Ⅲa-N2非小細胞肺癌縱隔淋巴結轉移綜合模式的預后價值*

曹勤琛 張寶忠 王長利 宮立群 王 軍 龐青松 趙路軍 王 平

Ⅲa-N2非小細胞肺癌縱隔淋巴結轉移綜合模式的預后價值*

曹勤?、購垖氈尧偻蹰L利②宮立群②王 軍①龐青松①趙路軍①王 平①

目的：研究跳躍轉移與肺葉特異性轉移對Ⅲa-N2非小細胞肺癌（non small cell lung cancer，NSCLC）的預后意義。方法：天津醫(yī)科大學腫瘤醫(yī)院2008年1月至2009年12月行完全切除和系統(tǒng)淋巴結清掃的218例pN2期NSCLC被納入本研究。根據有無N1區(qū)淋巴結轉移將分為連續(xù)轉移與跳躍性轉移；根據縱隔淋巴結轉移范圍是否超出肺葉特異性區(qū)域分為縱隔廣泛轉移與肺葉特異性轉移。對各組的總生存（overall survival，OS）和無病生存（disease free survival，DFS）進行了比較。結果：全組患者的5年OS為21.6%，5年DFS為16.8%。跳躍性轉移及連續(xù)轉移病例的5年OS分別為37.6%和22.0%（P=0.008）；DFS分別為29.1%和15.0%（P=0.022）。肺葉特異性轉移和廣泛轉移的5年OS分別為38.3%和20.4%（P=0.005）；DFS分別為28.4%和15.1%（P=0.009）。根據兩者的組合將所有患者進一步分為3組：僅有跳躍性轉移和肺葉特異性轉移（A組），發(fā)生連續(xù)轉移或者縱隔廣泛轉移中的一項（B組）；既有連續(xù)轉移又有縱隔廣泛轉移（C組）。3組的5年OS分別為47.1%，28.1%和16.6%（P=0.001）；5年DFS分別為35.2%，20.8%和11.2%（P=0.002）。多因素分析表明，這種綜合轉移模式是OS和DFS的獨立預后因素。結論：淋巴結轉移的綜合模式是Ⅲa-N2的一種獨立的預后因素，在評價患者預后及篩選術后治療患者時應該將這種綜合模式考慮在內。

非小細胞肺癌 淋巴結 模式 預后

Ⅲa-N2非小細胞肺癌（non small cell lung cancer，NSCLC）是一種異質性腫瘤，患者之間的生存率差別很大［1-4］?？v隔淋巴結的轉移情況是影響該類患者預后的重要因素，因而引起了廣泛的關注［5，6］。根據最新的淋巴結分區(qū)，N2期被分成N2a期（單個淋巴結區(qū)）和N2b期（多個淋巴結區(qū)）［7］。盡管如此，僅僅根據分區(qū)來預測N2期患者的預后是不夠的，一些研究表明縱隔淋巴結數目和陽性率也是重要的預后因素［8-9］。更重要的是，Ⅲa-N2期患者還存在某些特殊的淋巴結轉移模式。例如，某些發(fā)生N2區(qū)淋巴結轉移的患者沒有出現N1區(qū)淋巴結的轉移，這種情況被定義為“跳躍轉移”［10］。一些研究表明，縱隔淋巴結的區(qū)域分布與腫瘤的位置密切相關，這種情況稱為“肺葉特異性轉移”［11］。發(fā)生跳躍轉移的患者比N1區(qū)淋巴結陽性的患者有更長的生存期［17］，而發(fā)生肺葉特異性轉移的患者的預后比發(fā)生非肺葉特異性轉移的N2患者預后要好的多［13］。但是，淋巴結轉移模式的預后意義尚存在一些爭議［10，12-17］，而且某些發(fā)生跳躍轉移的患者也可能發(fā)生肺葉特異性轉移［18］。因此，有必要將兩種轉移模式進行綜合研究，并篩選出術后治療中獲益最佳的預后。

1 材料與方法

1.1 一般臨床資料

從2008年1月至2009年12月，218例在天津醫(yī)科大學腫瘤醫(yī)院接受完全切除和系統(tǒng)淋巴結清掃的患者被納入本研究。全部患者均被病理證實為Ⅲa-N2患者。主要的切除方式包括肺葉切除、雙肺葉切除、全肺切除和楔形切除。輔助化療是以鉑類為基礎的雙藥聯(lián)合方案，其中包括長春瑞賓、紫杉醇、吉西他濱聯(lián)合卡鉑或順鉑的方案。放療的總劑量為50～60 Gy。為排除遠處轉移，所有的患者在手術前均接受PET-CT或胸部CT、腹部CT或腹部B超、顱腦MRI和全身骨掃描?；颊咝g前均接受了纖維支氣管鏡檢查以明確術前診斷。無患者接受術前縱隔鏡檢查。

1.2 方法

1.2.1 納入與排除標準 納入標準：1）無術前化療或放療；2）一般狀況評分（ECOG評分）為0或1；3）術前簽署知情同意書；4）進行肺內腫物完全切除及系統(tǒng)淋巴結清掃且術后病理證實為完全切除；5）術后病理證實為非小細胞肺癌；6）病理分期為pⅢa-N2。排除標準：1）術前進行化療或放療；2）術后病理證實為小細胞肺癌；3）術后病理證實肺內腫物未達到完全切除標準；4）淋巴結清掃信息不明確；5）術后病理分期為pN0期、pN1期或pN3期；6）除肺癌外還患有其他惡性腫瘤；7）術后發(fā)生重度感染；8）手術時患有嚴重的心臟、肝臟、腎臟及精神疾病；9）術中使用抗腫瘤藥物治療。完全性切除（complete resection）：1）所有切緣包括支氣管、動脈、靜脈、支氣管周圍組織和腫瘤附近的組織為陰性，2）行系統(tǒng)性或葉系統(tǒng)性淋巴結清掃，必須包括6組淋巴結，其中3組來自肺內（葉、葉間或段）和肺門淋巴結，3組來自包括隆突下淋巴結在內的縱隔淋巴結，3）分別切除的縱隔淋巴結或切除肺葉的邊緣淋巴結不能有結外侵犯，4）最高淋巴結必須切除而且是鏡下陰性。

1.2.2 轉移模式及分組方法 分期采用國際肺癌協(xié)會（International Association for the Study of Lung Cancer，IASLC）推薦的第7版TMN分期系統(tǒng)［7-19］。縱隔淋巴結分區(qū)采用的IASLC推薦的最新的淋巴結分區(qū)方法［7］。跳躍轉移定義為不伴有N1區(qū)淋巴結轉移的縱隔淋巴結轉移。肺葉特異性轉移的定義類似于Sun［13］和Sonobe［16］推薦的定義方法，即左上肺癌和右上肺癌轉移至同側2站和4站，左上肺癌轉移至5站和6站，左下肺癌和右中下肺癌轉移至7站或同側8-9站均為肺葉特異性轉移。不同的是，在本研究中肺門腫物發(fā)生2站和4～9站淋巴結轉移同樣被定義為肺葉特異性轉移。本研究介紹了一種綜合轉移模式：同時發(fā)生跳躍轉移和肺葉特異性轉移（A組）；僅僅發(fā)生跳躍性轉移或肺葉特異性轉移中的一種（B組）；同時發(fā)生連續(xù)轉移和超出肺葉特異性轉移區(qū)域的淋巴結轉移（C組）。

1.2.3 觀測終點 總生存期（overall survival，OS）：從病理確診日期開始至患者出現死亡或末次隨訪日期；無進展生存期（disease free survival，DFS）：從病理確診開始至腫瘤出現影像學證實的進展復發(fā)或出現死亡或末次隨訪日期。區(qū)域復發(fā)包括原發(fā)灶及縱隔和鎖骨上區(qū)域淋巴結的復發(fā)，除此之外的轉移灶均視為遠處轉移。

1.3 統(tǒng)計學方法

采用SPSS 18.0統(tǒng)計軟件進行統(tǒng)計學分析，Kaplan-Meier法進行生存分析并用Log-rank法比較組間生存率差異，P＜0.05為差異具有統(tǒng)計學意義。Cox比例風險回歸模型對生存進行多因素分析，將單因素分析中的變量全部納入該回歸模型中，篩選采用逐步向前回歸法，P≤0.05為納入標準，P＞0.10為剔除標準。

2 結果

2.1 隨訪

對患者的隨訪方式主要為病歷資料、電話及門診復查等。術后前2年每3個月復查1次，其后每半年復查1次。截至2014年3月31日隨訪結束，155（71.1%）例患者已經死亡。中位隨訪時間為33.2個月。

2.2 分組及治療情況

218例患者均有縱隔淋巴結轉移，其中95例（43.6%）出現跳躍轉移，103例（47.2%）出現肺葉特異性轉移。根據縱隔淋巴結轉移的綜合模式分組，A組有51例（23.4%）患者，B組有96例（44.0%）患者，C組有71例（32.6%）患者。全組患者中，接受肺葉切除、雙肺葉切除、全肺切除、其他方式切除的病例分別有146例（67.0%）、24例（11.0%）、31例（14.2%）和17例（7.8%）。51例（23.4%）由于個人經濟原因未接受術后治療，128例（58.7%）僅接受術后化療，39例（17.9%）接受了術后序貫放化療（表1）。

2.3 生存分析

5年OS為21.6%，中位總生存時間為30.7個月。5年DFS為16.8%，中位無進展生存時間為14.0個月。單因素發(fā)現，病理T分期、病理類型、淋巴結陽性分區(qū)數、淋巴結陽性站數、陽性淋巴結數目、淋巴結陽性率、跳躍轉移、肺葉特異性轉移及新的分組方法是影響OS的重要因素，而病理T分期、手術方式、淋巴結陽性分區(qū)數、淋巴結陽性站數、淋巴結陽性率、跳躍轉移、肺葉特異性轉移及新的分組方法是影響DFS的重要因素（表2）。

發(fā)生跳躍性轉移的患者在OS和DFS方面明顯高于連續(xù)性轉移患者（表2），5年OS分別為37.6%和22.0%（P=0.008），5年DFS分別為29.1%和15.0%（P= 0.022）。發(fā)生肺葉特異性轉移患者的預后也明顯好于廣泛淋巴結轉移的患者（表2），5年OS分別為38.3%和20.4%（P=0.005），5年DFS分別為28.4%和15.1%（P=0.009）。按綜合轉移模式分析發(fā)現，A組、B組和C組患者的5年OS分別為47.1%、28.1%和16.6%（P=0.001），5年DFS分別為35.2%、20.8%和11.2%（P=0.002，表2）。對于接受術后化療的患者，3組的5年OS為40.7%、31.3%和14.0%（P=0.024），5年DFS分別為29.6%、19.4%和9.4%（P=0.008，圖1）；對于術后接受放化療的患者，5年OS分別為64.3%、28.6%和0.0%（P=0.002），5年DFS分別為35.7%、29.2%和0%（P=0.014，圖2）。

多因素分析顯示，病理T分期、病理類型、淋巴結數目和綜合轉移模式是影響總生存期的獨立預后因素（表3），而病理T分期、手術類型、淋巴結陽性率和綜合轉移模式是影響無進展生存期的獨立預后因素（表4）。

表1 患者的一般信息Table 1 General information of patients in this study

表2 預后因素的單因素分析Table 2 Prognostic factors under univariate analysis

圖1 輔助化療后3組患者預后的比較Figure 1 Comparison of prognosis among three subgroups treated with postoperative chemotherapy

圖2 輔助放化療后3組患者預后的比較Figure 2 Comparison of prognosis among three subgroups treated with postoperative chemoradiotherapy

表3 總生存的多因素分析Table 3 Prognostic factors of OS in multivariate analysis

表4 無進展生存的多因素分析Table 4 Prognostic factors of progression-free survival in multivariate analysis

3 討論

Prenzel等［14］的研究顯示發(fā)生跳躍轉移的NSCLC患者的5年OS明顯高于發(fā)生連續(xù)性轉移的pN2患者（41%vs.14%，P=0.019）。Riquet等［12］也發(fā)現發(fā)生跳躍轉移的患者比發(fā)生連續(xù)性轉移的pN2患者有更長的中位總生存時間（28個月vs.18個月，P＜0.000 1）。但是，Ilic等［15］的研究發(fā)現發(fā)生跳躍轉移與連續(xù)性轉移患者的預后無明顯差別。值得注意的是，只有85例納入了他們的研究中，而且隨訪時間明顯短于5年。Sonobe等［16］也發(fā)現跳躍轉移并不是影響NSCLC患者總生存期的預后因素。但他們的研究納入了1站淋巴結發(fā)生轉移的患者?？梢?，納入標準、納入病例數及隨訪時間的差異是導致爭議的主要因素。本研究在排除pN0、pN1及pN3期NSCLC后發(fā)現，跳躍轉移患者與連續(xù)性轉移的pN2患者在OS和DFS方面存在明顯差異（表2），這一結果與Prenzel等［14］的研究類似。

本研究還發(fā)現，發(fā)生肺葉特異性轉移和廣泛轉移的患者的OS和DFS也有明顯不同。肺葉特異性轉移患者的預后明顯好于超出肺葉特異性區(qū)域轉移的患者。Sun等［13］也觀察到了類似的結果。在他們的研究中，肺葉特異性轉移患者與非肺葉特異性轉移患者的5年生存率分別為27.5%和11.7%（P＜0.0001），而肺葉特異性轉移是影響Ⅲa-N2 NSCLC患者預后的獨立因素。Sonobe等［16］將肺葉特異性轉移定義為“局部N2轉移（extended N2 metastasis）”，而將超出肺葉相關淋巴結引流區(qū)的轉移定義為“廣泛N2轉移（extended N2 metastasis）”。發(fā)生“局部N2轉移”患者的5年OS和5年DFS明顯高于“廣泛N2轉移”患者（5年OS：48.6%vs.34.1%，P=0.004 7；5年DFS：27.5%vs.14.9%，P=0.007 4）。

顯然，以上提到的研究僅僅將兩種轉移模式分開研究，而很少提到兩種轉移模式之間的關系以及是否會綜合影響預后。發(fā)生跳躍轉移的患者也有可能發(fā)生肺葉特異性轉移［18］。因此，本研究將兩種轉移模式相結合，引入了“綜合轉移模式”的概念。多因素分析發(fā)現這種綜合轉移模式是影響Ⅲa-N2NSCLC患者預后的獨立因素。同時發(fā)生跳躍轉移和非肺葉特異性轉移患者（A組）的預后明顯好于只有一種轉移模式（B組）或同時發(fā)生連續(xù)性轉移和非肺葉特異性轉移患者（C組）。同時發(fā)生跳躍轉移和肺葉特異性轉移患者的預后明顯其他兩組轉移類型，這表明兩種轉移模式的聯(lián)合應用能夠提高對N2患者預后的預測準確性。另外，由于本組中接受術后放療的病例數較少，僅僅有39例患者，因而，未對不同轉移模式的患者中術后放療的價值做進一步的分析。

盡管許多臨床實驗表明術后治療能夠在一定程度上改善Ⅲa-N2期患者的預后，但是這種作用并不明顯，而且某些患者接受術后放化療后仍有復發(fā)［6，20-22］。因此，本研究同樣對比了僅接受術后化療和接受術后放療患者中不同轉移模式的預后作用。結果發(fā)現，A組患者的預后仍然好于其他兩組，這表明這種淋巴結轉移的綜合模式不因治療方式的不同而不同，是獨立的預后因素。

由于本研究納入的病例數比較少、患者治療方式存在一定的差異，會對結果產生一定的影響。但是，文中所提出的綜合轉移模式在預測Ⅲa-N2期患者預后及篩選適合術后治療患者方面仍然有一定的價值。

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（2014-07-29收稿）

（2014-08-20修回）

（本文編輯：楊紅欣）

曹勤琛 專業(yè)方向為放射腫瘤治療學。

E-mail：caoqinchen@126.com

·讀者·作者·編者·

新型天然溶瘤病毒M1可精確殺滅癌細胞

“在殺死癌細胞的同時，也殺死了正常細胞?！边@個困惑了全世界醫(yī)生和癌癥病人的怪圈，終于有望打破?！睹绹茖W院院報》最近發(fā)表了一篇重點論文指出，中國科學家發(fā)現，一種叫做M1的天然病毒能特異性殺死癌細胞而不傷害正常細胞。這種新型溶瘤病毒有望成為下一代抗癌利器。這項研究成果是由中國中山大學中山醫(yī)學院顏光美團隊獨立完成并具完全的自主知識產權。全球癌癥發(fā)病率呈現快速增長態(tài)勢，現有的治療手段遠遠未能滿足臨床需求。該團隊歷經多年潛心研究，終于從中國海南島分離得到一種M1的天然病毒。顏光美團隊使用細胞培養(yǎng)方法發(fā)現，M1病毒能選擇性地感染并殺死包括肝癌、結直腸癌、膀胱癌、黑色素瘤在內的多種癌細胞，而對正常細胞無毒副作用。整體動物模型證明，M1病毒“像長了眼睛一樣準確找到腫瘤組織并將其殺滅”，正常器官則不受影響。除細胞水平及動物實驗之外，課題組還使用大量臨床標本進一步證實了上述新型溶瘤病毒的有效性和特異性。更為重要的是，研究工作還證明了M1病毒作用的分子遺傳學機理，找到了特異的負性生物標志物。一種特別的基因與療效有關。這個發(fā)現為精準的臨床用藥和實施個體化療法提供了可靠的科學依據，也會極大地增加未來臨床試驗取得成功的機會。這些結果表明，如同“精確制導”一般的新型天然溶瘤病毒M1，將會安全而有效地治療癌癥，有望成為攻克人類癌癥的新一代利器。

——引自“醫(yī)學論壇網”

The prognostic value of a combined pattern of mediastinal lymph node metastasis for pIIIa-N2 non-small-cell lung cancer

Objective:To comprehensively investigate the prognostic significance of nodal skip metastasis and lobe-specific metastasis for patients with IIIa-N2 non-small-cell lung cancer(NSCLC).Methods:A total of 218 completely resected pN2-NSCLC cases with systematic lymph node dissections from 2008 to 2009 at Tianjin Medical University Cancer Hospital were enrolled.Mediastinal lymph node metastasis was subdivided into continuous metastasis and skip metastasis according to whether N1 lymph nodes were involved.Mediastinal lymph node metastasis was also classified into extensive metastasis and lobe-specific metastasis on the basis of whether the lymph nodes involved were within or beyond lobe-specific regions.Overall survival(OS)and disease-free survival(DFS) were compared.Results:For the whole cohort,5-year OS was 21.6%and 5-year DFS was 16.8%.The 5-year OS for patients with skip metastasis or continuous metastasis were 37.6%and 22.0%,respectively(P=0.008).The 5-year DFS of patients with skip metastasis or continuous metastasis were 29.1%and 15.0%,respectively(P=0.022).The 5-year OS of patients with lobe-specific metastasis and extensive metastasis were 38.3%and 20.4%,respectively(P=0.005).The 5-year DFS of patients with lobe-specific metastasis and extensive metastasis were 28.4%and 15.1%,respectively(P=0.009).According to the two patterns,patients were subdivided into three subgroups:Group A(presence of both skip metastasis and lobe-specific metastasis),Group B(presence of skip metastasis only or lobe-specific metastasis only),and Group C(presence of non-skip metastasis and non-lobe-specific metastasis).The 5-year OS of the three subgroups were 47.1%(Group A),28.1%(Group B),and 16.6%(Group C)(P=0.001),and the 5-year DFS of these subgroups were 35.2% (Group A),20.8%(Group B),and 11.2%(Group C),respectively(P=0.002).Multivariate analysis demonstrated that the combined pattern was an independent prognostic factor for both OS and DFS.Conclusion:This combined pattern of lymph node metastasis was astrong prognostic factor for IIIa-N2 NSCLC.This pattern should be considered when predicting prognoses and during the selection of patients that will receive postoperative treatments.

non-small cell lung cancer,lymph node,pattern,prognosis

10.3969/j.issn.1000-8179.20141264

①天津醫(yī)科大學腫瘤醫(yī)院放療科，國家腫瘤臨床醫(yī)學研究中心，天津市腫瘤防治重點實驗室（天津市300060）；②肺部腫瘤科

*本文課題受國家自然科學基金項目（編號：81372518）及天津市抗癌重大專項攻關計劃項目（編號：12ZCDZSY15900）資助

王平 tjdoctorwang@163.com