象山港人工魚礁投放對大型底棲動物群落結(jié)構(gòu)的影響*

廖一波 曾江寧 壽 鹿, 高愛根 江志兵 陳全震 嚴(yán)小軍

(1.寧波大學(xué)海洋學(xué)院 寧波 315211;2.國家海洋局第二海洋研究所 國家海洋局海洋生態(tài)系統(tǒng)與生物地球化學(xué)重點實驗室杭州 310012;3.南京師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 南京 210097)

人工魚礁是世界各國普遍采用的漁業(yè)管理工具,它在增殖和優(yōu)化漁業(yè)資源、改善海洋生態(tài)環(huán)境、修復(fù)人類活動造成的棲息地喪失等方面都發(fā)揮著重要作用(Pickeringet al,1999;Dupont,2008;Whitmarshet al,2008)。目前,有關(guān)人工魚礁的設(shè)計、應(yīng)用和管理(Baine,2001;Shermanet al,2002),以及對海域水質(zhì)和沉積物環(huán)境(章守宇等,2006;Falc?oet al,2007;Vicenteet al,2008;王偉定等,2010)、漁業(yè)資源(Godoyet al,2002;Santoset al,2010;吳忠鑫等,2012)、附著生物(張偉等,2009)等的影響研究較多,但對魚礁生態(tài)系統(tǒng)中重要的組成部分—大型底棲動物的影響研究報道較少(Perkol-Finkelet al,2005;Boaventuraet al,2006;趙靜等,2010)。大型底棲動物不僅是魚類等更高級消費者重要的食物來源,也是生境變化的重要指示者,因此它們在評價人工魚礁的資源和環(huán)境修復(fù)效果中發(fā)揮重要的作用。象山港曾經(jīng)是浙江省重要的海水增養(yǎng)殖基地和多種經(jīng)濟魚蝦貝藻類的漁業(yè)資源產(chǎn)地(寧修仁等,2002),由于其自身的低水交換率(董禮先等,1999a,b)以及近年來高強度的人類開發(fā)活動(如臨港工業(yè)開發(fā)、電廠建設(shè)與運行、灘涂圍墾和水產(chǎn)養(yǎng)殖等)和過度捕撈對海域的生態(tài)環(huán)境造成了嚴(yán)重的影響(楊季芳等,2011;曾相明等,2011;廖一波等,2011),漁業(yè)資源也急劇衰退。為恢復(fù)和改善海洋生態(tài)環(huán)境,增殖和養(yǎng)護漁業(yè)資源,當(dāng)?shù)卣?008年在白石山群島海域投放了水泥魚礁體230個(約5000空立方)(寧波市海洋漁業(yè)局,2009)。另根據(jù)《寧波市“十二五”現(xiàn)代漁業(yè)發(fā)展規(guī)劃》,至2015年,在象山港海洋牧場核心示范區(qū)(銅山-白石山海域)建成 3個人工魚礁群(水泥砼礁和貝藻礁等礁體),總建礁規(guī)模7.4萬空立方。為探明人工魚礁生境中底棲生物群落結(jié)構(gòu)的組成情況,評估人工魚礁投放的生態(tài)修復(fù)效果,本文根據(jù)2006—2007年4季象山港全港和2010年4季人工魚礁及鄰近海域大型底棲動物群落的調(diào)查資料,比較分析了不同區(qū)域大型底棲動物群落結(jié)構(gòu)差異,以期為象山港人工魚礁投放對海域生態(tài)和資源修復(fù)效果評價提供基礎(chǔ)資料和實踐依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域和站位布設(shè)

象山港位于浙江省北部沿海,是一個狹長的半封閉型海灣,總面積為 563km2,其中水域面積約占70%,灘涂面積約占30%。本文分別在象山港全港海域和白石山群島鄰近海域布設(shè)調(diào)查站位。其中,X1—X8為象山港全港區(qū)的調(diào)查站位,A1—A5為人工魚礁區(qū)的調(diào)查站位,B1—B3為人工魚礁鄰近海區(qū)的調(diào)查站位。具體調(diào)查站位設(shè)置見圖1。

圖1 研究區(qū)域和調(diào)查站位Fig.1 Study area and sampling stations in the Xiangshan Bay

1.2 樣品采集與分析

象山港全港區(qū)的樣品采集于2006年11月(秋季)、2007 年 1 月(冬季)、4 月(春季)和 7 月(夏季),魚礁區(qū)和鄰近區(qū)的大型底棲動物樣品采集于2010年1月(冬季)、4 月(春季)、7 月(夏季)和 10 月(秋季),魚礁區(qū)的站位選擇盡量靠近人工魚礁的投放位置。所有樣品的采集均使用0.1m2的Van Veen型抓斗式底質(zhì)采樣器,每站重復(fù)采樣2次。使用0.5mm孔徑的網(wǎng)篩分選樣品,所獲的生物樣品用 5%中性福爾馬林固定后帶回實驗室進(jìn)行種類鑒定、個體計數(shù)和稱量。所有操作均按照《海洋調(diào)查規(guī)范》(GB/T 12763.6-2007)進(jìn)行(國家質(zhì)量監(jiān)督檢驗檢疫總局,2007)。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

采用PRIMER 6.0軟件計算Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(H′)、Pielou均勻度指數(shù)(J)、Margalef豐富度指數(shù)(D)。利用STATISTICA 6.0統(tǒng)計軟件包對環(huán)境參數(shù)和大型底棲動物群落參數(shù)進(jìn)行以季節(jié)和研究區(qū)域為因子的雙因子方差分析,在作參數(shù)統(tǒng)計分析前,對數(shù)據(jù)進(jìn)行正態(tài)性(Kolmogorov-Smirnov test)和方差同質(zhì)性(Bartlett test)檢驗,顯著性水平設(shè)置為α=0.05。利用PRIMER 6.0軟件對大型底棲動物的密度數(shù)據(jù)進(jìn)行平方根轉(zhuǎn)換,計算各站位間的 Bray-Curtis相似性系數(shù),在此基礎(chǔ)上進(jìn)行非度量多維尺度排序(non-metric multidimensional scaling,nMDS)分析。不同季節(jié)和研究區(qū)域間的大型底棲動物群落比較用PRIMER 6.0軟件提供的雙因素相似性(ANOSIM)分析。同時,運用相似性百分比(similarity percentages,SIMPER)方法分別分析各區(qū)域大型底棲動物群落內(nèi)相似性及群落間非相似性的關(guān)鍵貢獻(xiàn)物種。

2 結(jié)果

2.1 大型底棲動物種類組成

象山港共采集到116種大型底棲動物,其中多毛類46種,占39.66%,軟體動物35種,占30.17%,甲殼類18種,占15.52%,棘皮動物6種,占5.17%,其他類11種,包括真枝螅(Eudendriumsp.)、膝狀藪枝螅(Obelia geniculata)、愛氏海葵(Edwardsiasp.)、黃?？?Anthopleura xanthogrammia)、角?？?Cerianthussp.)桂山希氏柳珊瑚(Hicksonella guishanensis)、沙箸海鰓(Virgulariasp.)、丁香珊瑚(Caryophylliasp.)、紐蟲(Nemertea spp.)、曼哈頓皮海鞘(Molgula manhattensis)、紅狼牙虎魚(Odontamblyopus rubicundus),占9.48%。4季調(diào)查表明,魚礁區(qū)大型底棲動物有58種,鄰近區(qū)有59種,全港區(qū)有 69種,而魚礁區(qū)和鄰近區(qū)共計 81種,高于全港區(qū)。不同區(qū)域大型底棲動物的種類組成情況見圖2,各區(qū)大型底棲動物的主要類群均為多毛類和軟體動物。不同區(qū)域大型底棲動物種類數(shù)的季節(jié)變化明顯(圖3)。雙因子方差分析結(jié)果表明(表1):大型底棲動物種類數(shù)不同季節(jié)間存在顯著性差異(F3,52=3.58,P=0.020),不同區(qū)域間存在極顯著差異(F2,52=16.85,P＜0.01)。

2.2 密度和生物量

大型底棲動物年平均密度為魚礁區(qū)(129ind./m2)=鄰近區(qū)(129ind./m2)＞全港區(qū)(35ind./m2);年平均生物量為鄰近區(qū)(36.09g/m2)＞魚礁區(qū)(26.84g/m2)＞全港區(qū)(13.85g/m2)。除冬季生物量外,魚礁區(qū)和鄰近區(qū)的大型底棲動物密度和生物量均高于全港區(qū)(圖4)。對比魚礁區(qū)和鄰近區(qū)的大型底棲動物密度和生物量可以發(fā)現(xiàn):密度除冬季外,其余各季節(jié)均為鄰近區(qū)略高于魚礁區(qū);而生物量除秋季外,其余各季節(jié)均為魚礁區(qū)高于鄰近區(qū)。雙因子方差分析結(jié)果表明(表1):大型底棲動物密度不同季節(jié)間存在顯著性差異(F3,52=3.87,P=0.014),不同區(qū)域間存在極顯著差異(F2,52=19.48,P＜0.01);生物量不同區(qū)域間(F2,52=2.20,P=0.121)和季節(jié)間(F3,52=3.87,P=0.014)均無顯著性差異。

圖2 人工魚礁區(qū)(RA)、鄰近海區(qū)(AA)和全港區(qū)(EA)大型底棲動物的種類組成Fig.2 Species composition of macrobenthos in reef area,the adjacent area,and entire bay area

圖3 大型底棲動物種類數(shù)的季節(jié)變化Fig.3 Seasonal variation in number of species at reef area,the adjacent area,and entire bay area

2.3 生物多樣性

不同區(qū)域大型底棲動物群落生物多樣性指數(shù)的季節(jié)變化情況見圖5。除 Pielou均勻度指數(shù)外,Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Margalef豐富度指數(shù)均表現(xiàn)為鄰近區(qū)＞魚礁區(qū)＞全港區(qū)。均勻度指數(shù)則表現(xiàn)為春、夏季全港區(qū)＞魚礁區(qū)＞鄰近區(qū),秋、冬季為全港區(qū)＞鄰近區(qū)＞魚礁區(qū)。雙因子方差分析結(jié)果表明(表1):區(qū)域間,Pielou均勻度指數(shù)存在顯著性差異(F2,52=4.27,P=0.019),Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(F2,52=8.20,P＜0.01)和 Margalef豐富度指數(shù)(F2,52=10.56,P＜0.01)存在極顯著差異;季節(jié)間,Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Margalef豐富度指數(shù)和 Pielou均勻度指數(shù)均無顯著的季節(jié)性差異(P＞0.05)。

圖4 大型底棲動物的密度和生物量Fig.4 Density and biomass of macrobenthos at reef area,the adjacent area,and entire bay area

圖5 大型底棲動物群落的生物多樣性指數(shù)Fig.5 Biodiversity indices of macrobenthic communities at reef area,the adjacent area,and entire bay area

表1 大型底棲動物群落參數(shù)的雙因子方差分析Tab.1 Results of two-way ANOVA of macrobenthic community parameters

2.4 群落結(jié)構(gòu)

根據(jù) nMDS分析結(jié)果(圖6),不同區(qū)域間大型底棲動物群落組成存在明顯差異。其中各季節(jié)魚礁區(qū)和鄰近區(qū)的調(diào)查站位較集中,而與全港區(qū)各站位較離散,說明魚礁區(qū)和鄰近區(qū)的大型底棲動物群落組成相似度較高,而與全港區(qū)的相似度較低。雙因素相似性分析(ANOSIM)結(jié)果表明(表2),大型底棲動物群落季節(jié)間存在顯著性差異(綜合檢驗R=0.109,P=0.012),區(qū)域間無顯著性差異(綜合檢驗R=0.075,P=0.086)。但區(qū)域間兩兩檢驗結(jié)果表明,魚礁區(qū)和全港區(qū)的大型底棲動物群落存在顯著性差異(R=0.144,P=0.014),魚礁區(qū)和鄰近區(qū)(R=0.099,P=0.178)以及鄰近區(qū)與全港區(qū)(R=0.005,P=0.458)均無顯著性差異。

根據(jù)SIMPER分析結(jié)果,魚礁區(qū)大型底棲動物群落的平均相似性為 24.94%,其中,不倒翁蟲(Sternaspis scutata)、薄云母蛤(Yoldia similis)和薄片鏡蛤(Dosinia laminata)對平均相似性的累積貢獻(xiàn)率為57.32%;鄰近區(qū)大型底棲動物群落的平均相似性為24.01%,薄云母蛤、不倒翁蟲、薄片鏡蛤、花索沙蠶(Arabella iricolor)和多鰓齒吻沙蠶(Nephtys polybranchia)的累積貢獻(xiàn)率為 51.09%;全港區(qū)群落的平均相似性為 8.31%,縱肋織紋螺(Nassariusvariciferus)、不倒翁蟲和中銳吻沙蠶(Glycera rouxü)的累積貢獻(xiàn)率為50.15%(表3)。魚礁區(qū)和鄰近區(qū)大型底棲動物群落間的平均非相似性為 77.19%,不倒翁蟲為造成群落間差異的重要貢獻(xiàn)物種;魚礁區(qū)和全港區(qū)大型底棲動物群落間的平均非相似性為91.34%,不倒翁蟲、薄云母蛤、縱肋織紋螺和洼顎倍棘蛇尾(Amphioplus depressus)為造成群落間差異的重要貢獻(xiàn)物種;鄰近區(qū)和全港區(qū)大型底棲動物群落間的平均非相似性為91.47%,不倒翁蟲、薄片鏡蛤和薄云母蛤為造成群落間差異的重要貢獻(xiàn)物種(表4)。

圖6 大型底棲動物群落的多維尺度排序分析Fig.6 The nMDS plots for macrobenthic communities

表2 不同區(qū)域和季節(jié)間大型底棲動物群落的雙因素相似性分析Tab.2 Results of a two-way analysis of similarity(ANOSIM) of macrobenthos in different areas and seasons

3 討論

3.1 大型底棲動物群落的時空變化

象山港向西深入內(nèi)陸,向東連接?xùn)|海,是一個長期處于富營養(yǎng)化狀態(tài)的典型海灣(鄭云龍等,2000)。近年來,環(huán)象山港的人類活動愈加頻繁,除傳統(tǒng)的海水養(yǎng)殖業(yè)有所減少外,灣內(nèi)兩個電廠的相繼建設(shè)與運行、港口的開發(fā)利用以及大橋的建設(shè)都對海灣生態(tài)環(huán)境和生物資源產(chǎn)生影響,故受到普遍關(guān)注(黃秀清等,2008;呂華慶等,2009;朱藝峰等,2012)。長期的氣候變化和嚴(yán)重的人為干擾作用,加劇了沿海生境破碎化程度,導(dǎo)致了海洋生物存在明顯的時空差異(Desroyet al,2007)。根據(jù)SIMPER分析結(jié)果,全港區(qū)大型底棲動物群落內(nèi)相似性系數(shù)僅為8.31%,明顯低于魚礁區(qū)(24.94%)和鄰近區(qū)(24.01%),說明象山港大型底棲動物群落具有較強的空間異質(zhì)性。從群落參數(shù)比較結(jié)果來看,象山港大型底棲動物的時空分布較明顯?？臻g上,魚礁區(qū)和鄰近區(qū)大型底棲動物的密度、生物量、Shannon-Wiener多樣性指數(shù)和Margalef豐富度指數(shù)均高于全港區(qū);季節(jié)上,魚礁區(qū)和鄰近區(qū)的各群落參數(shù)表現(xiàn)為秋季＞春季＞夏季＞冬季,全港區(qū)則為夏季＞春季＞冬季＞秋季。對比魚礁區(qū)和鄰近區(qū)可以發(fā)現(xiàn),大型底棲動物的平均密度除冬季外,其余各季節(jié)均為鄰近區(qū)略高于魚礁區(qū);而平均生物量除秋季外,其余各季節(jié)均為魚礁區(qū)高于鄰近區(qū),秋季鄰近區(qū)的平均生物量顯著高于魚礁區(qū),這主要由于鄰近區(qū) B1站位出現(xiàn)細(xì)雕刻肋海膽(Temnopleurus toreumaticus),在該站位的生物量高達(dá) 242.07g/m2,如果去除該偶見種,則鄰近區(qū)的平均生物量僅為10.67g/m2,將低于魚礁區(qū)(23.92g/m2),則生物量的分布規(guī)律與其他季節(jié)一致。盡管存在一些季節(jié)上的變動,但是總體來說魚礁區(qū)和鄰近區(qū)大型底棲動物的密度和生物量差別并不明顯,而且對不同區(qū)域群落的重要貢獻(xiàn)物種也都為多毛類和雙殼類,這與 Fabi等(2002)的研究結(jié)果一致。從長期變化來看,象山港大型底棲動物在種類數(shù)、密度和生物量等方面均發(fā)生了較大變化(表5),而且,人類活動相關(guān)區(qū)域(如養(yǎng)殖區(qū)、人工魚礁區(qū)等)的大型底棲動物在數(shù)量上與全港平均水平存在明顯差異,可見,大型底棲動物的長期變化較好地反映了人類活動干擾對海灣生態(tài)系統(tǒng)改變的影響。

表3 SIMPER分析結(jié)果:維持群落內(nèi)相似性的重要物種及其貢獻(xiàn)率Tab.3 Results of SIMPER analysis:Key species and their contributions to similarities among communities

表4 SIMPER分析結(jié)果:維持群落間非相似性的重要物種及其貢獻(xiàn)率Tab.4 Results of SIMPER analysis:Key species and their contributions to dissimilarities among communities

表5 象山港大型底棲動物的時空變化Tab.5 Spatial-temporal pattern of macrobenthos in Xiangshan bay

3.2 人工魚礁對大型底棲動物群落的影響

人工魚礁的投放會增加生境的復(fù)雜性,從而提高該海域的生產(chǎn)力和多樣性(Ambroseet al,1990),并在許多生態(tài)位和食物網(wǎng)中促進(jìn)生物定居,增加物種豐富度(Reliniet al,1994)。本文研究發(fā)現(xiàn),象山港人工魚礁區(qū)的大型底棲動物平均密度約為全港區(qū)的 3.5倍,平均生物量約為全港區(qū)的 2倍,而且,Shannon-Wiener多樣性指數(shù)和 Margalef豐富度指數(shù)均表現(xiàn)為人工魚礁區(qū)顯著高于全港區(qū),說明人工魚礁的投放為大型底棲動物提供了良好的棲息環(huán)境,促進(jìn)了它們的生長繁殖。雖然全港區(qū)的樣品采集于2006—2007年,人工魚礁區(qū)和鄰近區(qū)采集于 2010年,可能會存在年際間差異的誤差,但是已有學(xué)者同樣研究發(fā)現(xiàn)了類似的結(jié)果。Fabi等(2002)研究發(fā)現(xiàn)人工魚礁區(qū)底棲生物的 Shannon-Wiener多樣性指數(shù)顯著高于對照區(qū),另外,人工魚礁區(qū)與對照區(qū)大型底棲動物的優(yōu)勢類群存在明顯差異,魚礁區(qū)內(nèi)的優(yōu)勢類群有沉積物攝食者(deposit feeder)和懸浮物攝食者(suspension feeder),主要為多毛類,而魚礁區(qū)外軟體動物逐漸在數(shù)量上占據(jù)優(yōu)勢,并且與人工魚礁的距離越遠(yuǎn),砂質(zhì)沉積物類型的物種比例逐漸升高。而本文中不同區(qū)域間的優(yōu)勢類群也存在相似的變化規(guī)律,從物種對各區(qū)域群落的貢獻(xiàn)率來看,人工魚礁區(qū)群落的最大貢獻(xiàn)者為多毛類不倒翁蟲(24.49%),其次為雙殼類薄云母蛤(22.45%);鄰近區(qū)的最大貢獻(xiàn)者則為薄云母蛤(13.34%),其次為不倒翁蟲(12.80%);全港區(qū)的最大貢獻(xiàn)者為腹足類縱肋織紋螺(23.61%),其次為不倒翁蟲(17.57%),不倒翁蟲為沉積物攝食者,其對群落的貢獻(xiàn)率從魚礁區(qū)至外逐漸降低,取而代之的是懸浮物食者薄云母蛤和肉食者縱肋織紋螺。此外,有研究表明人工魚礁的固著底棲生物群落隨著時間的推移其演替規(guī)律更加明顯,經(jīng)過一年的發(fā)展,底棲生物主要優(yōu)勢類群有苔蘚蟲類、水螅蟲類、海鞘類、管棲多毛類、雙殼類等,至第二年,軟珊瑚(Dendronephthya hemprichi)逐漸發(fā)展成為絕對優(yōu)勢類群,而 5—10年后,優(yōu)勢類群逐漸演替為海綿動物(如Crella cyatophora)或大型藻類(Reliniet al,1994;Perkol-Finkelet al,2005)。此外,雙因素相似性分析中的兩兩比較檢驗結(jié)果表明,人工魚礁投區(qū)和全港區(qū)大型底棲動物群落結(jié)構(gòu)存在顯著性差異,而與鄰近區(qū)無顯著性差異,與江志兵等(2012)對該海域網(wǎng)采浮游植物的研究結(jié)果一致,這可能與該海域人工魚礁的投放時間較短,投放面積較小有關(guān),影響范圍局限于人工魚礁區(qū)附近。Ambrose等(1990)研究結(jié)果同樣發(fā)現(xiàn),盡管有些種類的生物密度增加,有些減少,但是總體影響僅僅局限于人工魚礁周圍的較小范圍內(nèi)。

3.3 人工魚礁投放對海洋生態(tài)系統(tǒng)的影響

Pickering等(1999)認(rèn)為人工魚礁投放導(dǎo)致沉積物有機質(zhì)富集和水體營養(yǎng)物質(zhì)增加,使之成為改善近海生態(tài)系統(tǒng)的一種潛在的有效方法。人工魚礁投放會對其周圍海域的流場結(jié)構(gòu)產(chǎn)生影響,如迎流面附近產(chǎn)生上升渦流區(qū),背流面產(chǎn)生渦動緩流區(qū)(Jianget al,2010),從而加速了沉積物中的營養(yǎng)物質(zhì)向水體輸送(Falc?oet al,2009),促進(jìn)了海域生產(chǎn)力的提高(Falc?oet al,2007)。另一方面,人工魚礁加速了水體中有機物的沉降,動植物死亡后不斷產(chǎn)生的有機碎屑通過生物或化學(xué)降解進(jìn)入到沉積物中,促進(jìn)了底棲生物的活力增強,導(dǎo)致有機質(zhì)在沉積物中的再礦化作用(Ambroseet al,1990;Gutiérrezet al,2000)。Falc?o 等(2007)研究發(fā)現(xiàn)魚礁區(qū)沉積物中的有機氮含量極低,可能與較高的氮轉(zhuǎn)化效率有關(guān)。另外,由于人工魚礁區(qū)的水流和渦流作用促進(jìn)了浮游生物群落的增長,更多的浮游生物被帶入底層海水,同時也提高了底層營養(yǎng)物質(zhì)的再循環(huán)(Ambroseet al,1990;Harounet al,1994)。人工魚礁區(qū)各種生物和非生物因素的變化均為大型底棲生物造就了良好的棲息環(huán)境,尤其是沉積物攝食者和懸浮物攝食者的數(shù)量顯著增加,它們在沉積物以及水體-沉積物界面中發(fā)揮著重要作用。人工魚礁作為魚類良好的庇護場,提供豐富的食物來源,對魚類的誘集和分布影響明顯,可能會使大型底棲動物被捕食的壓力增加。然而,Fabi等(2002)研究認(rèn)為,相對于捕食等生物因素,人工魚礁導(dǎo)致的物理因素變化對底棲生物群落的影響更加顯著。綜上所述,人工魚礁的投放對近海生態(tài)系統(tǒng)的資源和生態(tài)環(huán)境起到了積極的作用,但有關(guān)生態(tài)環(huán)境效應(yīng)機制需要進(jìn)一步深入研究。

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