內(nèi)臟型肥胖對腹腔鏡直腸癌手術(shù)系膜完整度的影響及評價指標(biāo)分析

張元川 陳丙辰 何度 江丹 李為昊 吳清彬 王自強 漆銳

直腸癌術(shù)后的局部復(fù)發(fā)始終是困擾直腸癌治療效果的重要因素之一，盡管隨著全直腸系膜切除術(shù)(TME)手術(shù)標(biāo)準的提出及廣泛應(yīng)用，局部復(fù)發(fā)率仍徘徊在4%～10%，完整系膜切除是降低術(shù)后復(fù)發(fā)率的關(guān)鍵因素[1-2]。由于肥胖、狹小骨盆及外科醫(yī)生的影響，系膜完整切除仍然是結(jié)直腸外科醫(yī)生面臨的巨大挑戰(zhàn)[3-5]。根據(jù)Quirke等[6]提出的系膜完整度評價標(biāo)準，近年文獻報道手術(shù)標(biāo)本直腸系膜完整率僅能達到10%～90%。因此研究肥胖等因素對系膜完整率的影響及系膜能否完整切除的預(yù)測指標(biāo)，對制定術(shù)前術(shù)后新輔助治療及輔助治療措施具有臨床指導(dǎo)意義。本文采用體質(zhì)量指數(shù)(BMI)、內(nèi)臟脂肪面積(Visceral fat area,VFA)等評價肥胖或內(nèi)臟型肥胖的常用指標(biāo)，評價肥胖對腹腔鏡直腸癌手術(shù)系膜完整切除率及手術(shù)其他相關(guān)指標(biāo)的影響，以其尋找更能敏感地評判手術(shù)難度及探索能預(yù)測直腸系膜完整度的指標(biāo)[7-9]。

資料與方法

一、臨床資料

1.一般資料 回顧性收集2011年7月至2012年 12月于我院行直腸癌根治術(shù)的患者247例，排除開腹49例，經(jīng)肛行腫瘤切除5例，3例腹腔鏡手術(shù)中轉(zhuǎn)，共完成腹腔鏡手術(shù)190例。其中，男女比例為123∶67，平均年齡60歲，BMI為22.21 kg/m2。距肛距離5 cm；體表面積1.60 m2；VFA106.31 cm2；系膜脂肪比(mesorectum fat ratio,MFR)為0.44±0.16；內(nèi)臟脂肪體表比(visceral fat area/body surface area,VFA/BSA)為67.28 cm2/m2。腫瘤分期：0期2例(1.1%)，Ⅰ期39例(20.5%)，ⅡA期52例(27.4%)，ⅡB期21例(11.1%)，ⅢA期28例(14.7%)，ⅢB期24例(12.6%)，ⅢC期19例(10.0%)，Ⅳ期5例(2.6%)。所有患者術(shù)前均進行腹部增強CT及胸部普通CT掃描。

2.納入及排除標(biāo)準 納入標(biāo)準:①病理確診為直腸癌者；②腹腔鏡手術(shù)；③有完整術(shù)前CT資料及術(shù)后有完整病理評估資料。排除標(biāo)準:①行經(jīng)肛直腸癌局部切除術(shù); ②CT及術(shù)后病理評估資料不完整者；③術(shù)中僅行造瘺術(shù)，未切除腫瘤者；④行開腹手術(shù)患者或腹腔鏡中轉(zhuǎn)的患者。

3.特殊資料的收集 ①BMI：BMI≥25 kg/m2為肥胖[10]。VFA：取臍平面CT圖像[8-10]，應(yīng)用Analyze11.0軟件包，使用ROI面積分別算出內(nèi)VFA(圖1、2)。所有面積的測算均在影像科醫(yī)生的指導(dǎo)下完成。根據(jù)日本肥胖研究協(xié)會的研究結(jié)果，定義VFA≥100 cm2為內(nèi)臟型肥胖[10]。②VFA/BSA：內(nèi)臟脂肪面積/體表面積，根據(jù)文獻報道，將VFA/BSA≥85 cm2/m2作為臨界指標(biāo)[11]。③MFR：腹腔內(nèi)脂肪面積/腹腔內(nèi)總面積。④系膜完整度評價：參照Quirke等對系膜完整的分度[6]。3度：系膜表面光滑或系膜有缺陷時，其凹陷深度不超過5 mm；2度：系膜表明不規(guī)則或系膜缺陷深度超過5 mm；1度：系膜有大的撕裂或某些區(qū)域有腸壁的直接顯露，我們對直腸系膜完整度進行了一定的調(diào)整，每例病例標(biāo)本均由病理科醫(yī)生據(jù)此標(biāo)準獨立進行系膜完整度評價。3度系膜完整或近完整：系膜表面光滑或僅有輕微不規(guī)整，系膜遠端平齊，兩側(cè)對稱，無系膜的錐形缺失。系膜有缺陷時，其凹陷深度不超過5 mm。3a：系膜完整，表面完全光滑，遠端平齊，兩側(cè)對稱；3b：系膜表面筋膜缺損小于兩處，缺損面積小于2 cm×2 cm，缺損深度小于5 mm；3c：系膜表面筋膜缺損多余兩處，缺損面積大于于2 cm×2 cm，缺損深度小于5 mm。2度系膜內(nèi)平面直腸系膜仍飽滿，但系膜表明不規(guī)則，系膜遠端兩側(cè)不對稱，有錐形系膜缺失，但腸管的肌層未顯露(除miles術(shù)直腸穿過提肛肌處外)。1度腸壁平面：系膜極不規(guī)則，不完整，系膜有大的撕裂或豁開，某些區(qū)域有腸壁的直接顯露。1a：直腸前壁肌層暴露；1b：直腸側(cè)壁肌層暴露；1c：直腸后壁肌層暴露。由于采用Quirke的分級標(biāo)準時，190例患者中僅有4例系膜完整度為2度，無系膜評價差的病例。我們采用修訂的更為嚴格的系膜完整度分級標(biāo)準，并將亞級別標(biāo)準進行歸類分析，具體：3a為系膜完整，3b、3c系膜欠完整，2及1a、1b、1c為系膜不完整，并將欠完整組與不完整組合并分析。

圖1 臍平面CT圖像 圖2 使用Analyze勾畫的系膜脂肪面積

二、手術(shù)方法

手術(shù)采用全麻，截石位，術(shù)中均按照無瘤操作、TME原則[12]，完成腹腔鏡直腸癌根治術(shù)。手術(shù)步驟如下：主刀站于患者右側(cè)，由內(nèi)側(cè)向外側(cè)游離乙狀結(jié)腸系膜，并顯露腸系膜下血管，清掃周圍組織及淋巴結(jié)。距腸系膜下動脈根部1～1.5 cm處結(jié)扎血管，將降結(jié)腸游離至結(jié)腸脾曲下方，用超聲刀游離直腸至肛提肌水平。分離平面應(yīng)盡量地接近直腸固有筋膜，在固有筋膜外進行分離，從而既能避免損傷自主神經(jīng)也能遵循TME手術(shù)原則。

三、統(tǒng)計學(xué)方法

所有收集的數(shù)據(jù)均采用SPSS(20.0版)軟件包進行統(tǒng)計分析。分類變量以率表示，使用卡方檢驗及Fisher確切概率檢驗。定量變量滿足正態(tài)分布以均數(shù)表示，使用Student’s t檢驗進行分析，而不滿足正態(tài)分布以中位數(shù)表示，用非參數(shù)檢驗。P< 0.05被認為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

結(jié) 果

一、系膜完整度

按Quike的分法，系膜完整率3級達97.89%(186/190)，采用修訂后的標(biāo)準評價，直腸系膜完整率(3a)為37.89%，直腸系膜欠完整率(3b、3c)為60.00%，直腸系膜不完整率(2、1)為2.11%。但由于系膜完整評價為2級、1級的病例數(shù)太少，將其與直腸系膜欠完整組合并分析。

二、使用BMI、VFA以及VFA/BSA對術(shù)中術(shù)后及系膜完整度的影響(表1)

BMI兩組間術(shù)中術(shù)后各指標(biāo)及系膜完整度差異無統(tǒng)計學(xué)意義。

以內(nèi)臟脂肪面積進行分類比較時，VFA≥100 cm2組中手術(shù)時間為(170.2±58.2) min，切口長度為(5.2±1.4) cm，出血量為(30.0±19.0) ml，相比于VFA<100 cm2的組差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。淋巴結(jié)檢出在VFA≥100的組為(9.65±6.04)枚，少于VFA<100 cm2組，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。內(nèi)臟非肥胖組系膜完整度優(yōu)于內(nèi)臟肥胖組(47.0%比30.8%)，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。內(nèi)臟肥胖組各指標(biāo)均差于非內(nèi)臟肥胖組，以VFA/BSA進行分類，僅切口長度及系膜完整度在兩組間差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。

三、MFR為0.31、0.44及0.57對術(shù)中術(shù)后及系膜完整度的影響(表2)

由于尚無文獻報道MFR劃分內(nèi)臟肥胖的臨界值，分別使用MFR的上四分位、中位數(shù)及下四分位作為臨界進行比較，當(dāng)MFR取值為0.44時，兩組間在手術(shù)時間、出血量、切口長度及系膜完整度上差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。因此取MFR0.44為臨界值，MFR≥0.44為高脂肪比組，MFR<0.44為低脂肪比組。

高脂肪比組在手術(shù)時間及切口長度差于低脂肪比組，分別為(169.2±52.0) min和(151.4±50.3) min及(5.2±1.4) cm和(4.9±2.1) cm。兩組術(shù)中出血量、淋巴結(jié)檢出數(shù)量等差異均沒有統(tǒng)計學(xué)意義(P>0.05)。高脂肪比組術(shù)后住院天數(shù)延長，(11.0±6.0) d和(9.3±2.5) d，差異有統(tǒng)計學(xué)意義。兩組間首次排氣、拔胃管、吸氧時間以及術(shù)后并發(fā)癥方面等差異均沒有統(tǒng)計學(xué)意義(P>0.05)。高脂肪比組有19例出現(xiàn)術(shù)后并發(fā)癥，分別是吻合口瘺4例，肺部感染6例、切口感染4例、術(shù)后腸梗阻2例以及尿潴留3例。低脂肪比組有15例出現(xiàn)術(shù)后并發(fā)癥，分別為吻合口瘺1例，肺部感染5例，切口感染2例，術(shù)后腸梗阻4例，尿潴留2例，術(shù)后腸道菌群失調(diào)1例，兩組間差異無統(tǒng)計學(xué)意義。高脂肪比組中系膜完整率差于低脂肪比組(28.7%比48.3%)，差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

表1 BMI、VFA以及VFA/BSA對術(shù)中術(shù)后及系膜完整度的影響

表2 MFR不同取值對系膜完整度的影響

四、VFA、MFR以及VFA/BSA與系膜完整度的多因素Logistic回歸結(jié)果(表3)

表3 MFR、VFA以及VSA/BSA多因素Logistic回歸模型

通過對3組指標(biāo)進行Logistic回歸，使用向前法(似然比)，僅VFA進入方程，與系膜完整度有顯著關(guān)系。

討 論

1982年，Heald提出的“全直腸系膜切除術(shù)”概念，明顯改善了直腸癌的預(yù)后[1]。直腸系膜是由直腸固有筋膜完整包裹的脂肪結(jié)締組織，腫瘤遠端遠至4 cm的直腸系膜脂肪中均可能存在癌結(jié)節(jié)轉(zhuǎn)移，直腸系膜脂肪的殘留是直腸癌術(shù)后復(fù)發(fā)的重要原因。Nagtegaal 等[13]的研究證明系膜完整切除的局部復(fù)發(fā)率明顯低于系膜不完整切除者(21.5%：35.6%；P=0.01)。Phil等[2]證實了這個觀點并將直腸系膜的完整性分為優(yōu)(系膜平面)、中(系膜內(nèi)平面)、差(腸壁平面)3度。一篇英國的隨機對照研究顯示系膜切除評價為優(yōu)的患者與差的患者局部復(fù)發(fā)率分別為13%、7%[14]，越來越多的學(xué)者認可采用Quirke的分級標(biāo)準評價直腸系膜完整度，并作為衡量手術(shù)質(zhì)量的質(zhì)控標(biāo)準[14-16]。采用這一標(biāo)準進行評判，我們的190例腹腔鏡手術(shù)中186例系膜完整度均評價為優(yōu)，系膜完整率高達97.9%。Gouvas等[17]指出腹腔鏡的直腸系膜完整度明顯優(yōu)于開腹手術(shù)(開腹79%比腹腔鏡97%；P=0.025)，對于有經(jīng)驗的醫(yī)生，腔鏡手術(shù)較開腹手術(shù)能達到更好的系膜系膜完整切除。Dostalik、Schwandner及Denost等也報道隨著腹腔鏡直腸癌TME手術(shù)的推廣以及術(shù)者對該術(shù)式的逐漸熟練，肥胖對手術(shù)效果及質(zhì)量等影響會逐漸縮小[18-20]。

當(dāng)采用Quirke的標(biāo)準進行系膜完整度評價時，由于系膜評價為中與差的病例過少，我們采用BMI、VFA以及MFR等多個指標(biāo)評判肥胖，均未發(fā)現(xiàn)肥胖患者與非肥胖患者患者在系膜完整度方面存在顯著差異，盡管兩組在手術(shù)時間及出血量等其他方面存在顯著差異。鑒于Quirke的評價標(biāo)準較為粗略及由于亞洲人體型與歐洲人的差異，主要包括：①如對系膜缺損的界定只納入了缺損深度是否大于0.5 cm，沒有納入直腸固有筋膜缺損標(biāo)準及筋膜或系膜缺損部位、范圍等指標(biāo)；②對系膜遠端缺損僅考慮了標(biāo)本頭端是否椎形；③亞洲人尤其南方人群體型較瘦，系膜脂肪通常較薄，尤其直腸前方系膜薄(以精囊腺中部水平為標(biāo)準測量，本組直腸前系膜平均厚度為(0.61±0.16) cm，缺損深度達5 mm時可能系膜殘留情況已較嚴重。因此我們自本研究開始前(2010年6月)即對該標(biāo)準進行了細化。本研究中為了探討肥胖是否影響腹腔鏡直腸癌手術(shù)直腸系膜完整度，我們采用了更為嚴格的評價標(biāo)準，將3a視為完整，將3b、3c欠完整，并與完整度2級的病例進行合并。

本研究發(fā)現(xiàn)常用的肥胖評價指標(biāo)BMI，并不能有效評價或預(yù)測肥胖對手術(shù)質(zhì)量及手術(shù)難度的影響，以BMI值為25 kg/m2劃界時，肥胖及非肥胖兩組無論在系膜完整度還是手術(shù)時間、并發(fā)癥及出血量等關(guān)鍵指標(biāo)上均無明顯差異。這一現(xiàn)象的可能解釋是BMI并不能反映體內(nèi)脂肪的分布，對直腸手術(shù)質(zhì)量及難度造成真正影響的是腹腔內(nèi)部脂肪的堆積。已有研究發(fā)現(xiàn)，亞洲人群中盡管BMI值較低，但體內(nèi)脂肪比例可能反而比較高，男性：BMI(23.4±3.0) kg/m2， 脂肪比例(21.4±6.3)%；女性：BMI (22.5±3.3) kg/m2，脂肪比例 (31.6±6.5)%[21]。因此有學(xué)者提出使用VFA或者VFA/BSA等指標(biāo)來對系膜肥胖的程度進行評價，日本肥胖協(xié)會甚至提出使用VFA來進行內(nèi)臟型肥胖的定義[9-10, 22-23]。

我們的研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)采用VFA指標(biāo)評價肥胖時，VFA水平不僅與手術(shù)時間、切口長度、出血量、淋巴結(jié)檢出率等關(guān)鍵手術(shù)指標(biāo)有關(guān)，而且VFA≥100 cm2的患者系膜完整率顯著低于低VFA組，Logistic回歸分析顯示僅有VFA水平與系膜完整度存在相關(guān)性。提示VFA較BMI、MFR及VFA/BSA更能反映內(nèi)臟肥胖程度對手術(shù)質(zhì)量的影響。Rickles、Ballian及Tsujinaka在文章中報道了VFA作為指標(biāo)，肥胖患者的手術(shù)時間、出血量、術(shù)后并發(fā)癥等均高于非肥胖患者，通過VFA可以準確測量腹腔內(nèi)脂肪的體積和腹腔內(nèi)脂肪的分布，從而外科醫(yī)生可以預(yù)測手術(shù)的困難程度及效果[24-26]。但目前關(guān)于VFA對于結(jié)直腸癌手術(shù)質(zhì)量影響尚未見文獻報道，本文首次提出VFA可能成為評判內(nèi)臟肥胖對直腸癌手術(shù)質(zhì)量影響的敏感指標(biāo)。

從理論上講，VFA僅考慮脂肪面積的絕對值，并未考慮到不同身高、體型等對內(nèi)臟脂肪面積的影響，因而我們引入了VFA與體表面積的比例(VFA/BSA)及系膜脂肪比這兩個比值性指標(biāo)，發(fā)現(xiàn)VFA/BSA水平與切口長度及系膜完整度相關(guān)，而MFR水平與手術(shù)時間、出血量、術(shù)后住院時間以及系膜完整度均相關(guān)，但多因素回歸分析并未證實VFA/BSA水平以及MFR水平是影響系膜完整度的獨立危險因素。盡管理論上這兩個指標(biāo)較VFA更能反映不同體型患者內(nèi)臟肥胖程度，但從它們對各手術(shù)相關(guān)指標(biāo)及系膜完整度的影響范圍及程度看，VFA較VFA/BSA及MFR這兩個比值能更敏感地反映內(nèi)臟肥胖對手術(shù)難度及手術(shù)質(zhì)量的影響。原因可能是：①VFA較兩個比值指標(biāo)有更大的離散度(極差R=373.93 cm2)，在同一測定平面，成人的內(nèi)臟面積差別本身相對恒定，引入比值后反而縮小了人群間的差異；②本研究樣本量較??；③各內(nèi)臟肥胖評價指標(biāo)密切相關(guān)。

手術(shù)質(zhì)量是影響直腸癌手術(shù)后預(yù)后的重要因素，目前系膜完整度及環(huán)周切緣是評價直腸癌手術(shù)質(zhì)量的兩個最關(guān)鍵指標(biāo)，對直腸癌的局部復(fù)發(fā)及長期療效均發(fā)揮重要影響[27-28]。同時，系膜的殘留也是新輔助放療或輔助放療能降低T3期直腸癌局部復(fù)發(fā)的重要機制，因而NCCN推薦對T3N+的病例均常規(guī)行新輔助放化療，盡管該觀點在國內(nèi)國際廣為接受。但ESMO指南并未將T3/CRM-的中高位直腸癌的新輔助放療作為常規(guī)推薦，鑒于放化療對排便及泌尿性功能的巨大影響，也有學(xué)者提出對術(shù)前評估CRM陰性的病例可不常規(guī)新輔助放療或放化療。Ferenschild等[29]在研究中發(fā)現(xiàn)，T2-3N0患者術(shù)前放療不影響局部復(fù)發(fā)率(6%比6%P>0.05)。Taylor等[30]報道，采用MRI評價篩選預(yù)后良好的T2/T3a/T3b(腫瘤侵出腸壁小于5 mm)，且環(huán)周筋膜陰性的病例122例，單純手術(shù)而不予新輔助治療，隨訪5年局部復(fù)發(fā)率僅為3%。由于手術(shù)質(zhì)量也是影響CRM的關(guān)鍵因素之一，因而術(shù)前如何預(yù)判直腸癌手術(shù)后直腸系膜完整度及CRM狀況也有利于指導(dǎo)手術(shù)方案制定及圍手術(shù)期綜合治療策略。本組190例中，CRM陽性共7例，其中系膜完整組3例，系膜欠完整組4例，從陽性率來看，系膜欠完整組陽性率并未見明顯升高，對未行術(shù)前放療的患者，若術(shù)后CRM陰性且淋巴結(jié)無轉(zhuǎn)移者可考慮不予術(shù)后追加放療。

直腸系膜完整度作為衡量直腸癌手術(shù)質(zhì)量的質(zhì)控標(biāo)準逐漸被廣泛采用，腹腔鏡直腸癌手術(shù)能保證較滿意的系膜完整度。BMI并不能反映肥胖對腹腔鏡直腸癌手術(shù)質(zhì)量及手術(shù)難度的影響，采用更嚴格系膜完整度評價標(biāo)準時，VFA作為評價內(nèi)臟型肥胖的重要指標(biāo)，較VFA/BSA及MFR更能敏感反映肥胖對直腸癌術(shù)后系膜完整度以及手術(shù)難度的影響。

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