy and physiology of water about extreme xerophytes,Salsolapasserina. Acta Ecologica Sinica, 1983, 3(1): 15- 20.

[4] Li X R, Jia X H. Association between vegetation patterns and soil properties on the southeastern edge of the Tengger Desert. Acta Agrestia Sinica, 2005, 13(S1): 37- 43.

[5] Zheng J, He M, Li X, Chen Y, Li X, Liu L. Effects ofSalsolapasserinashrub patches on the microscale heterogeneity of soil in a montane grassland, China. Journal of Arid Environments, 2008, 72(3): 150- 161.

[6] Zhang M, Wang H J, Yu C Q. Response ofSalsolapasserinarangeland to simulated grazing intensity. Pratacultural Science, 2010, 27(8): 125- 128.

[7] Ren F, Liu Q. Antifungal activity against plant pathogens of the extracts fromSalsolapasserina. Guihaia, 2009, 29(1): 132- 135.

[8] Gao T P, Gao H N, Zhang Y, Xu S J, An L Z. Genetic diversity ofSalsolapasserinapopulations in northwestern China based on inter-simple sequence repeat (ISSR). Journal of Lanzhou University: Natural Sciences, 2009, 45(2): 66- 74.

[9] Liu J Q, Qiu M X, Pu J C, Lu Z M. The typical extreme xerophyte——Reaumuriasoongoricain the desert of China. Journal of Integrative Plant Biology, 1982, 24(5): 485- 488.

[10] Liu Y B, Zhang T G, Li X R, Wang G. Protective mechanism of desiccation tolerance inReaumuriasoongorica: leaf abscission and sucrose accumulation in the stem. Science in China Series C: Life Sciences, 2007, 50(1): 15- 21.

[11] Ma M H, Kong L S. The bio-ecological characteristics ofReaumuriasoongoricaon the border of oasis at Hutubi, Xinjian. Acta Phytoecologica Sinica, 1998, 22(3): 237- 244.

[12] Li X M. Effect of soil factor on Haloxylon ammodendron, Haloxylon Persicum and Reaumuria soongorica Distribution restriction in Mosuo Bay area. Arid Zone Resarch. 1986, 3(1): 30- 33.

[13] Huang P Y, Nie X P, Yu X D, Wang X L, Bie J H. Study on the habitat ofReaumuriasoongoricacommunity in Zhungger basin. Journal of Xinjiang University: Natural Science Edition, 1988, 5(3): 66- 71.

[14] Cui D F. Preliminary Study on classification, distribution, ecological and morphological anatomy ofReaumuria. Arid Zone Research. 1988, 5(1): 65- 69.

[15] Gu F X, Zhang F X, Pan X L, Chu Y, Zhang L J. Correlation between soil saltilisation and community diversity: the case of Fukang oasis. Resources Science, 2002, 24(3): 42- 48.

[16] Li J P, Yang X G, Fu H, Zhang B L. The content and distribution characteristics of some osmotic adjusting materials in three species of desert plants in Alashan Desert of Northwest China. Pratacultural Science, 2005, 22(9): 35- 38.

[17] Jia X H. The Response of Vegetation Patterns on Soil Resources in the Southeastern edgeofTenggerDesert. Doctoral dissertation, 2006.

[18] Tan H J, Li X R, Zhao X, Liu Y B. Study on mechanisms of osmo regulation ofReaumuriasoongoricacallus in adapting to salt stress. Journal of Desert Research, 2011, 31(5): 1119- 1123.

[19] Tan H J, Jia R L, Liu Y B, Zhao X, Li X R. Characters of Ions Accumulation in Reaumuria soongorica Callus under Salt Stress. Journal of Desert Research, 2010, 30(6): 1305- 1310.

[20] Shi Y. The response mechanisms of Didymodon vinealis and Bryum argenteum of biological soil crusts in Tengger Desert to gradual drought stress. Master Dissertation. 2012.

[21] Volkov V, Wang B, Doming P J, Fricke W, Amtmann A. Thellungiella halophila, a salt-tolerant relative of Arabidopsis thaliana, possesses effective mechanisms to discriminate between potassium and sodium. Plant, Cell and Environment, 2003, 27(1): 1- 14.

[22] Jia R L, Zhou H Y, Tan H J, Fan H W, Zhang Z S. Preliminary studies on diurnal variances of physio-ecological characteristics of photosynthesis of two extreme xerophytes---ReaumuriasoongoricaandSalsolapasserina. Journal of Desert Research, 2006, 26(4): 631- 636.

[23] Zhou H Y, Tan H J, Zhang Z S, Jia X H, Fan H W, Yuan J L. Physiological responses and adjustment mechanisms of the dominate species of natural vegetation of Eastern Tengger Desert. Sciences in Cold and Arid Regions, 2010, 2(5): 455- 463.

[24] Su P X, Yan Q D, Xie T T, Zhou Z J, Gao S. Associated growth of C3and C4desert plants helps the C3species at the cost of the C4species. Acta Physiologiae Plantarum, 2012, 34(6): 2057- 2068.

[25] Zhao K F, Fan H. Halophytes and its adaptation physiology mechanisms in salted habitat. Beijing: Science Press, 2005.

[26] Wang B S, Zou Q, Zhao K F. Effect of NaCl stress on Ionic Contents in different organs ofSorghumPlants. Acta Agronomica Sinica, 2000, 26(6): 845- 850.

[27] Zhao X, Zhao M G, Tan H J, Liu Y B. Compare of K+and Na+content absorption in leaves and roots ofThellungiellahalophilaandArabidopsisthalianaunder NaCl stress. Acta Prataculturae Sinica, 2007, 16(4): 21- 24.

[28] Chen S L, Li J K, Yi W L, Wang S S, Fritz E, Polle A, Ttermann A H. Tissue and cellular K+, Ca2+and Mg2+of poplar under saline salt stress conditions. Journal of Beijing Forestry University, 2002, 24(5/6): 83- 87.

[29] Zheng Q S, Wang R L, Liu Y L. Effects of Ca2+on absorption and distribution of ions in salt-treated cotton seedlings. Acta Phytophysilogica Sinica, 2001, 27(4): 325- 330.

[30] Epstein E. How calcium enhances plant salt tolerance. Science, 1998, 280(5371): 1906- 1917.

[31] Epstein E. Annual review of plant physiology and plant molecular biology. Silicon, 1999, 50: 641- 664.

[32] Pitman M G. Transport across the root and shoot/root interaction // Staples R C, Toenniessen G H, eds. Salinity Tolerance in Plant-Strategies for Crop Improvement. New York: Wiley, 1984: 93- 123.

參考文獻(xiàn):

[1] 趙可夫, 李法曾. 中國鹽生植物. 北京: 科學(xué)出版社, 1998. .

[3] 劉家瓊. 超旱生植物——珍珠的形態(tài)解剖和水分生理特征. 生態(tài)學(xué)報, 1983, 3(1): 15- 20.

[4] 李新榮, 賈曉紅. 騰格里沙漠東南緣荒漠植被格局與土壤資源的關(guān)系. 草地學(xué)報, 2005, 13(S1): 37- 43.

[6] 張謐, 王慧娟, 于長青. 珍珠草原對不同模擬放牧強(qiáng)度的響應(yīng). 草業(yè)科學(xué), 2010, 27(8): 125- 128.

[7] 任芳, 劉強(qiáng). 珍珠柴粗提物對13種植物病原菌的抑制活性. 廣西植物. 2009, 29(1): 132- 135.

[9] 劉家瓊, 邱明新, 蒲錦春, 魯作民. 我國荒漠典型超旱生植物——紅砂. 植物學(xué)報, 1982, 24(5): 485- 488.

[10] 劉玉冰, 張騰國, 李新榮, 張麗靜, 白琰, 安黎哲, 王剛. 紅砂 (Reaumuriasoongorica) 忍耐極度干旱的保護(hù)機(jī)制: 葉片脫落和莖中蔗糖累積. 中國科學(xué)C輯: 生命科學(xué), 2006, 36(4): 328- 333.

[11] 馬茂華, 孔令韶. 新疆呼圖壁綠洲外緣的琵琶柴生物生態(tài)學(xué)特性研究. 植物生態(tài)學(xué)報, 1998, 22(3): 237- 244.

[12] 李小明.莫索灣地區(qū)土壤因子對梭梭柴、白梭梭、紅砂分布制約的初步研究. 干旱區(qū)研究, 1986, 3(1): 30- 33.

[13] 黃培佑, 聶湘萍, 周建民, 于曉東, 王新立, 別劍華. 準(zhǔn)噶爾盆地中部琵琶柴 (Reaumuriasoongorica) 群落的生境研究. 新疆大學(xué)學(xué)報: 自然科學(xué)版, 1988, 5(3): 66- 71.

[14] 崔大方. 中國琵琶柴屬分類、分布、生態(tài)和形態(tài)解剖學(xué)的初步研究. 干旱區(qū)研究, 1988, 5(1): 65- 69.

[15] 顧峰雪, 張遠(yuǎn)東, 潘曉玲, 初雨, 張林靜. 阜康綠洲土壤鹽漬化與植物群落多樣性的相關(guān)性分析. 資源科學(xué), 2002, 24(3): 42- 48.

[16] 李景平, 楊鑫光, 傅華, 張寶林. 阿拉善荒漠區(qū)3種旱生植物體內(nèi)主要滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的含量和分配特征. 草業(yè)科學(xué), 2005, 22(9): 35- 38.

[17] 賈曉紅. 騰格里沙漠東南緣植被格局對土壤資源的響應(yīng) [D]. 博士論文, 2006.

[18] 譚會娟, 李新榮, 趙昕, 劉玉冰. 紅砂愈傷組織適應(yīng)鹽脅迫的滲透調(diào)節(jié)機(jī)制研究. 中國沙漠, 2011, 31(5): 1119- 1123.

[19] 譚會娟, 賈榮亮, 劉玉冰, 趙昕, 李新榮. NaCl脅迫下紅砂愈傷組織中主要離子累積特征的研究. 中國沙漠, 2010, 30(6): 1305- 1310.

[20] 石勇. 騰格里沙漠生物土壤結(jié)皮中土生對齒蘚與真蘚對逐漸干旱脅迫的適應(yīng)機(jī)理 [D]. 碩士論文, 2012.

[22] 賈榮亮, 周海燕, 譚會娟, 樊恒文, 張志山. 超旱生植物紅砂與珍珠光合生理生態(tài)日變化特征初探. 中國沙漠, 2006, 26(4): 631- 636.

[25] 趙可夫, 范海.鹽生植物及其對鹽漬生境的適應(yīng)生理. 北京: 科學(xué)出版社, 2005.

[26] 王寶山, 鄒琦, 趙可夫. NaCl脅迫對高粱不同器官離子含量的影響. 作物學(xué)報, 2000, 26(6): 845- 850.

[27] 趙昕, 趙敏桂, 譚會娟, 劉玉冰. NaCl脅迫對鹽芥和擬南芥K+、Na+吸收的影響. 草業(yè)學(xué)報, 2007, 16(4): 21- 24.

[28] 陳少良, 李金克, 尹偉倫, 王沙生, Fritz E, Polle A, Ttermann A H. 鹽脅迫條件下楊樹組織及細(xì)胞中鉀、鈣、鎂的變化. 北京林業(yè)大學(xué)學(xué)報, 2002, 24(5- 6): 83- 87.

[29] 鄭青松, 王仁雷, 劉友良. 鈣對鹽脅迫下棉苗離子吸收分配的影響. 植物生理學(xué)報, 2001, 27(4): 325- 330.

Ion absorption and distribution of symbioticReaumuriasoongoricaandSalsolapasserinaseedlings under NaCl stress

ZHAO Xin*, YANG Xiaoju, SHI Yong, HE Mingzhu, TAN Huijuan, LI Xinrong

KeyLaboratoryofStressphysiologyandEcology,GansuProvince；ColdandAridRegionsEnvironmentalandEngineeringResearchInstituteChineseAcademyofSciences(LPSEBCAREERI,CAS),Lanzhou730000,China

Wild C3plantReaumuriasoongoricaand C4plantSalsolapasserinacoexist mutually in some desert habitats and form large-scale communities distributed in northwestern China. In this study we collected their seedlings from the edge of the Tengger desert. Their seedlings were subjected to salt stress together by soaked in 0, 100, 200, 300 to 400 mmol/L NaCl solutions for 10 d. We examined their water contents and main mineral ion contents changes in their roots, stems, and leaves during salt stress. The experiment results indicated thatS.passerinaabsorbed K and inhibited Na in leaves to adapt to high salt stress as NaCl concentration increased. By on the contrary,R.soongoricaabsorbed Na and inhibited K. Cl initsroots continuously increased two to five times higher than that inS.passerina′sroots. Ca content inS.passerinaroots was two to three times higher than that inR.soongoricaroots. Si content inR.soongoricaroots was three to five times higher than that inS.passerina. Therefore, salt stress resistance inR.soongoricaandS.passerinacommunities occurred via root absorption of different ions, and these ions were subsequently distributed to various organs. Based on salt ion selective absorption coefficient SNa(leaf/root)/K(leaf/root)ratio value, the two plants foliar selectivity increased K absorption and decreased Na absorption, thereby reducing salt damage on the leaves. Thus, these plants mutually benefit from each other and cooperate to promote their resistance to salt stress.

salt stress;Reaumuriasoongorica;Salsolapasserina; ion; absorption and distribution

國家自然科學(xué)基金資助項目(30770343，31000181)

2012- 10- 09;

2013- 06- 21

10.5846/stxb201210091392

*通訊作者Corresponding author.E-mail: zhaox@lzb.ac.cn

趙昕，楊小菊，石勇，何明珠，譚會娟，李新榮.鹽脅迫下荒漠共生植物紅砂與珍珠的根莖葉中離子吸收與分配特征.生態(tài)學(xué)報,2014,34(4):963- 972.

Zhao X, Yang X J, Shi Y, He M Z, Tan H J, Li X R.Ion absorption and distribution of symbioticReaumuriasoongoricaandSalsolapasserinaseedlings under NaCl stress.Acta Ecologica Sinica,2014,34(4):963- 972.