吳文珊,陳友鈴,伍小剛,張彥杰,鄭翠芳
(福建師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,福州350108)
全世界的榕樹約有750種,每一種榕樹專一性地由一種榕小蜂傳粉,只有極少數(shù)例外。榕樹與小蜂之間已形成了互惠共生,一一對應(yīng),高度統(tǒng)一的協(xié)同進(jìn)化關(guān)系,協(xié)同進(jìn)化的雙方都表現(xiàn)出多樣的形態(tài)行為特征和豐富的生物學(xué)特性。除了傳粉榕小蜂外,榕果內(nèi)還生活著許多種只產(chǎn)卵不傳粉的非傳粉榕小蜂,在長期的進(jìn)化過程中,部分非傳粉小蜂也與宿主榕樹形成了相對專一性的共生關(guān)系。非傳粉小蜂的外部形態(tài)特征差異很大,行為方式多樣,食性多樣,產(chǎn)卵時序多樣,類群間的關(guān)系相當(dāng)復(fù)雜。我國對榕樹-榕小蜂協(xié)同進(jìn)化的研究比國外起步晚,目前對榕小蜂的研究主要集中在群落生態(tài)、共生體系穩(wěn)定機(jī)制、資源沖突、性比分配、傳粉小蜂的傳粉生物學(xué)等方面,對榕小蜂的分類、行為等研究尚處于起步階段。
大 葉 榕 Ficus virens Ait.var.sublanceolata(Miq.)Corner又名黃葛樹、黃桷樹,為??芃oraceae榕屬Ficus落葉大喬木,雌雄同株,主要分布于我國的華南和西南地區(qū),尤以重慶、四川、湖北等地最多,在國外分布于斯里蘭卡、越南、臺灣島、菲律賓、泰國、緬甸、印度、印度尼西亞、馬來西亞、不丹、巴布亞新幾內(nèi)亞等地 (張秀實(shí)等,1998)。大葉榕高可達(dá)二十米以上,喜光、耐旱、耐瘠薄、有氣生根但不發(fā)達(dá)、適應(yīng)能力強(qiáng),是熱帶和亞熱帶地區(qū)綠化和觀賞的主要樹種。大葉榕的花序果簇生于枝條或葉腋之間,常年掛果,單株每年結(jié)果1~3次,株間結(jié)果異步性較大。1928年Grandi首次在印度尼西亞蘇門答臘島Sumatra的大葉榕隱頭果內(nèi)發(fā)現(xiàn)大葉榕的傳粉小蜂,定名為 Blastophaga coronata(Grandi)。1953年,Joseph在印度的大葉榕隱頭果內(nèi)也發(fā)現(xiàn)了這種小蜂(Joseph,1953)。1977年,Wiebes認(rèn)為Blastophaga coronata歸在Blastophaga屬是不正確的,將它轉(zhuǎn)移到Platyscapa屬 (Wiebes,1977)。目前,國內(nèi)外對于大葉榕隱頭果內(nèi)非傳粉蜂相關(guān)研究報(bào)道甚少。本實(shí)驗(yàn)通過定時、定點(diǎn)采集福州二個樣地的大葉榕雄花期榕果,收集和鑒定大葉榕隱頭果內(nèi)的榕小蜂,并根據(jù)小蜂的形態(tài)特征制定大葉榕隱頭果中榕小蜂種類檢索表,為榕小蜂分類、榕-蜂協(xié)同進(jìn)化研究,以及非傳粉小蜂對于榕-蜂共生體系的影響等研究提供科學(xué)依據(jù)。
在福州地區(qū)選擇樹齡25年以上的大葉榕為實(shí)驗(yàn)對象。大葉榕為??崎艑俾淙~大喬木,高可達(dá)二十米以上,氣生根不發(fā)達(dá)?;ㄐ蚬厣谥l或葉腋之間。大葉榕的花序果內(nèi)共生或寄生著許多昆蟲,隸屬于膜翅目Hymenoptera、細(xì)腰亞目Apocrita、小蜂總科Chalcidoidea。
從2010年1月到2010年12月,對福州閩侯縣 (119°20'E,26°04'N)、倉山區(qū) (119°31'E,26°04'N)二個樣地58株大葉榕進(jìn)行每周一次的觀察,記錄榕果的發(fā)育情況,在榕果開始變軟且即將出蜂時進(jìn)行采集。全年共采集到21批榕果,每批采集約30個榕果參照白莉芬等人 (2006)的實(shí)驗(yàn)方法進(jìn)行單果收蜂實(shí)驗(yàn):在實(shí)驗(yàn)室中將榕果掰開,單果放入廣口瓶中,并用120篩目 (20 cm×15 cm)的雙層絹紗網(wǎng)封住瓶口,放到實(shí)驗(yàn)臺上,自然光照,待榕小蜂羽化完全后,用脫脂棉蘸取乙醚將榕小蜂熏死,然后借助于體視顯微鏡(Nikon SMZ800)、生物顯微鏡 (Axio Imager A2)和Image-Pro Plus景深擴(kuò)展軟件分別對榕小蜂進(jìn)行分類、拍照及合成,統(tǒng)計(jì)單果中榕小蜂的種類及數(shù)量,最后將不同種類的榕小蜂分別保存到裝有75%酒精的EP管中,貼上標(biāo)簽,做好記錄。未知榕小蜂送到中科院動物研究所鑒定。
大葉榕隱頭果內(nèi)寄生小蜂種類豐富,其形態(tài)多種多樣。全年在546個花序果內(nèi)共收集到小蜂33641頭,隸屬于小蜂總科中的7個科 (亞科)的11個種 (表1),其中傳粉小蜂為榕小蜂科的Platyscapa coronata,其余10種是分別屬于金小蜂科、廣肩小蜂科、刻腹小蜂科、姬小蜂科的非傳粉小蜂。單個花序果內(nèi)寄生的小蜂種類2~7種,變幅較大,單果內(nèi)平均小蜂52頭左右,最多131頭/果,最少13頭/果。福州地區(qū)全年均可采集到雄花期的花序果,但2月、6月和10月雄花期花序果數(shù)量相對少些。在大葉榕小蜂群落結(jié)構(gòu)中,傳粉小蜂和非傳粉小蜂的種類和數(shù)量呈現(xiàn)明顯的季節(jié)性。冬季和春季 (12月~翌年5月)花序果內(nèi)小蜂的種類和數(shù)量較多,傳粉小蜂占優(yōu)勢(傳粉小蜂在樣地小蜂群落結(jié)構(gòu)中占67.8%),花序果種子結(jié)實(shí)率高;夏秋季 (6~11月間)小蜂種類和數(shù)量少,Camarothorax bismasculinus和Sycophila屬的小蜂占優(yōu)勢,前者在樣地群落結(jié)構(gòu)中占79.5%,后者占16%,此期的花序果結(jié)實(shí)率極低。傳粉小蜂在夏秋季數(shù)量銳減,而非傳粉小蜂卻大量存在,這對大葉榕的繁殖利益有較大的負(fù)面影響。在非傳粉小蜂中,Camarothorax、Sycophila、Otitesella、Sycoscapter等4個屬的榕小蜂為常見種,而Ormyrus和Aprostocetus等2個屬的榕小蜂為偶見種。偶見種的存在對常見種的數(shù)量幾乎沒有影響,偶見種利用的是榕果內(nèi)未飽和的一部分資源,也可能是榕果為偶見種的發(fā)生預(yù)留了空間和資源。
表1 大葉榕花序果內(nèi)小蜂的種類及其生物學(xué)特性Tab.1 Species and their biological characteristics of the fig wasps in F.virens Ait.var.sublanceolata
大葉榕的傳粉小蜂為Platyscapa coronata(Grandi),屬膜翅目Hymenoptera,細(xì)腰亞目Apocrita,小蜂總科Chalcidoidea,榕小蜂科Agaonidae,榕小蜂亞科Agaoninae,Platyscapa屬。雌雄異型。
雌蜂體長約1.5 mm,體色為黑色。頭部扁鏟狀,上顎腹面附著明顯的平直的附器,此附器上有明顯的橫向薄片;具一對紅色復(fù)眼,頭頂有一對膝狀觸角,觸角之間有凹槽,觸角可靈活轉(zhuǎn)動。觸角12節(jié),柄節(jié)發(fā)達(dá)、膨大,第三節(jié)有一個彎曲的刺突;具翅兩對,透明,翅緣有緣毛;前翅翅脈棕色,前緣脈長度大約為緣脈的2倍,后緣脈較短,痣脈與緣脈幾乎呈直角;后翅短小狹長、呈柳葉刀形。腹部具黑色產(chǎn)卵器,長度約為體長的1/2。前足和后足基節(jié)和腿節(jié)粗壯,中足細(xì)弱。前足脛節(jié)明顯短于腿節(jié),基節(jié)內(nèi)側(cè)緣有基節(jié)梳。胸部腹面具花粉筐,雌蜂可攜帶花粉進(jìn)行主動傳粉。雄蜂體長約1.8~2 mm,體色為黃棕色,軀體光滑。頭部背面觀近正方形,側(cè)面觀近長方形。具一對暗紅色、橢圓形的復(fù)眼,無單眼;具一對膝狀觸角,觸角通常著生在頭中間寬大的觸角槽內(nèi),觸角3節(jié),較粗短、呈棒槌狀;無翅;前足腿節(jié)明顯膨大、發(fā)達(dá),中足明顯細(xì)弱、退化;柄后腹能向頭胸下腹側(cè)卷曲使身體呈U型;雄性外生殖器突出,具陽莖。
榕小蜂的種類繁多,但是有關(guān)榕小蜂分類研究方面的資料卻相對較少。傳粉榕小蜂是被研究最為系統(tǒng)的一個分支,現(xiàn)在已知種類有350種左右,但根據(jù)榕蜂一一共生的原則推測,傳粉小蜂的種類應(yīng)該將近750種左右,因此,約有一半的傳粉小蜂未被發(fā)現(xiàn)或鑒定。非傳粉小蜂的種類更加繁雜,目前已經(jīng)知道的種類有400余種,由于長期以來沒有受到應(yīng)有的重視,加上非傳粉小蜂的行為方式多樣,種間形態(tài)特征近似,估計(jì)實(shí)際種類數(shù)量遠(yuǎn)不止這些,大量的種類需要描述記錄(Cook,2003)。
本實(shí)驗(yàn)依據(jù)Bouˇcek的榕小蜂分類系統(tǒng)(Bouˇcek,1988,1993),并參考了Ishii(1934)、陳穎儒 (1999)、Beardsley(1998)和馮貴(2010)等人對榕小蜂的分類和描述,對福州市大葉榕隱頭果中的榕小蜂進(jìn)行分類、鑒定,并編寫檢索表,為榕小蜂鑒別提供基礎(chǔ)資料。
大葉榕隱頭果榕小蜂種類檢索表
9'體為黑色,具金屬光澤 (錐尾榕小蜂亞科)♀Otitesella minina…………………………………………………10柄后腹能向頭胸下腹側(cè)卷曲使身體呈U型;觸角通常著生在頭中間寬大的觸角槽內(nèi),前足腿節(jié)明顯膨大♂Platyscapa coronata……………………………………10'柄后腹通常不卷曲;頭部前段無明顯的寬大觸角槽,前足腿節(jié)和脛節(jié)的比例偏差不大 11……………………11觸角柄節(jié)棒狀,觸角著生位點(diǎn)在頭前部1/3,靠近唇基12…………………………………………………………11'觸角柄節(jié)扁平,觸角著生位點(diǎn)在頭后1/2范圍內(nèi),遠(yuǎn)離唇基 13……………………………………………………12具白色殘翅,脛節(jié)較短并且寬大,簇生很多鈍刺;前胸背板無腹向側(cè)板 ♂Sycoscapter sp.……………………12'無翅,脛節(jié)正常,多毛,無濃密的鈍刺;前胸背板具腹向側(cè)板 ♂Camarothorax bismasculinus2…………………13殘翅呈分枝狀 ♂Otitesella minina 3……………………13'殘翅不分枝 14……………………………………………14面觀為近矩形,上顎較長,約為頭長的1/2♂Otitesella minina 1…………………………………………………14'頭部背面觀為近圓形,上顎較短,約為頭長的1/3♂Otitesella minina 2…………………………………………
Platyscapa coronata為大葉榕唯一的傳粉昆蟲,傳粉方式為主動傳粉。雌蜂的體型與鉆入雌花期隱頭花序、傳粉、產(chǎn)卵的活動相適應(yīng);具發(fā)達(dá)的翅,能夠做短距離或順風(fēng)較長距離飛行,去尋找處于雌花期的榕果;眼及觸角發(fā)育正常,前后足基節(jié)、腿節(jié)粗壯,有利于雌蜂在花序口部苞片通道中鉆行;具基節(jié)梳和花粉筐能攜帶大量花粉,為大葉榕授粉等。雄蜂的體型與生活在黑暗的花序內(nèi)打洞、交尾等活動相適應(yīng),表現(xiàn)為無翅和眼退化;前后足腿節(jié)粗壯、發(fā)達(dá),有利于抓住癭花的子房壁與雌蜂交配;身體卷曲,有利于觸覺到生活雌蜂的癭花子房洞口,便于交配。因此,大葉榕傳粉小蜂雌雄異型,是生物形態(tài)結(jié)構(gòu)與功能高度統(tǒng)一的典型范例。
多型現(xiàn)象 (polymorphism)是指同種昆蟲同一性別的個體間在大小、顏色、結(jié)構(gòu)等方面存在明顯差異的現(xiàn)象 (宋紅軍等,2009)。同一性別的榕小蜂,其不同的形態(tài)必然與不同的生態(tài)習(xí)性相適應(yīng),例如,Camarothora bismasculinus具有全翅、無翅兩種類型的雄蜂,有翅雄蜂能夠從苞口出飛,并在果外尋找合適的雌蟲與之交配,而無翅雄蜂則只能在花序果內(nèi)交配;Otitesella屬的小蜂也具有明顯的雄性多型現(xiàn)象,上顎的類型、大小,以及各足跗節(jié)是否膨大并呈深黑色是該屬雄峰主要的區(qū)別特征,同時,不同的表型特征,可能使其具有不同生殖策略:Otitesella sp.1雄蜂的上顎非常發(fā)達(dá),上顎頂端銳利并具有1個頂齒和4個臼齒,便于在蟲癭上咬開小孔,讓雌蜂出癭,有時還能把雌蜂拖出蟲癭;Otitesella sp.2雄蜂體型微小且上顎不發(fā)達(dá),有利于在榕果內(nèi)癭花間穿越,尋找雌蜂并與之交配;Otitesella sp.3雄蜂體型較大,胸部發(fā)達(dá)且具有細(xì)長的上顎,可能是格斗的武器,常??吹竭@類型的雄蟲為爭奪雌蜂進(jìn)行激烈的格斗。
首次發(fā)現(xiàn)長尾嚙小蜂寄生于榕果的現(xiàn)象。Aprostocetus sp.屬于膜翅目 Hymenoptera、小蜂總科Chalcidoidea、姬小蜂科 Eulophidae、嚙小蜂亞科Tetrastichinae長尾嚙小蜂屬Aprostocetus昆蟲。大葉榕隱頭果中Aprostocetus sp.小蜂數(shù)量很少,且僅在部分特定季節(jié)出現(xiàn)。在全年不同時期收集的21批果中,僅在3批果中發(fā)現(xiàn)Aprostocetus sp.,即在7月和9月份收集十余只的Aprostocetus sp.1(包括雌雄蜂),在12月份收集到Aprostocetus sp.2雌、雄蜂各一只,Aprostocetus sp.3雌蜂1只。目前,國內(nèi)報(bào)道的長尾嚙小蜂屬昆蟲多為寄生性天敵,例如寄生于美國白蛾蛹的白蛾圓腹嚙小蜂Aprostocetus magniventer(楊忠岐等,2003),寄生于桑天牛卵的桑天牛卵長尾嚙小蜂Aprostocetus prolixus(黃大莊等,2005)、寄生于板栗栗絳蚧 Kermes nawai上的栗絳蚧長尾嚙小蜂Aprostocetus sp.(賈克鋒等,2004)等,尚未見到長尾嚙小蜂在榕果中寄生的報(bào)道。榕果中姬小蜂的發(fā)現(xiàn),為榕-蜂協(xié)同進(jìn)化研究提供了新材料和新思路。
References)
Bai LF,Yang DR,Shi ZH,2006.Community structure of fig wasp in Ficus benjamina in different habitats.Biod.Sci.,14(4):340 -344.[白莉芬,楊大榮,石章紅,2006.垂葉榕隱頭果內(nèi)小蜂群落結(jié)構(gòu)與生境關(guān)系的初步研究.生物多樣性,14(4):340-344]
Beardsley JW,1998.Chalcid wasps(Hymenoptera:Chalcidoidea)as-sociated with fruit of Ficusmicrocarpa in Hawaii.Proc.Hawaii Entomol.Soc.,33:19 -34.
Chen YR,Chuang WC,Wu WJ,1999.Chalcid wasps on Ficus microcarpa L.in Taiwan(Hymenoptera:Chalcidoidea).J.Tai.Mus.,52:39-79.
Cook JM,Rasplus JY,2003.Mulualists with attitude:coevolving fig wasps and figs.Trends Ecol.Evol.,18:241 -248.
Feng G,2010.Preliminary Survey of Fig Waps Community in China,F(xiàn)ocusing on Taxonomy of Epichrysomallinae and Sycoscapter(Hymenoptera:Chalcidoidea).Beijing:Institu of Zoology,Chinese academy of Sciences,171.[馮貴,2010.中國榕小蜂群落初探及Epichrysomallinae和Sycoscapter的分類.北京:中國科學(xué)院動物研究所,171]
Grandi G,1928.Un nuovo genre quattro nuove specie di imenotteri sicofili di Sumatra.Bollettino del Laboratorio di Entomologia del R.Istituto Superiore Agrario di Bologna.1:71-89.
Huang DZ,Liu HF,Wang ZG,Yang ZQ,Li HP,2005.Study on reproductive biology of Aprostocetus prolixus on eggs of Apriona germarii(Coleoplera:Cerambycidae).Sci.Sil.Sin.,41(2):195 -200.[黃大莊,劉輝芳,王志剛,楊忠岐,李會平,2005.桑天牛卵長尾嚙小蜂的繁殖生物學(xué)研究.林業(yè)科學(xué),41(2):195 -200]Ishii T,1934.Fig chalcidoids of Japan.Konty^u,8:84-100.
Jia KF,Huang JB,Xu ZH,Lang XJ,Yan XS,Wu DX,2004.Study on biology and utility of Aprostocetus sp.on Kermes nawai.J.Zhejiang For.Coll.,21(1):75-78.[賈克鋒,黃金標(biāo),徐志宏,郎學(xué)軍,嚴(yán)曉素,吳德祥,2004.栗絳蚧長尾嚙小蜂生物學(xué)及利用.浙江林學(xué)院學(xué)報(bào),21(1):75-78]
Joseph KJ,1953,Contributions to our knowledge of fig insects(Chalcidoidea:parasitic Hymenoptera)from India.IV.Descriptions of three new and records of four known species of Agaonini.Agra Univ.J.Res.(Sci.)2:267
Song HJ,Liu T,Liu WL,Sheng JM,Wang XQ,2009.Study and prospect of insects polymorphism.J.Shanxi Agric.Sci.,37(12):71-74.[宋紅軍,劉婷,劉晚蘭,申俊苗,王小青,2009.昆蟲多型現(xiàn)象研究及展望.山西農(nóng)業(yè)科學(xué),37(12):71-74]
Wiebes JT,1977.Agaonid fig wasps from Ficus salicifolia Vahl and some related species of the genus Platyscapa Motschoulsky(Hym.,Chalc.).Neth.J.Zool.,27(2):209-223
Yang ZQ,Wang CZ,Liu YM,2003.A new species in the genus Aprostocetus(Hymenoptera,Eulophidae)parastizing pupa of fall webworm from yantai,Shandong province,China.Sci.Sil.Sin.,39(6):8-91.[楊忠岐,王傳珍,劉玉明,2003.寄生美國白蛾的長尾嚙小蜂一新種 (膜翅目:姬小蜂科).林業(yè)科學(xué),39(6):87 -91]
Zhang XS,Wu ZY,Cao ZY,1998.Flora of China(Vol.23,No.1).Beijing:Science Press.95-97.[張秀實(shí),吳征鎰,曹子余.1998.中國植物志第二十三卷第一冊.北京:科學(xué)出版社,95-97]