四湖總干渠環(huán)境雌激素不同濃度江段?繁殖生物學(xué)比較研究

郭嫦娟廖 濤柳 明謝松光

(1. 中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所, 中國(guó)科學(xué)院水生生物多樣性與保護(hù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 武漢430072; 2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué),

北京 100049; 3. 湖北省環(huán)境科學(xué)研究院, 武漢 430072; 4. 湖北省農(nóng)業(yè)科學(xué)院農(nóng)產(chǎn)品加工與核農(nóng)技術(shù)研究所, 武漢430064; 5. 中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所淮安研究中心, 淮安223002)

四湖總干渠環(huán)境雌激素不同濃度江段?繁殖生物學(xué)比較研究

郭嫦娟1,2,3廖 濤4柳 明1謝松光1,5

(1. 中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所, 中國(guó)科學(xué)院水生生物多樣性與保護(hù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 武漢430072; 2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué),

北京 100049; 3. 湖北省環(huán)境科學(xué)研究院, 武漢 430072; 4. 湖北省農(nóng)業(yè)科學(xué)院農(nóng)產(chǎn)品加工與核農(nóng)技術(shù)研究所, 武漢430064; 5. 中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所淮安研究中心, 淮安223002)

選取湖北四湖總干渠污染水平不同的3個(gè)江段(A、B、C), A離源頭較近, B位于一農(nóng)藥廠排污口下方, C位于一城鎮(zhèn)居民排污口下方, 比較?繁殖群體的生物學(xué)特征。A江段水體中未檢測(cè)出環(huán)境雌激素, 而B(niǎo)、C兩江段主要含有壬基酚和雙酚A, 兩種污染物總濃度在20 μg/L左右。與A江段相比, B、C江段?繁殖群體中雌性個(gè)體的比例明顯較高, 卵粒較小; 雄性個(gè)體精巢組織間隙增大, 精原細(xì)胞和精子細(xì)胞密度低; 肝體指數(shù)增大、肝組織出現(xiàn)大量空泡, 肝細(xì)胞密度降低等特點(diǎn)。壬基酚和雙酚A已被證明具有顯著的雌激素活性和生殖毒性。因此, B、C江段壬基酚和雙酚A環(huán)境雌激素濃度較高可能是導(dǎo)致?繁殖群體生物學(xué)特征改變的重要原因。

環(huán)境雌激素; 壬基酚; 雙酚A;?; 繁殖生物學(xué)特征

環(huán)境雌激素(Environmental estrogens, EEs)是指干擾生物體內(nèi)源激素的合成、分泌、運(yùn)輸、結(jié)合和代謝等過(guò)程的外源性化學(xué)物質(zhì)[1]。我國(guó)主要河流水系及沿海地區(qū)水體均不同程度受到環(huán)境雌激素的污染。多氯聯(lián)苯(PCBs)、壬基酚、雙酚A、鄰苯二甲酸酯類(lèi)等有機(jī)化工原料類(lèi)一般在南方水體檢出率較高, 有機(jī)氯農(nóng)藥和生活用水排放是這些環(huán)境雌激素的主要來(lái)源[2]。環(huán)境雌激素對(duì)生態(tài)環(huán)境和人類(lèi)健康的影響已受到社會(huì)的廣泛關(guān)注。

大量實(shí)驗(yàn)室毒性實(shí)驗(yàn)證明, 環(huán)境雌激素影響?hù)~(yú)類(lèi)的生長(zhǎng)和繁殖[3—5], 這種個(gè)體水平的影響可能進(jìn)一步影響?hù)~(yú)類(lèi)的種群動(dòng)態(tài)。然而有關(guān)自然水體中環(huán)境雌激素的生物學(xué)效應(yīng)研究還很少。?(Hemiculter Leucisculus)隸屬于鯉形目(Cyprinidae)、鯉科(Cyprinidae)、?屬, 是生活于水體中上層的小型魚(yú)類(lèi), 在我國(guó)分布廣泛[6]。?分批產(chǎn)卵, 繁殖季節(jié)為4—8月, 5—6月為盛季。本文選擇湖北省境內(nèi)四湖總干渠, 比較環(huán)境雌激素不同濃度江段?繁殖群體的生物學(xué)特征, 為評(píng)價(jià)環(huán)境雌激素對(duì)魚(yú)類(lèi)的影響效應(yīng)提供自然水體的證據(jù)。

1 研究地點(diǎn)

四湖總干渠源于湖北荊州地區(qū), 經(jīng)潛江、監(jiān)利、洪湖至新灘口匯入長(zhǎng)江, 全長(zhǎng)100多km[7]。沿途城鎮(zhèn)生活污水、工業(yè)廢水和農(nóng)田用水排入總干渠[8]?？偢汕袥](méi)有魚(yú)類(lèi)放養(yǎng)和漁業(yè)捕撈。

采樣在A、B、C三個(gè)河段進(jìn)行。其中A段(30°21′49″N/112°30′12″E)離源頭較近, 水質(zhì)良好; B段(30°11′09″N/112°36′09″E)位于一個(gè)農(nóng)藥廠排污口下方; C段(30°03′24″N/112°54′21″E)位于某城鎮(zhèn)排污口下方。

2 材料與方法

2.1 主要儀器與試劑

波恩氏液(苦味酸飽和水溶液∶甲醛∶冰醋酸為15∶5∶1); 肝素鈉溶液(用無(wú)菌水配成1 mg/mL的濃度, 4℃保存); 5%甲醛溶液, 無(wú)水乙醇, 濃H2SO4(上海國(guó)藥); 雌激素標(biāo)準(zhǔn)品(Sigma公司); 色譜分析中的乙酸乙酯、甲醇、正己烷為農(nóng)藥級(jí), 乙腈為色譜純。

電子天平 (0.001 g)(SHIMADZU- BL-320H)、GCMS(Agilent 7890A-5975C); Oasis HLB柱(Waters)、光學(xué)顯微鏡(OLYMPUS BX51)、解剖鏡(OLYMPUSSZX16)、輪轉(zhuǎn)式切片機(jī)(LEICA -RM2235) 。

2.2 樣品采集與處理

采樣于2009年6月19日和20日進(jìn)行, 采用流刺網(wǎng)(長(zhǎng): 17 m, 寬1 m, 網(wǎng)目: 2.0 cm)采集?繁殖群體, 每個(gè)采樣點(diǎn)采集30尾以上。樣品采集后立即置于冰塊中保存, 帶回實(shí)驗(yàn)室后測(cè)定標(biāo)準(zhǔn)體長(zhǎng)(Standard length, SL, 0.1 mm)、稱(chēng)體重(Body weight, BW, 0.01 g); 將腹部剖開(kāi), 觀察性腺, 確定性別和性腺發(fā)育狀況; 選擇性腺發(fā)育成熟雌魚(yú), 分離部分卵巢, 稱(chēng)重后固定于5%的福爾馬林溶液中, 在解剖鏡下測(cè)定卵徑; 取出肝臟、稱(chēng)重(Liver weight, LW, 0.001 g), 肝體指數(shù)(HSI)采用以下公式計(jì)算:

取部分肝臟和精巢組織, 在波恩氏液中固定12—24h后, 轉(zhuǎn)入70%乙醇溶液中保存, 用于組織切片和觀察。切片時(shí)依次采用乙醇梯度濃度脫水, 二甲苯透明, 石蠟包埋, 切片, 烘片, 二甲苯脫蠟、系列乙醇復(fù)水, 蘇木精—伊紅染色, 乙醇脫水、二甲苯透明, 中性樹(shù)膠封片, 在顯微鏡下觀察并拍照。

魚(yú)類(lèi)采集同時(shí)用采水器采集表層水樣3 L, 現(xiàn)場(chǎng)用濃硫酸固定, 采用0.45 μm濾膜過(guò)濾, 用濃硫酸將pH調(diào)為3左右, 保存于4℃, 48h內(nèi)進(jìn)行環(huán)境雌激素分析。測(cè)定時(shí)采用固相萃取方法對(duì)樣品進(jìn)行濃縮分離, 采用氣相色譜與質(zhì)譜聯(lián)用GC-MS的方法測(cè)定水樣中環(huán)境雌激素濃度[9]。

2.3 數(shù)據(jù)處理

采用嵌套方差分析(Nested ANOVA)檢驗(yàn)不同樣點(diǎn)間卵徑差異顯著性。采用雙因子方差分析(Twoway ANOVA)和最小顯著差數(shù)法(LSD)檢驗(yàn)不同樣點(diǎn)、性別的?HSI的差異顯著性。顯著性檢驗(yàn)的顯著水平為P<0.05。統(tǒng)計(jì)分析采用 STATISTICA 6.0進(jìn)行。

3 結(jié)果

3.1 不同江段內(nèi)分泌干擾物濃度

A河段水樣中沒(méi)有檢測(cè)出環(huán)境雌激素, B、C兩河段水樣中均檢測(cè)出壬基酚和雙酚A兩種環(huán)境雌激素, B、C兩河段間兩種污染物濃度均無(wú)顯著性差異(表1)。

3.2?繁殖生物學(xué)指標(biāo)

A、B、C三個(gè)樣點(diǎn)分別采集?繁殖群體個(gè)體51尾、41尾和39尾, 其中雌魚(yú)所占比例分別為39%、58%和61%。污染點(diǎn)B、C的雌魚(yú)所占比例高于對(duì)照點(diǎn)A (表1)。

樣點(diǎn)對(duì)卵徑存在顯著的影響(Nested ANOVA, P<0.05), 多重比較表明A樣點(diǎn)卵徑平均值顯著大于B、C樣點(diǎn), B、C樣點(diǎn)間卵徑平均值差異不顯著(表1)。

3.3 肝體指數(shù)和肝臟切片

采樣點(diǎn)和性別對(duì)HSI均存在顯著差異(two-way ANOVA)。A樣點(diǎn)雌性和雄性個(gè)體的HSI均顯著低于B、C樣點(diǎn)(P<0.05); 三樣點(diǎn)中雌性個(gè)體的肝體指數(shù)均顯著高于雄性個(gè)體(P<0.05)(表1)。

不同采樣點(diǎn)?肝臟切片均存在明顯的差異。A樣點(diǎn)?的肝細(xì)胞排列緊密, 細(xì)胞核清晰, 細(xì)胞質(zhì)豐富(圖1A); B、C樣點(diǎn)?的肝組織出現(xiàn)大量空泡、孔洞, 肝細(xì)胞密度降低, 細(xì)胞核不明顯(圖1B, C)。

表1 湖北四湖總干渠不同采樣江段(A、B、C)環(huán)境雌激素水平和?繁殖群體的生物學(xué)特征Tab.1 The levels of environmental estrogen in the water and the reproductive characteristics of Hemiculter leucisculus at the three sampling sections (A, B and C) in the Main Irrigation Channel of the Four-lake area in Hubei Province

圖1 四湖總干渠不同江段?肝臟組織切片顯微照片F(xiàn)ig. 1 The liver histological pictures of Hemiculter leucisculus from different sections of the Main Irrigation Channel of the Four-lake area in Hubei Province

3.4 精巢切片

不同采樣河段?精巢組織切片存在明顯差異(圖2)。A樣點(diǎn)?的精巢發(fā)育良好, 生精小葉直徑很大, 排列緊密, 小葉間結(jié)締組織豐富, 各個(gè)時(shí)期的細(xì)胞染色質(zhì)豐富, 嗜堿性強(qiáng), 被染成深色(圖2A1, A2); B、C兩樣點(diǎn)?精巢中空顯著較大, 結(jié)締組織壞死或斷裂, 精原細(xì)胞和精子細(xì)胞密度都明顯下降,表明生精過(guò)程受阻, 精巢的發(fā)育受到抑制(圖2B1, B2, C1, C2)。

4 討論

四湖總干渠源頭A江段水體未檢測(cè)出環(huán)境雌激素, 而B(niǎo)、C兩江段主要含有壬基酚和雙酚A, 兩種污染物總濃度均在20 μg/L左右。與A江段相比, B、C江段?繁殖群體中雌性個(gè)體的比例明顯較高, 卵粒較小; 雄性個(gè)體精巢中空增大, 結(jié)締組織壞死或斷裂, 精原細(xì)胞和精子細(xì)胞密度低; 肝體指數(shù)增大、肝組織出現(xiàn)大量空泡, 肝細(xì)胞密度降低、細(xì)胞核不明顯等特點(diǎn)。壬基酚和雙酚A等一類(lèi)污染物已經(jīng)被證明具有顯著雌激素活性[10,11]。由于這些環(huán)境雌激素化學(xué)結(jié)構(gòu)與魚(yú)體內(nèi)生理合成的雌激素十分相似,可以與體內(nèi)雌激素受體結(jié)合, 影響相關(guān)內(nèi)源雌激素的合成、釋放、輸送、代謝、結(jié)合、作用或消除過(guò)程, 進(jìn)而影響?hù)~(yú)類(lèi)的早期生長(zhǎng)發(fā)育、性別分化、繁殖等[12,13]。雙酚A對(duì)斑馬魚(yú)的生殖有明顯的抑制作用, 而壬基酚和雙酚A具有協(xié)同效應(yīng)甚至中斷生殖行為[14]。B、C江段水體中壬基酚和雙酚A濃度較高可能是導(dǎo)致?繁殖群體生物學(xué)特征改變的重要原因。

水體中的環(huán)境雌激素能夠影響?hù)~(yú)類(lèi)性別決定過(guò)程, 對(duì)魚(yú)類(lèi)產(chǎn)生明顯的雌性化效應(yīng), 改變魚(yú)類(lèi)個(gè)體內(nèi)源激素表達(dá)水平, 從而引起種群性比改變。如英國(guó)調(diào)查報(bào)告表明, 生活在工廠排污河流的石斑魚(yú)發(fā)生了嚴(yán)重的雌性化現(xiàn)象[15], 在諾?？丝さ陌瑺柡佑^測(cè)點(diǎn), 接受調(diào)查的雄性石斑魚(yú)60%出現(xiàn)了雌性化的特征, 雌性石斑魚(yú)比例顯著高于對(duì)照點(diǎn)[16]。在本研究中B、C江段?繁殖群體的雌性個(gè)體比例較高可能與該江段中壬基酚和雙酚A的雌激素效應(yīng)相關(guān), 與以上文獻(xiàn)報(bào)道結(jié)果一致。

精巢是環(huán)境雌激素可以直接產(chǎn)生作用的靶器官。Bjerselius, et al.[17]和Gimeno, et al.[18]分別發(fā)現(xiàn)雌激素暴露下的雄性鯽魚(yú)和雄性鯉魚(yú)都會(huì)產(chǎn)生精子數(shù)量下降, 甚至沒(méi)有精液的現(xiàn)象。Jobling, et al.發(fā)現(xiàn)暴露在壬基酚中的虹鱒雄性生殖腺的生長(zhǎng)受抑制[19]。雙酚A對(duì)斷乳期F1雄性子代大鼠生殖和發(fā)育有影響, 可能導(dǎo)致生精細(xì)胞凋亡增強(qiáng), 增殖減慢, 細(xì)胞內(nèi)轉(zhuǎn)錄、表達(dá)受阻[20]。隨著環(huán)境雌激素濃度的增加,有可能使動(dòng)物精巢中的一些細(xì)胞凋亡或者壞死的速度增加[21]。在本研究中環(huán)境雌激素污染物濃度較高的B、C江段?精巢組織結(jié)構(gòu)破壞與以上環(huán)境雌激素效應(yīng)一致。

進(jìn)入生物體內(nèi)的壬基酚和雙酚A必須通過(guò)肝臟的代謝才能排除體外, 在內(nèi)分泌干擾物的刺激下,混合功能氧化酶等肝臟解毒酶的誘導(dǎo)效應(yīng)致使肝細(xì)胞腫大, 肝臟增大[22]。劉萍發(fā)現(xiàn)暴露于壬基酚、雙酚A、辛基酚和17β-雌二醇這四種化合物中的金魚(yú)HSI較對(duì)照組顯著升高[23]。而B(niǎo)、C點(diǎn)?肝臟細(xì)胞腫大, 核萎縮變形, 細(xì)胞空泡化以及局部肝組織壞死, 與環(huán)境雌激素作為外源異生物質(zhì)在肝中的代謝密切相關(guān)。

雖然已經(jīng)有很多受控實(shí)驗(yàn)證明環(huán)境雌激素對(duì)魚(yú)類(lèi)繁殖的影響, 但野外原位實(shí)驗(yàn)直接證據(jù)還較少。本研究顯示在自然環(huán)境中, 環(huán)境雌激素濃度較高的水體, 魚(yú)類(lèi)繁殖群體的繁殖生物特征顯著改變, 可能導(dǎo)致魚(yú)類(lèi)精子和卵子質(zhì)量降低、繁殖成功率下降等, 從而影響?hù)~(yú)類(lèi)種群數(shù)量和結(jié)構(gòu)。很多天然水體都受到環(huán)境雌激素不同程度的污染, 如我國(guó)黃河口表層水體壬基酚平均值為47.5 ng/L[25], 珠江三角洲河段為0.02—0.165 μg/L[26], 北黃海近岸濃度為15.13—762.73 ng/L[27]。有關(guān)環(huán)境雌激素污染物對(duì)魚(yú)類(lèi)種群動(dòng)態(tài)的影響需要通過(guò)研究環(huán)境雌激素污染水體相關(guān)魚(yú)類(lèi)的種群動(dòng)力學(xué)特征進(jìn)一步闡述。

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A COMPARATIVE STUDY ON REPRODUCTIVE BIOLOGY OF HEMICULTER LEUCISCULUS FROM DIFFERENT SECTIONS OF THE MAIN IRRIGATION CHANNEL WITH VARIED LEVELS OF ENVIRONMENTAL ESTROGENS

GUO Chang-Juan1,2,3, LIAO Tao4, LIU Ming1and XIE Song-Guang1,5
(1. State Key Laboratory of Aquatic Biodiversity and Conservation of Chinese Academy of Sciencies, Institute of Hydrobiology, Chinese Academy of Sciences, Wuhan 430072, China; 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 3. Hubei Academy of Environmental Sciences, Wuhan 430072, China; 4. Institute of Farm Products Processing and Nuclear-Agricultural Technology, Hubei Academy of Agricultural Sciences, Wuhan 430064, China; 5. Huai’an Research Center, Institute of Hydrobiology, Chinese Academy of Sciences, Huai’an 223002, China)

Reproductive characteristics were compared for Hemiculter leucisculus which collected from 3 sections of the Main Irrigation Channel of the Four-lake area in Hubei province with different levels of environmental estrogens. Section A was in the upstream of the channel; section B was below an outlet of a pesticide factory, and section C was below the sewage outlet of a town. No environmental estrogens were detected in section A. Both nonylphenol and bisphenol-A were detected in sections B and C with the total concentrations about 20 μg/L in each sections. H. leucisculus in B and C showed higher percentage of female, and smaller egg size when compared with the fish from section A. Histological observation on the testis showed enlarged tissue interval and lower densities of spermatogonium and spermatid for males from sections B and C. Meanwhile, the fish from sections B and C had higher hepatosomatic index and lower density of liver cell with the occurrence of some histological vacuoles in liver compared to the fish from section A. Both nonylphenol and bisphenol-A were demonstrated of estrogen activity and reproductive toxicity. High concentrations of them in the B and C sections should likely contribute to the variations in reproductive characteristics of H. leucisculus there compared to the A section.

Environmental estrogens; Nonylphenol; Bisphenol A; Sawbelly (Hemiculter leucisculus); Reproductive biology

Q142

A

1000-3207(2013)01-0139-06

10.7541/2013.139

2011-10-27;

2012-11-21

淡水生態(tài)與生物技術(shù)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室開(kāi)放課題(Y15C01); 湖北省農(nóng)科院青年科學(xué)基金項(xiàng)目(2012NKYJJ17)資助

郭嫦娟(1987—), 女, 湖北省潛江市人; 碩士; 研究方向?yàn)轸~(yú)類(lèi)生態(tài)學(xué)。E-mail: cjguo@yahoo.cn

謝松光, E-mail: xiesg@ihb.ac.cn