動物行為研究的新進(jìn)展(十)：棲息地選擇

尚玉昌

教授，北京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，北京 100871

動物行為研究的新進(jìn)展(十)：棲息地選擇

尚玉昌

教授，北京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，北京 100871

棲息地選擇；理想自由分布；散布；遷移；進(jìn)化史

概要介紹了棲息地對動物生存的重要性、動物對棲息地的選擇行為、散布和遷移的原因，以及遷移行為的起源和進(jìn)化史。動物最喜歡的棲息地應(yīng)當(dāng)是那些能使其生殖成功率達(dá)到最大的棲息地。Steve Fretwell利用博弈論提出了理想自由分布理論，該理論可使行為學(xué)家能夠預(yù)測，當(dāng)動物必須在兩個質(zhì)量不同的棲息地之間進(jìn)行選擇的時候應(yīng)該怎么做。理想自由分布可以導(dǎo)致在質(zhì)量不同的棲息地內(nèi)定居的個體其適合度是大體相同的。很多動物年輕個體的散布可以減少近親交配的機(jī)會，而近親交配通常會對適合度產(chǎn)生負(fù)面影響。當(dāng)兩個近緣個體交配時，它們所產(chǎn)生的后代更有可能攜帶有害的等位隱形基因，這常常會導(dǎo)致近緣交配者后代的適合度明顯下降。短距離遷移是先于長距離遷移的。也就是說，長距離遷移鳥類，很可能是起源于那些每年遷移距離比較短的鳥類。遷移物種起源于熱帶地區(qū)的非遷移祖先。

1 棲息地選擇與理想自由分布理論

一種動物總是生活在一個特定的地方或有限的區(qū)域內(nèi)，這一法則對包括動物和植物在內(nèi)的所有的物種都是適用的。由于自然棲息地的類型和質(zhì)量是多種多樣和差異極大的，因此就某一個物種來說，生活在棲息地A，其生殖成功的機(jī)會可能比生活在棲息地B大得多，可見選擇一個合適的棲息地對生存是多么重要。棲息地破壞和種群數(shù)量下降之間的明顯相關(guān)性也說明了這一點(diǎn)[1]。例如，雪鸻和侏燕鷗棲息在開闊的海岸沙灘和小沙島上，這些棲息地一旦有人和狗進(jìn)入，這些鳥的種群數(shù)量就會下降；但這些棲息地一旦得到保護(hù)，不允許人和狗進(jìn)入，這兩種鳥就會重新在這里定居并成功地進(jìn)行繁殖?？梢姡瑮⒌氐幕謴?fù)有助于重建雪鸻和侏燕鷗的種群。

可以預(yù)見的是，動物最喜歡的棲息地應(yīng)當(dāng)是那些能使其生殖成功率達(dá)到最大的棲息地。例如，黑頂鶯喜歡選擇在落葉森林中的溪流岸邊棲息，這是它的最佳選擇。當(dāng)在這里定居的個體數(shù)量達(dá)到一定水平后，棲息地的質(zhì)量就會有所下降，于是稍后到來的雄鳥就會開始選擇在無溪流的混雜的針葉林中棲息，但生活在這兩種棲息地中的黑頂鶯所繁殖出的后代數(shù)量平均是一樣的[2]。為什么在首選棲息地中定居的黑頂鶯并不比后來在次選棲息地中定居的黑頂鶯繁殖得更好呢？Fretwell及其同事[3]對這一問題的回答很有道理，他們利用博弈論(game theory)提出了理想自由分布理論(ideal free distribution theory)。所謂博弈論是處理行為決策的一種最好方法，參與博弈的個體都試圖使自己的生殖成功率達(dá)到最大。理想自由分布理論可使行為學(xué)家能夠預(yù)測，當(dāng)動物面臨空間和食物競爭而必須在兩個質(zhì)量不同的棲息地之間進(jìn)行選擇的時候應(yīng)該怎么做。Fretwell和Lucas在數(shù)學(xué)上證明，如果個體在空間上是自由分布的話，那么隨著最佳棲息地內(nèi)定居個體數(shù)量的增加，最終將會達(dá)到這樣一個時刻，此后選擇在質(zhì)量較差的棲息地內(nèi)定居也會獲得較大的生殖成功率。因?yàn)殡S著定居個體數(shù)量的增加，最佳棲息地內(nèi)的資源量和競爭強(qiáng)度也會隨之發(fā)生不利變化，而在質(zhì)量較差的棲息地，資源雖少，但相對穩(wěn)定，競爭者也少，競爭強(qiáng)度較弱。由此可見，理想自由分布可以導(dǎo)致在質(zhì)量不同的棲息地內(nèi)定居的個體其適合度是大體相同的。鳥類學(xué)家Neidinger發(fā)現(xiàn)，黑頂鶯在其首選棲息地內(nèi)的營巢密度是次選棲息地的4倍，可見這些鳥在作棲息地選擇的決策時所依據(jù)的不僅僅是植被的性質(zhì)和昆蟲的數(shù)量，而且也會依據(jù)種內(nèi)競爭的強(qiáng)度，即同種鳥巢的密度。

理想自由分布理論的必要前提是，動物個體為了評價不同棲息地的質(zhì)量而能到處自由移動。該理論最重要的預(yù)測是，動物會定居在那些能使它們的生殖成功率達(dá)到最大的棲息地中。Gordon Orians[4]曾利用這一方法研究過紅翅烏鶇，這是一種多配制的鳥類，雄鳥可把10多只雌鳥吸引到自己的領(lǐng)域內(nèi)定居。Orians曾預(yù)測，當(dāng)具有安全筑巢地點(diǎn)的優(yōu)質(zhì)棲息地已被很多其他雌鳥占有時，后來雌鳥就會選擇質(zhì)量比較差的棲息地定居。因?yàn)榕c其進(jìn)入一個已擁有大量競爭者的優(yōu)質(zhì)棲息地，還不如進(jìn)入一個質(zhì)量雖差，但只有少數(shù)競爭者的棲息地更為有利，這樣的棲息地反而能為其提供較多的食物資源，并在育雛時會得到更多雄鳥的幫助。

理想自由分布理論也曾被用于確認(rèn)越冬的紅濱鷸每個個體所吃的食物量是大體相等的。紅濱鷸是一種中等大小的濱岸涉水鳥類，它們常在英國、荷蘭和法國的7個大潮間區(qū)之間自由移動進(jìn)行取食活動[5]。它們的食物是海岸泥灘中的小泥螺，其密度因地點(diǎn)而有所不同。根據(jù)7個潮間區(qū)越冬地紅濱鷸數(shù)量的資料以及5年期間小泥螺密度的信息，研究人員已經(jīng)調(diào)查清楚的是：紅濱鷸在7個潮間區(qū)的分布是不均勻的，正如根據(jù)理想自由分布理論所預(yù)測的那樣，每個紅濱鷸所攝取的食物量是相等的。因?yàn)殡S著小泥螺種群密度的變化，紅濱鷸也不斷變換著取食地點(diǎn)。

2 散布和遷移

當(dāng)動物選擇它們所定居的地點(diǎn)或者當(dāng)動物為保衛(wèi)這些地點(diǎn)而抵御入侵者時，采用利弊分析法有助于了解動物所表現(xiàn)出的行為多樣性。我們也可以采用同樣的方法去分析動物為什么常常要離開它們曾經(jīng)生活的地方(散布，dispersal)，有時是在離開幾個月之后又回到同一個地方(遷移，migration)。雖然有些動物如小丑魚[6]、澳大利亞睡蜥[7]和陸生蠑螈[8]終生都生活在一個地點(diǎn)，但更為常見的情況是動物在年輕時會離開它們的出生地去別的地方生活。成年動物也常常是到處移動，如紅濱鷸在冬季總是在歐洲的各個潮間區(qū)之間移動，春季則遷往高緯度的北極繁殖地進(jìn)行繁殖。Yoder及其同事[9]在研究披肩榛雞時發(fā)現(xiàn)，動物在進(jìn)行散布和遷移時不僅要消耗額外的能量，而且在途經(jīng)陌生的區(qū)域時更容易遭到捕食動物的獵殺。他們捕獲活的披肩榛雞并給它們帶上無線電發(fā)報頸圈，這樣他們就能夠準(zhǔn)確地把研究對象的活動線路標(biāo)明在地圖上，如果白天連續(xù)8 h未見其活動就說明研究對象已經(jīng)死亡。研究發(fā)現(xiàn)，有些個體連續(xù)幾個月都在捕獲它們的地方附近活動，而另一些個體則會從一地到另一地移動很遠(yuǎn)的距離，它們在陌生的區(qū)域被猛禽和其他捕食動物獵殺的風(fēng)險至少要比留在它們熟悉的區(qū)域高3倍。

既然是這樣，那么為什么還會有那么多動物愿意離開它們所熟悉的生活區(qū)域呢？這是因?yàn)樵趧游锷⒉夹袨榈挠欣筒焕g存在著一種平衡關(guān)系。動物行為學(xué)家在考慮動物的社會行為和生態(tài)特點(diǎn)是如何影響這一平衡時，常常會使用利弊分析方法。以地松鼠的研究為例，年輕的雄地松鼠在遷入自己的新洞穴之前，通常是在母親洞穴的150 m范圍內(nèi)活動，而年輕的雌鼠卻只在離它們的出生地50 m的范圍內(nèi)活動。為什么年輕的雄地松鼠散布的距離比它們的姐妹更遠(yuǎn)呢？有一種說法是，很多動物年輕個體的散布可以減少近親交配(inbreeding)的機(jī)會，而近親交配通常會對適合度產(chǎn)生負(fù)面的影響[10]。當(dāng)兩個近緣個體交配時，它們所產(chǎn)生的后代更有可能攜帶有害的等位隱形基因，這常常會導(dǎo)致近緣交配者后代的適合度明顯下降[11]。草原田鼠的雌鼠似乎在進(jìn)化過程中形成了對不熟悉雄鼠的偏愛，這種偏愛避免了它可能與同窩雄鼠的交配，從而增加了遠(yuǎn)源雜交的可能性[12]。在斑鬣狗中，大多數(shù)年輕的雄性個體總是要離開它們的出生群，因?yàn)榇菩园喵喙废矚g選擇近期從外群遷入的雄鬣狗作配偶，而不太可能與近親的異性個體交配。其結(jié)果是，雌性斑鬣狗總是回避與自己出生在同一個群體中的異性個體，而對雄性斑鬣狗來說，最具適應(yīng)性的行為就是離開自己的出生群到其他斑鬣狗群中尋找自己的伴侶。

如果避免近親交配是散布行為的主要好處的話，那么雌性個體外遷不是也能獲得和雄性個體外遷一樣的效果嗎？那么為什么雌性個體(指斑鬣狗和地松鼠)不離開自己出生的洞穴外遷呢？有專家指出，這可能是因?yàn)榱粼谧约撼錾褐械拇器喙泛痛频厮墒罂梢缘玫侥赣H的支持和幫助，而最終能夠達(dá)到比較高的社會等級和地位，同時還可得到所有其他附加的好處[13]?？梢?，對雌性個體來說，留在自己所熟悉的棲息地生活所得到的好處要比雄性個體多，這種差異通過進(jìn)化最終導(dǎo)致兩性個體在散布行為上的差異，至少對斑鬣狗、地松鼠和很多其他哺乳動物是這樣。

在哺乳動物中，常常都是雄性個體比雌性個體散布的距離更遠(yuǎn)，通常的法則是雄性個體互相打斗爭奪配偶。對打斗失敗者來說，最好的選擇就是遠(yuǎn)離自己無法打敗的對手，雖然這種情況并不適用于地松鼠，因?yàn)樵诘厮墒笮坌詡€體之間不存在打斗行為，但在其他哺乳動物(如獅子)中是適用的。當(dāng)一只年齡較大的外來雄獅進(jìn)入獅群并借助于暴力取代原來的獅王時，一些年輕的雄獅就會被迫離開獅群，包括亞成年雄獅也會被驅(qū)離。如果年輕雄獅在獅群被接管后不被驅(qū)逐，它們也會自動離開，而且絕對不會試圖與本群有血緣關(guān)系的雌獅交配。因此，回避近親交配是亞成年雄獅自愿散布的一個重要原因。

3 遷移行為的進(jìn)化史

遷移行為通常是指在一年之內(nèi)離開一個地方，其后又回到同一個地方的移動模式。這種移動模式常常與生活在溫帶地區(qū)的鳴禽關(guān)系密切[14]。然而，遷移行為也表現(xiàn)在某些已滅絕的恐龍身上[15]，甚至很多哺乳動物、魚類、海龜和昆蟲也有遷移行為[16-17]。著名的黑脈金斑蝶可以從加拿大北部飛到墨西哥，飛行距離長達(dá)數(shù)千公里。雖然它們不再飛回原地，但它們的下一代還是會飛回加拿大。有些蜻蜓在秋天也能做出令人印象深刻的長途旅行，它們要飛越整個印度洋，從印度飛往非洲[18]。

在著名的遷移鳥類中，有一種極小的紅玉喉北蜂鳥，其體重只有2～3 g，但每年都要兩次飛越墨西哥灣，從加拿大北部飛到巴拿馬南部，每次都是不停頓地連續(xù)飛行850 km[19]。身體比蜂鳥大得多的藤鷸每年秋天也要不停頓地從阿拉斯加飛往新西蘭，全程11 000 km，整整8天無需睡眠。最令人驚奇的是剪水鹱，它是遷移鳥類中的佼佼者和名副其實(shí)的冠軍，每年秋天要在整個太平洋作“8”字形旅行，行程總長度達(dá)8萬km！它首先是在新西蘭進(jìn)行繁殖，接著便飛往日本、阿拉斯加或加利福尼亞沿岸的取食地，直到下一個繁殖季節(jié)到來，再回到它們的繁殖地新西蘭[20]。

人們會問，動物的遷移行為是怎樣起源和形成的呢？這是達(dá)爾文進(jìn)化論需要回答的又一個歷史難題。如果我們假定不遷移的物種是那些遷移物種的祖先，那我們就必須說明不遷移行為是如何能借助于漸變的方式一步步最終演變?yōu)槊磕暝趦傻刂g作長達(dá)數(shù)千公里的移動的。在這個演變過程的開始階段，一個可能是有些生活在熱帶地區(qū)的鳥類只從事幾十到幾百公里的短途移動，它們只在一座高山的高海拔和低海拔之間或在兩個相鄰地區(qū)之間移動。例如，鐘鳴鳥就有一個這樣的年遷移周期，它每年都要從哥斯達(dá)黎加中北部山脈的中海拔繁殖地前往尼加拉瓜太平洋沿岸的低地森林，然后再遷往哥斯達(dá)黎加西南部太平洋沿岸的森林帶，最終又回到它們繁殖的山區(qū)[21]。其中任何兩地的距離都只有大約200 km。

Levey和Stiles[22]曾指出，起源于熱帶地區(qū)的鳴禽，其中有9個科包含有進(jìn)行短距離或小范圍遷移的物種，在這9個科中的7個科包含有長距離遷移的物種。它們從熱帶地區(qū)遷往溫帶地區(qū)，遷移距離可長達(dá)數(shù)千公里。7個科中既有短距離遷移的物種也有長距離遷移的物種，這說明短距離遷飛是先于長距離遷移的。也就是說，長距離遷移鳥類，很可能是起源于那些每年遷移距離比較短的鳥類，對此尚需作更深入細(xì)致的研究。

鶇屬鳥類也為鳥類遷移行為的起源和進(jìn)化研究提供了有價值的信息。該屬含有12種鶇，其中7種是不遷移的留鳥，它們?nèi)甓紬⒃趶哪鞲绲侥厦乐薜膮^(qū)域內(nèi)；其他5種則屬于遷移鳥類，它們在北美洲的北部繁殖，而在北美洲的南部，特別是在南美洲越冬。這5種鶇每年都在它們的繁殖地和越冬地之間進(jìn)行往返遷移。這些事實(shí)表明，遷移物種的祖先生活在墨西哥或中美洲。對鶇屬鳥類系統(tǒng)發(fā)生的一種解釋就是，這些鳥類遷移行為的進(jìn)化已經(jīng)發(fā)生過3次，而每一次都是由亞熱帶和熱帶地區(qū)的本地物種通過演變產(chǎn)生出了一些具有遷移行為的后代[23]。可見，鶇屬鳥類的進(jìn)化史支持了下述的一種假說，即遷移物種起源于熱帶地區(qū)的非遷移祖先。

另一方面，森鶯(屬于森鶯科Parulidae)的系統(tǒng)發(fā)生也表明，該科鳥類的祖先是往返飛行于北美洲北部和新熱帶區(qū)之間的一種遷移鳥。該科鳥類的進(jìn)化系統(tǒng)樹顯示，森鶯在其輻射進(jìn)化期間，其遷移行為曾多次喪失過?？梢?，遷移物種也會演變?yōu)榉沁w移的留居物種。當(dāng)然，森鶯科最早的遷移物種也是由熱帶地區(qū)的留鳥進(jìn)化來的。如果是這樣的話，那么上述關(guān)于遷移物種起源于非遷移物種的論述無疑是正確的[24]。

(2014年4月3日收稿)■

[1] PIMM S L, ASKINS R A. Forest losses predict bird extinctions in eastern North America [J]. Proc Natl Acad Sci USA, 1995, 92: 9343-9347.

[2] WEIDINGER K. The breeding performance of Blackcap Sylvia atricapilla in two types of forest habitat [J]. Ardea, 2000, 88: 225-233.

[3] FRETWELL S D, LUCAS H K. On territorial behavior and other factors influencing habitat distribution in birds [J]. Acta Biotheoretica, 1969, 19: 16-36.

[4] ORIANS G H. On the evolution of mating systems in birds and mammals [J]. The American Naturalist, 1969, 103: 589-603.

[5] QUAINTENNE G, VAN GILS J A, BOCHER P, et al. Scaling up ideals to freedom: are densities of red knots across western Europe consistent with ideal free distribution? [J]. Proc Biol Sci, 2011, 278: 2728-2736.

[6] BUSTON P M. Territory inheritance in clownfish [J]. Proc Biol Sci, 2004, 271: S252-S254.

[7] BULL C M, FREAKE M J. Home-range fidelity in the Australian sleepy lizard (Tiliqua rugosa) [J]. Australian Journal of Zoology, 1999, 47: 125-132.

[8] MARVIN G A. Age, growth, and long-term site fidelity in the terrestrial plethodontid salamander Plethodon kentucki [J]. Copeia, 2001, 2001: 108-117.

[9] YODER J M, MARSCHALL E A, SWANSON D A. The cost of dispersal: predation as a function of movement and site familiarity in ruffed grouse [J]. Behavioral Ecology, 2004, 15: 469-476.

[10] PUSEY A, WOLF M. Inbreeding avoidance in animals [J]. Trends in Ecology and Evolution, 1996, 11: 201-206.

[11] MARGULIS SW, ALTMANN J. Behavioural risk factors in the reproduction of inbred and outbred oldfield mice [J]. Anim Behav, 1997, 54: 397-408.

[12] LUCIA K E, KEANE B. A field test of the effects of familiarity and relatedness on social associations and reproduction in prairie volos [J]. Behavioral Ecology and Sociobiology, 2012, 66: 13-27.

[13] GREENWOOD P J. Mating systems, philopatry and dispersal in birds and mammals [J]. Animal Behavior, 1980, 28: 1140-1162.

[14] COX G W. The evolution of avian migration systems between temperate and tropical regions of the New World [J]. The American Naturalist, 1985, 126: 452-474.

[15] FRICKE H C, HENCECROTH, HOERNER M E. Lowland–upland migration of sauropod dinosaurs during the Late Jurassic epoch [J]. Nature, 2011, 480: 513-515.

[16] CARPENTER S J, ERICKSON J M, HOLLAND F D, Jr. Migration of a Late Cretaceous fish [J]. Nature, 2003, 423: 70-74.

[17] COOMBS W P. Behavior patterns of dinosaurs [M]. California: University of California Press, 1990.

[18] ANDERSON R C. Do dragonflies migration across the western Indianocean? [J] Journal of Tropical Ecology, 2009, 25: 347-358.

[19] WELTY J. The life of birds [M]. 3th ed. Philadelphia: Saunders College Publishing, 1982,

[20] SHAFFER S A, TREMBLAY Y, WEIMERSKIRCH H, et al. Migratory shearwaters integrate oceanic resources across the Pacific Ocean in an endless summer [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2006, 103: 12799-12802.

[21] POWELL G V N, BJORK R D. Habitat linkages and the conservation of tropical biodiversity as indicated by seasional migrations of the three-wattled bellbirds [J]. Conservation Biology, 2004, 18: 500-509.

[22] LEVEY D J, STILES F G. Evolutionary precursors of longdistance migration: resource availability and movement patterns in neotropicallandbirds [J]. The American Naturalist, 1992, 140: 447-476.

[23] OUTLAW D C, VOELKER G, MILA B, et al. Evolution of longdistance migration in and historical biogeography of Catharus thrushes: a molecular phylogenetic approach [J]. The Auk, 2003, 120: 299-310.

[24] WINGER B M, LOVETTE I J, WINKLER D W. Ancestry and evolution of seasonal migration in the Parulidae [J]. Proceedings of the Royal Socity B, 2012, 279: 610-618.

New advance on study of animal behavior(X): habitat selection

SHANG Yu-chang
Professor, School of Life Sciences, Peking University, Beijing 100871, China

I briefly introduce the importance of habitat to animals and animals’ habitat selection behavior, the reason of animal dispersal and migration, the origin and evolution history of animals’ migration. An animal’s preferred habitat to be the one where its breeding success is the greatest. Steve Fretwell used game theory to develop ideal free distribution theory. This theory enables behaviorist to predict what animals should do when they choose between alternative habitats of different quality. The ideal free distribution lead to the fitness of animals in choose superior habitat or in lower-ranked habitat is consistent. Dispersal by juvenile animals reduces the chance of inbreeding, which often affects fitness negatively. When two closely related individuals mate, the offspring they produce are more likely to carry damaging recessive alleles in a double dose than the offspring produced by unrelated individuals. Migration typically involves movement away from and subsequent return to the same location on an annual basis migration apparently also occurred in some extinct dinosaurs and is seen today in many mammals, fishes, sea turtles, and even some insects. Short-range migration preceded long-distance migration. Thus, long-distance migrants are probably descended from species that moves far less on an annual basis. Migratory species evolved from tropical non-migratory ancestors. key words habitat selection, ideal free distribution theory, dispersal, migration, evolution history

(編輯：段艷芳)

10.3969/j.issn.0253-9608.2014.03.005