崇明東灘黑腹濱鷸（Calidris alpina）食物來(lái)源和組成的穩(wěn)定同位素分析

張 璇，華 寧，湯臣棟，馬 強(qiáng)，薛文杰，吳 巍，馬志軍

（1.復(fù)旦大學(xué) 生物多樣性科學(xué)研究所，生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，長(zhǎng)江河口濕地生態(tài)系統(tǒng)野外科學(xué)觀測(cè)研究站，上海200433；2.崇明東灘鳥(niǎo)類國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)，上海202183）

大多數(shù)鸻鷸類在非繁殖季節(jié)棲息于濱海濕地.近年來(lái)，受全球變化的多重影響，濱海濕地大面積喪失和退化，這使得鸻鷸類的棲息地減少并影響到鸻鷸類的食物資源.濱海濕地喪失也成為鸻鷸類數(shù)量在全球范圍內(nèi)快速下降的首要原因[1].研究鸻鷸類的食物，對(duì)有效評(píng)估棲息地質(zhì)量以及制定鸻鷸類的保護(hù)策略具有重要意義.

以往研究鸻鷸類食物所采用的多為傳統(tǒng)的胃內(nèi)容物分析或糞便分析方法，這些方法可直接確定食物種類，但只能反映動(dòng)物短期內(nèi)攝取的食物，且分析結(jié)果往往高估難以消化的食物.另外，胃內(nèi)容物分析法在采樣過(guò)程中可能對(duì)動(dòng)物造成傷害[2].自20世紀(jì)80年代以來(lái)，穩(wěn)定同位素分析技術(shù)在動(dòng)物的食物分析中得到了越來(lái)越多的應(yīng)用.該方法所需樣品只是動(dòng)物身體組織的一小部分，可以做到無(wú)損傷取樣；得到的結(jié)果反映動(dòng)物在較長(zhǎng)一段時(shí)間的代謝特征，能夠真實(shí)反映動(dòng)物所利用的食物[3].根據(jù)穩(wěn)定同位素分析的結(jié)果還可以構(gòu)建生態(tài)系統(tǒng)的食物網(wǎng)，了解食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)以及研究對(duì)象所處的營(yíng)養(yǎng)級(jí)[4－5].

崇明東灘位于長(zhǎng)江口，是東亞－澳大利西亞鸻鷸類遷徙路線上重要的遷徙停歇地和越冬地，每年在此遷徙停歇或越冬的鸻鷸類多達(dá)25萬(wàn)只[6].黑腹濱鷸（Calidrisalpina）在春秋遷徙途中均在崇明東灘過(guò)境，還有部分種群在此越冬，是當(dāng)?shù)財(cái)?shù)量較多的鸻鷸類之一[7－8].大量研究表明，鸻鷸類在非繁殖期的食物主要包括雙殼類、甲殼類、多毛類和腹足類等大型底棲動(dòng)物[9－10].但Elner等[11]的研究發(fā)現(xiàn)，黑腹濱鷸能夠攝取灘涂表面的生物膜（biofilm）并利用其中的沉積物、微藻和微生物所分泌的物質(zhì)快速獲取能量.最近穩(wěn)定同位素分析的研究表明，生物膜是大部分濱鷸類的重要食物來(lái)源，特別對(duì)小型濱鷸類的食物貢獻(xiàn)很大[12－13].這些研究結(jié)果對(duì)傳統(tǒng)的鸻鷸類食物組成研究結(jié)果提出了挑戰(zhàn).然而，上述采用穩(wěn)定同位素分析方法研究鸻鷸類食物所采用的樣品均為鸻鷸類的胃內(nèi)容物或糞便樣品[11－13].由于胃內(nèi)容物或糞便樣品中會(huì)混有鸻鷸類無(wú)法消化的物質(zhì)，其研究結(jié)果可能無(wú)法反映其同化的食物特征.

動(dòng)物體不同組織的合成和周轉(zhuǎn)速率不同.其中血漿的周轉(zhuǎn)速率最快，穩(wěn)定同位素的半周轉(zhuǎn)期僅為3天[14]，當(dāng)代謝速率提高時(shí)（如需要快速積累能量的遷徙停歇期），半周轉(zhuǎn)期會(huì)更短[15－16].因此，盡管鸻鷸類在遷徙停歇地的停留時(shí)間相對(duì)短暫，但血漿的穩(wěn)定同位素水平仍然能夠反映鸻鷸類在遷徙停歇地的食物情況.本文對(duì)崇明東灘春秋遷徙期和越冬期黑腹濱鷸的血漿樣品進(jìn)行穩(wěn)定同位素分析，探討黑腹濱鷸在不同季節(jié)的食物來(lái)源和食物組成，并為了解生物膜對(duì)黑腹濱鷸食物的貢獻(xiàn)提供直接證據(jù).

1 方 法

1.1 采樣地點(diǎn)

崇明東灘位于崇明島的最東端（31°29′N，121°58′E）.隨著灘涂高程變化，崇明東灘的灘涂植物呈現(xiàn)明顯的演替規(guī)律:低潮灘為裸露的光灘，無(wú)高等植物生長(zhǎng)；中潮灘的植物主要為海三棱藨草（Scirpus mariqueter）、藨草（S.triqueter）和互花米草（Spartinaalterniflora）；高潮灘植物主要為蘆葦（Phragmites australis）和互花米草[8].廣袤的灘涂濕地為鸻鷸類的覓食和能量補(bǔ)充提供了重要場(chǎng)所.潮間帶和光灘豐富的底棲動(dòng)物是鸻鷸類的主要食物[17].

1.2 樣品采集

樣品采集于2010年崇明東灘黑腹濱鷸的春秋遷徙期（4月下旬；10月中旬）和越冬期（11月底），在黑腹濱鷸到達(dá)崇明東灘的之后至少3周才采樣.在黑腹濱鷸的覓食地即海三棱藨草外帶與光灘交界處[18]，用翻網(wǎng)法捕鳥(niǎo)，選擇體重較重的個(gè)體（45g以上）采血.具體操作為:使用28G一次性采血針刺破翅下肱骨靜脈，以120μL毛細(xì)管吸取血液100μL，轉(zhuǎn)移至500μL肝素鈉抗凝管并放入冰盒.所有血液樣品于采集后4h內(nèi)完成離心（8 500×g，15min），分離出血漿，于－20℃冷凍保存.

在采集血樣的同時(shí)，在黑腹濱鷸的覓食地采集黑腹濱鷸潛在的食物[17]，包括雙殼類河蜆（Corbicula fluminea）、縊蟶（Sinonovaculaconstricta）；腹足類堇擬沼螺（Assimineaviolacea）；多毛類背蚓蟲(chóng)（Notomastuslatericeus）、疣吻沙蠶（Dentinephtysglabra）；甲殼類譚氏泥蟹（Ilyoplaxdeschampsi）、旋卷蜾蠃蜚（Corophiumsinensis）.每種底棲動(dòng)物采集20～30個(gè)個(gè)體，分別放入樣品瓶中.回實(shí)驗(yàn)室后用清水洗凈底棲動(dòng)物上附著的泥沙，于－20℃冷凍保存.另外，用牙刷刷取灘涂表面的沉積物（厚度約1mm，面積10cm×10cm），以采集覓食地的生物膜[13]，樣點(diǎn)間距約100m.

1.3 樣品處理和分析

黑腹濱鷸的血漿樣品在冷凍干燥機(jī)中過(guò)夜處理，打勻成干燥均勻的粉末待測(cè).底棲動(dòng)物樣品在4℃解凍，各取肌肉組織（多毛類進(jìn)一步洗凈泥沙，取整個(gè)個(gè)體；雙殼類取閉殼??；腹足類取除去內(nèi)臟和生殖腺的軟組織），每種底棲動(dòng)物的5～10個(gè)體的肌肉組織混合為一個(gè)樣品.所有樣品在60℃烘干，逐滴加入0.25mol／L鹽酸，直至再無(wú)氣泡產(chǎn)生，以除去樣品中的碳酸鹽[19].酸化后的樣品重新在60℃烘干，并研磨成細(xì)粉，過(guò)篩（孔徑200μm）待測(cè).

所有樣品檢測(cè)碳和氮兩種穩(wěn)定同位素比值.檢測(cè)在中國(guó)林科院穩(wěn)定同位素實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行，所用儀器為DELTA V Advantage同位素比率質(zhì)譜儀和Flash EA1112HT元素分析儀（Thermo Fisher Scientific，Inc.，USA）.穩(wěn)定C、N同位素的自然豐度表示為:

式中，X為13C或15N，R為13C／12C或15N／14N 的相對(duì)比率.δ13C值是相對(duì)于國(guó)際標(biāo)準(zhǔn)物質(zhì) PDB的豐度，δ15N值是相對(duì)于標(biāo)準(zhǔn)大氣氮的豐度.實(shí)驗(yàn)分析結(jié)果的相對(duì)誤差為δ13C＜±0.1‰，δ15N＜±0.2‰.

1.4 穩(wěn)定同位素?cái)?shù)據(jù)分析

通過(guò)比較黑腹濱鷸和底棲動(dòng)物的δ15N值，參考黑腹濱鷸血漿δ15N的富集因子（3.3‰）[20]，初步確定黑腹濱鷸可能的食物組成.由于生物膜并不是被黑腹濱鷸直接利用的食物資源（見(jiàn)研究結(jié)果），因此并未將生物膜用于擬合黑腹濱鷸的食物組成.

將四類食物（雙殼類:河蜆、縊蟶；腹足類:堇擬沼螺；多毛類:沙蠶、背蚓蟲(chóng)；甲殼類:譚氏泥蟹、旋卷蜾蠃蜚）的平均δ13C值和δ15N值、黑腹濱鷸春秋季血漿樣品的δ13C值和δ15N值輸入R語(yǔ)言的SIAR程序包，并經(jīng)過(guò)營(yíng)養(yǎng)富集因子校正和食物碳氮百分含量校正，擬合出各種食物對(duì)黑腹濱鷸的相對(duì)貢獻(xiàn)[21].本研究將四類底棲動(dòng)物肌肉δ13C值相比初級(jí)生產(chǎn)者δ13C和δ15N的富集因子分別定為0.5‰和2.2‰[22]；黑腹濱鷸血漿δ13C和δ15N 的富集因子分別定為0.5‰和3.3‰[20].

用同樣的方法分析三類初級(jí)生產(chǎn)者，即C3維管植物（蘆葦和海三棱藨草）、C4維管植物（互花米草）和底棲微藻，對(duì)黑腹濱鷸食物來(lái)源的相對(duì)貢獻(xiàn).濕地生態(tài)系統(tǒng)食物鏈中，初級(jí)生產(chǎn)者通過(guò)底棲動(dòng)物被鸻鷸類所利用，因此從初級(jí)生產(chǎn)者到黑腹濱鷸血漿的δ13C和δ15N的富集因子分別為1.0‰和5.5‰.初級(jí)生產(chǎn)者的穩(wěn)定同位素?cái)?shù)據(jù)參考全為民在崇明東灘的研究結(jié)果[23].

由于碳氮百分含量校正主要是去除不同食物資源碳氮組成的差異對(duì)擬合結(jié)果造成的誤差，而初級(jí)生產(chǎn)者并不直接被黑腹濱鷸取食；加之受采樣方法的限制[23]，用于穩(wěn)定同位素分析的底棲微藻樣品中的碳氮百分含量并不準(zhǔn)確，所以食物來(lái)源貢獻(xiàn)的擬合中沒(méi)有使用含量校正.

盡管生物膜也是濕地生態(tài)系統(tǒng)的初級(jí)生產(chǎn)者之一，但生物膜的組成較復(fù)雜，雖然包括少量微生物及其分泌的多糖類物質(zhì)，但其成分來(lái)源仍然是當(dāng)?shù)氐木S管植物和微藻.因此在擬合初級(jí)生產(chǎn)者對(duì)黑腹濱鷸食物來(lái)源的相對(duì)貢獻(xiàn)時(shí)，并未將生物膜包括在內(nèi).

1.5 統(tǒng)計(jì)檢驗(yàn)

采用卡方檢驗(yàn)分別檢測(cè)黑腹濱鷸的食物組成，以及三類初級(jí)生產(chǎn)者對(duì)黑腹濱鷸的食物來(lái)源貢獻(xiàn)有無(wú)季節(jié)差異.采用單因素方差分析（ANOVA）分別比較黑腹濱鷸春季、秋季和冬季的穩(wěn)定同位素水平（δ13C值和δ15N值）的差異.統(tǒng)計(jì)分析采用SPSS 19.0軟件包（SPSS INC.，2010）完成，研究結(jié)果表示為平均值±標(biāo)準(zhǔn)差.

2 研究結(jié)果

2.1 初級(jí)生產(chǎn)者和底棲動(dòng)物的碳氮穩(wěn)定同位素特征

崇明東灘的外來(lái)C4植物互花米草比本地C3植物蘆葦和海三棱藨草有顯著富集的δ13C值，兩種本地維管植物蘆葦和海三棱藨草的δ13C值最低，而底棲微藻的δ13C值介于C3植物和C4植物之間[23].生物膜有相對(duì)富集的δ13C值.四類底棲動(dòng)物的δ13C值介于于－22‰～－16‰之間，δ15N值以雙殼類最高，多毛類、甲殼類、腹足類依次降低（圖1）.

2.2 黑腹濱鷸的碳氮穩(wěn)定同位素特征

黑腹濱鷸在崇明東灘的穩(wěn)定同位素δ13C值和δ15N 值都存在顯著的季節(jié)差異（δ13C 值F＝23.58，P＜0.01；δ15N值F＝7.52，P＜0.01）.與春季遷徙停歇期（（－21.69±1.38）‰）和越冬期（（－19.51±1.43）‰）相比，黑腹濱鷸在秋季遷徙停歇期有相對(duì)富集的δ13C值（（－17.16±0.80）‰）.從春季到冬季，在崇明東灘的黑腹濱鷸的δ15N值有所降低.

2.3 黑腹濱鷸各季節(jié)的食物組成和食物來(lái)源

崇明東灘生物膜的δ15N值為3.77‰，而黑腹濱鷸春、秋、冬的δ15N 比值分別是13.06‰，12.30‰，10.63‰（圖1）.由于黑腹濱鷸血漿δ15N 的富集因子為3.3‰，所以生物膜不是黑腹濱鷸在崇明東灘的主要直接食物來(lái)源.

黑腹濱鷸在崇明東灘的食物組成有顯著的季節(jié)差異（χ2＝37.91，P＜0.01）.在春秋遷徙停歇期，雙殼類是其主要食物.甲殼類在秋季的食物貢獻(xiàn)明顯增加，而腹足類和多毛類的食物貢獻(xiàn)有所下降.在越冬期，各類底棲動(dòng)物對(duì)黑腹濱鷸的食物貢獻(xiàn)相似（圖2）.

圖1 崇明東灘不同季節(jié)的黑腹濱鷸及其食物來(lái)源的碳、氮穩(wěn)定同位素比值.括號(hào)中的數(shù)值為樣本量Fig.1 Carbon and nitrogen stable isotopic ratios of dunlins，invertebrates and primary producers at Chongming Dongtan.The numbers in the parenthesis indicate the sample size

三類初級(jí)生產(chǎn)者對(duì)黑腹濱鷸食物來(lái)源的貢獻(xiàn)也有顯著的季節(jié)差異（χ2＝29.76，P＜0.01）.在崇明東灘的春季遷徙停歇期，黑腹濱鷸的食物來(lái)源以C3植物即蘆葦和海三棱藨草為主；秋季遷徙停歇期則以C4植物互花米草為主.三類初級(jí)生產(chǎn)者對(duì)越冬期的黑腹濱鷸食物來(lái)源的貢獻(xiàn)比較接近，互花米草的貢獻(xiàn)略低（圖3）.

3 討 論

3.1 生物膜對(duì)崇明東灘黑腹濱鷸的食物貢獻(xiàn)

近年來(lái)，生物膜對(duì)濱鷸類的貢獻(xiàn)引發(fā)了許多學(xué)者的關(guān)注[12－13].對(duì)黑腹濱鷸和西濱鷸（Calidrismauri）的胃內(nèi)容物分析表明，生物膜（沉積物）所占比例分別超過(guò)了40%和75%[24]；在其他小型鸻鷸類的胃內(nèi)容物中，沉積物也占有相當(dāng)?shù)谋壤齕25－27].相對(duì)底棲動(dòng)物而言，生物膜是極易獲得的食物資源，覓食生物膜反映了小型濱鷸在覓食收益和支出之間的權(quán)衡.然而，胃內(nèi)容物只是被黑腹濱鷸攝取的所有物質(zhì)，并不能夠反映被其同化的物質(zhì)，而且鸻鷸類的糞便中也含有大量沉積物[28].本研究的結(jié)果表明，生物膜可能是在鸻鷸類覓食底棲動(dòng)物的同時(shí)被順帶吞下，并未被黑腹濱鷸同化，因此在血漿中沒(méi)有表現(xiàn)出生物膜的穩(wěn)定同位素特征.

生物膜對(duì)鸻鷸類的食物貢獻(xiàn)還受到覓食地灘涂基質(zhì)中有機(jī)碳含量的影響.由于泥質(zhì)灘涂的有機(jī)碳含量較高，所能提供的能量也更多，所以在泥質(zhì)灘涂的覓食地，生物膜的貢獻(xiàn)高于砂質(zhì)灘涂[13].黑腹濱鷸在崇明東灘的覓食地主要分布于藨草外帶和光灘，灘涂表層基質(zhì)中的有機(jī)碳含量較低，僅為0.1%～0.5%[29]，這或許是造成本研究中生物膜對(duì)黑腹濱鷸的食物貢獻(xiàn)很低的原因.由于鸻鷸類的棲息地分布廣泛，且濱海濕地的環(huán)境異質(zhì)性較高，有關(guān)生物膜對(duì)鸻鷸類的食物貢獻(xiàn)，還有待在其他區(qū)域開(kāi)展進(jìn)一步的研究.

3.2 黑腹濱鷸食物組成的季節(jié)差異

崇明東灘各類底棲動(dòng)物生物量的變化可能是導(dǎo)致黑腹濱鷸食物組成存在季節(jié)差異的主要原因.在黑腹濱鷸的覓食地（稀疏的藨草外帶和光灘），雙殼類的密度最高[29].由于鸻鷸類多采取機(jī)會(huì)主義的覓食策略[30]，它們往往會(huì)傾向于取食密度更高的食物，因此雙殼類在春秋遷徙停歇期的食物組成中都占據(jù)較大比例.而雙殼類在秋季的生物量高于春季，這可能是雙殼類在秋季食物組成中貢獻(xiàn)較大的原因.而在冬季，由于天氣寒冷，大多數(shù)底棲動(dòng)物多分布于較深的土層，黑腹濱鷸能夠利用的各類底棲動(dòng)物數(shù)量都相對(duì)較少，所以食物組成中不同種類的底棲動(dòng)物比例相似.

另外，食物組成的季節(jié)差異可能是導(dǎo)致黑腹濱鷸的穩(wěn)定同位素水平存在顯著差異的主要原因.如秋季甲殼類對(duì)黑腹濱鷸的食物貢獻(xiàn)明顯上升，腹足類和多毛類的食物貢獻(xiàn)有所下降，且甲殼類的δ13C值相對(duì)富集程度更大，因此黑腹濱鷸秋季的δ13C值比春季和冬季高.又如雙殼類的δ15N值最高，冬季雙殼類的食物組成顯著降低，使得黑腹濱鷸越冬期的δ15N值低于春季.

3.3 初級(jí)生產(chǎn)者對(duì)黑腹濱鷸食源貢獻(xiàn)的季節(jié)變化

底棲動(dòng)物是濕地生態(tài)系統(tǒng)食物鏈中的初級(jí)消費(fèi)者.由于底棲動(dòng)物的覓食方式各異，導(dǎo)致其食性不同，而能夠被黑腹濱鷸取食的底棲動(dòng)物種類存在季節(jié)差異，這可能是造成三類初級(jí)生產(chǎn)者對(duì)黑腹濱鷸的食源貢獻(xiàn)發(fā)生季節(jié)變化的主要原因.如腹足類主要取食微藻（圖1），又是黑腹濱鷸在春季遷徙停歇期重要的食物，因此，微藻在黑腹濱鷸春季的食物來(lái)源中占了一定比例；而秋季，腹足類對(duì)黑腹濱鷸的食物貢獻(xiàn)很低，導(dǎo)致微藻對(duì)黑腹濱鷸食物來(lái)源的貢獻(xiàn)亦相對(duì)較小.

在美國(guó)舊金山海灣的研究發(fā)現(xiàn)，米草屬入侵種會(huì)通過(guò)上行過(guò)程引起底棲微藻的減少以及沉積物的增加，并導(dǎo)致底棲動(dòng)物群落構(gòu)成發(fā)生改變，其中雙殼類的數(shù)量會(huì)顯著下降，導(dǎo)致鸻鷸類遷徙停歇期的主要食物來(lái)源減少，因此米草屬植物的入侵威脅著鸻鷸類種群[32].本研究結(jié)果表明，作為崇明東灘種群數(shù)量最多的初級(jí)生產(chǎn)者[33]，互花米草對(duì)黑腹濱鷸的食物來(lái)源貢獻(xiàn)總體上最為突出，特別是在秋季遷徙停歇期，互花米草的食源貢獻(xiàn)超過(guò)60%.這說(shuō)明經(jīng)過(guò)生態(tài)系統(tǒng)的分解作用和潮汐的搬運(yùn)作用，互花米草所提供的有機(jī)碳源可以被鸻鷸類所利用.盡管如此，由于互花米草入侵所形成的單優(yōu)勢(shì)群落植株密度高，鸻鷸類無(wú)法在互花米草群落中活動(dòng)，導(dǎo)致互花米草無(wú)法為鸻鷸類提供棲息地[34].而且互花米草的快速擴(kuò)散會(huì)使得鸻鷸類的主要棲息地—海三棱藨草群落和光灘的面積減少，因此互花米草的治理仍然是鸻鷸類保護(hù)工作所亟待解決的問(wèn)題.

4 結(jié) 論

本研究結(jié)果表明，生物膜并未被黑腹濱鷸直接利用.黑腹濱鷸在崇明東灘的食物組成存在顯著的季節(jié)差異，這可能與崇明東灘各類底棲動(dòng)物生物量的季節(jié)變化有關(guān).食物組成的季節(jié)性差異可能是導(dǎo)致三類初級(jí)生產(chǎn)者對(duì)黑腹濱鷸的食源貢獻(xiàn)具有季節(jié)差異的主要原因.外來(lái)植物互花米草對(duì)黑腹濱鷸的食物來(lái)源具有重要貢獻(xiàn).

致謝:感謝崇明東灘鳥(niǎo)類自然保護(hù)區(qū)對(duì)野外工作的支持.感謝復(fù)旦大學(xué)秦海明等人在野外采樣工作中給予的指導(dǎo)與幫助.

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