細根皮層的研究進展

王 燕，王洪峰

(東北林業(yè)大學林學院，黑龍江哈爾濱 150040)

皮層是細根初生構造之一，皮層結構可直接影響根系的吸收與運輸功能［1～3］。在細根的解剖結構中，皮層在根系橫切面上占有很大比例［4～6］，對根系的吸收與徑向運輸產生重要影響［7～10］。以往研究表明，皮層對于物質吸收與運輸的影響主要體現在外皮層與內皮層這兩個主要部位［11，12］。由于對皮層細胞結構與功能研究的難度較大，進展比較緩慢。近年來隨著觀察技術和試驗方法的改進，對皮層的結構和功能的研究才得以深入進行。作者對內皮層、外皮層以及通道細胞結構與功能等方面近幾十年的研究現狀進行了綜述，旨在為皮層研究奠定基礎和拓寬視野。

1 外皮層

外皮層往往是皮層的最外一層細胞，排列緊密無間隙［7］。外皮層根據組成細胞類型可分為兩類，一原型和二原型。二者判斷的依據主要是根系的縱切面解剖結構，前者主要是指組成細胞形狀一致，均為長細胞;后者是指在根系的縱切面中含有兩種不同的細胞，除了長細胞以外還有一類比較短的細胞，即通道細胞［13］。

上世紀80年代前后，Peterson等對洋蔥(Allium cepa)、玉米(Zea may)的研究結果表明，外皮層有凱氏帶的形成與木栓層積累，并限制熒光染料的移動［14，15］，對硫酸鹽離子的滲透起阻礙作用［16］。近20多年來，對外皮層的認識又有了新的進展，Kamula發(fā)現外皮層細胞木栓化導致與土壤溶液直接接觸的質膜面積降低，根系的吸收功能下降［17］，Kumar等在研究火炬松(Pinus taeda)時也持這一觀點［18］。Cholewa發(fā)現根系外皮層細胞木栓形成之后，洋蔥根系中鈣離子向維管柱的運輸量大大降低，Lehmann利用電子顯微鏡觀察鑭離子在大麥(Hordeum vulgare)根系中的質外體運輸受外皮層凱氏帶的影響較大，也證明了外皮層凱氏帶對物質運輸的阻礙作用［19］。Cholewa采用放射性鈣離子以及鈣離子抑制劑(La3+和釩酸鹽VO43－)證明鈣離子在根系徑向運輸中受外皮層凱氏帶影響較大［20］。Clarkson研究發(fā)現，由于植物體的內循環(huán)，鉀、鈣、鎂離子在根系皮層與維管柱之間的運輸是雙向的，外皮層對養(yǎng)分離子的向外擴散起到阻礙作用［21］，同時也是對內皮層阻止離子向外移動作用的一個鞏固［11］。近期，在不同環(huán)境下，對外皮層的研究又有了新的進展:Meyer等人研究鳶尾(Iris germanica)時，發(fā)現根系暴露在噴水霧的環(huán)境中時會加速外皮層的成熟，以此來影響物質的吸收與運輸［22］;Krishnamurthy等利用熒光顯微鏡研究水稻(Oryza sativa)在抵御鎘脅迫時發(fā)現，外皮層細胞壁明顯加厚并有大量木栓積累，減少了根系對有害離子的吸收與運輸，并且還認為外皮層對離子的阻礙作用可能與細胞的木栓組成以及成分含量有關［23］;Cheng等人對紅樹林樹種進行研究時發(fā)現植物在抵御Zn離子脅迫時，外皮層也會有細胞壁的加厚以及木栓積累現象［24］。

由此可知，外皮層對根系吸收、運輸礦質養(yǎng)分具有較大影響。除此之外，在表皮死亡脫落后，外皮層細胞外壁木栓加厚對根系起到保護作用［9］，防止病原體、有害真菌進入根系［25，26］。

2 外皮層上的通道細胞

在二原型外皮層中，短細胞即通道細胞的著生位置具有隨機性，與外皮層以內的結構沒有直接聯系［13］，此類細胞有凱氏帶，而很少或沒有木栓的積累［27］

在20世紀80～90年代，Storey等認為表皮細胞吸收的離子是經過通道細胞傳遞給皮層細胞的［31］，Barrowclough和 Peterson認為洋蔥根系當中98%的表皮細胞與通道細胞有密切關聯，生長在通道細胞外層的表皮細胞死亡減慢，并以此來維持根系對水分養(yǎng)分的吸收［32］。Walker等研究發(fā)現，在不同柑橘的根系當中，表皮與外皮層細胞隨著木栓的形成中斷了胞間連絲的聯系，使得離子與水分的吸收運輸途徑遭到破壞，通道細胞成為徑向運輸的唯一通道［30］。此外Huang等指出當皮層的厚度一定時，柑橘根系的導水率與外皮層上通道細胞的數目成比例，影響水分養(yǎng)分在皮層中的徑向運輸［33］。近幾年來，衛(wèi)星等認為低級根具有更多的通道細胞來支持細根的吸收功能［34］，Hashi等試驗研究發(fā)現與有機土相比，礦質土層中細根外皮層具有更多的通道細胞，來滿足根系對水分養(yǎng)分的吸收利用［35］，Sharda和Koide在15種被子植物的施肥實驗時也得到了相同的規(guī)律，低磷處理的根系外皮層通道細胞數目明顯增加［36］。最近，Zadworny等研究發(fā)現，用來抵御外界干擾、為主根莖生長探索空間的先鋒根通道細胞數目較少，而纖維根通道細胞較多，來提高根系的吸收功能以及對水分養(yǎng)分的橫向運輸能力［37］。為我們研究不同類型皮層細胞在解剖與功能上的差異提供了新的研究視角。

Gallaud指出，外皮層中的通道細胞是菌絲侵入根系的主要途徑，菌絲無法通過內皮層細胞，只分布在內皮層以外區(qū)域［38］。Peterson、Imhof等在研究其他植物根系時也認同這一觀點［39，40］。此外，Sharda 等在近期的研究中認為，通道細胞對菌根真菌的侵染起決定性作用，通道細胞在根系中的分布顯著影響菌絲的分布［41］。

因此，通道細胞在水分離子吸收以及為菌根真菌提供侵染位點上具有重要的作用。

3 內皮層

內皮層是皮層最內層的細胞，在細胞的徑向壁和橫向壁上具有栓質化和木質化增厚成帶狀的厚壁結構——凱氏帶，伴隨著植物生長，內皮層細胞壁積累了大量木栓［1，7，42］。

凱氏帶形成以后，內皮層細胞的質膜與凱氏帶之間有著極強的聯系。對于內皮層及凱氏帶結構的研究，許多學者已經開展了不同試驗探討。早在1922年，Priestley就利用強酸對根系細胞進行處理，發(fā)現內皮層徑向壁處的凱氏帶未被降解［43］。1968年 Bonnett將內皮層細胞置于高濃度溶液中，當其它細胞發(fā)生質壁分離時，具凱氏帶加厚處的內皮層細胞質膜仍與細胞壁緊緊連在一起［44］。進入20世紀70年代以后，隨著酶技術的廣泛應用，Schreiber利用果膠酶對根系細胞進行處理時，凱氏帶仍未被降解［45］，在顯微鏡下可觀察到完整的漁網狀結構，仍與周圍細胞保持聯系［11］。20世紀70～80年代，隨著觀察技術與試驗方法的改進，內皮層功能研究不斷有了新的突破。Robards等、Ferguson等先后發(fā)現大麥根系內皮層凱氏帶與木栓對離子向維管束的質外體運輸起阻礙作用［46，47］，Nagahashi等利用放射性鑭離子進行標記，在玉米根系中也得到相同的結論［48］。2000年，Kuhn等采用激光微束質譜分析(Laser Microbeam Mass Analysis)等新的方法研究鈣、鎂離子在歐洲云杉(Picea abies)根中運輸狀況時也驗證了這一觀點，即內皮層對離子的質外體運輸具有阻礙作用［49］。在鹽分脅迫下，Karahara等發(fā)現內皮層細胞間的凱氏帶增厚，對離子的質外體運輸阻礙作用增強［50］。Lux等、Vaculík等均發(fā)現重金屬鎘的運輸受內皮層凱氏 帶 影 響 很 大［51－53］，Stoláriková 等 對 楊 樹(Populus× euramericana clone I－214)研究鋅脅迫時也認同這一觀點［54］。但是在西葫蘆(Cucurbita pepo)當中，Harrison－Munay等認為鉀與磷的共質體運輸受到的內皮層阻礙較小［55］。因此Enstone等認為，養(yǎng)分離子經內皮層進入維管柱時，內皮層對離子養(yǎng)分的吸收具有選擇性，同時具有凱氏帶加厚細胞壁的內皮層還起著防止養(yǎng)分離子回流進入皮層甚至倒流回土壤溶液的作用［11］。

4 內皮層上的通道細胞

通道細胞是靠近維管束木質部的內皮層細胞，通道細胞的細胞壁并不隨皮層細胞的生長而增厚，仍保持初期發(fā)育階段的結構［7，56］。

Clarkson等與Roberts等在上世紀70年代認為內皮層細胞切向壁間存在大量胞間連絲，并向外與皮層細胞、向內與中柱鞘細胞聯系緊密，這是物質運輸的主要通道，而通道細胞只是物質運輸的次要途徑［57，58］。進入 90 年代以后，研究學者認為通道細胞上很少有木栓積累并含有通道蛋白，對水分的運輸阻力較小，更有利于水分的橫向運輸［12，56，59］。McKenzie 通過研究短葉松(Pinus banksiana)和桉樹(Eucalyptus pilularis)認為，在根的次生生長達到一定程度之后，形成周皮而皮層遭到破壞，通道細胞成為唯一與溶液接觸的質外體的質膜通道，由于通道細胞木栓積累較少，因而減小了水分進入中柱的阻力［60］。Waduwara等利用激光共聚焦掃描顯微鏡與熒光染料對內皮層細胞木栓的積累進行的觀察時也發(fā)現通道細胞很少有木栓積累，為水分離子進入維管柱提供質膜通道［56］。最近幾年來，對通道細胞不斷有了新的認識。Enstone等指出在縮合單寧區(qū)，即使皮層細胞死亡，內皮層的通道細胞對水分離子的吸收仍具有重要作用［61］。Kumar在研究生長環(huán)境對火炬松根系的影響時發(fā)現，環(huán)境越惡劣，內皮層通道細胞數目越多［18］。Meyer等在2009年的最新研究中首次提到了二原型內皮層這一概念，即在根系縱切面上，內皮層存在兩種類型細胞，長細胞與短細胞，在細根成熟部位木栓程度低、細胞壁不增厚的短細胞為通道細胞，為今后通道細胞的研究提供了新的思路［24］。

由此可知，在具有次生生長的根系當中，細胞壁不增厚的通道細胞為水分離子的橫向運輸提供通道，以此來控制物質的轉運。由于細胞生理相關研究的限制以及某些植物根系自身內皮層細胞壁全面木栓加厚，導致無法辨別通道細胞［7］，對通道細胞的了解及功能的認識，還需要在更多植物根系中進行深入研究。

5 討論

當前細根皮層研究的熱點在于皮層對根系水分離子的吸收和橫向運輸的影響。在不同環(huán)境中不同植物的細根中，內外皮層與通道細胞對根系水分、養(yǎng)分吸收及橫向運輸的影響作用得到 了 驗 證［25，26，50～53，62，63］。但 是 隨 著 植 物 生長，根毛伸長、菌根真菌侵染，對根系的吸收功能也具有促進作用［64，65］。由于直接測定根系的生理功能問題一直以來沒有得到有效解決［66］，皮層在根系吸收功能中的權重仍然是一個未知數。因此，還需要對細根皮層做系統性研究，皮層結構與功能間的關系還需進一步研究探討。伴隨著生物研究技術的不斷創(chuàng)新和完善，以及與其他學科間的相互配合與滲透，將會為皮層結構與功能之間更加廣泛和深入的研究奠定基礎。

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