福州大葉榕隱頭果內(nèi)榕小蜂的分類

吳文珊，陳友鈴，伍小剛，張彥杰，鄭翠芳

(福建師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，福州350108)

全世界的榕樹約有750種，每一種榕樹專一性地由一種榕小蜂傳粉，只有極少數(shù)例外。榕樹與小蜂之間已形成了互惠共生，一一對應(yīng)，高度統(tǒng)一的協(xié)同進(jìn)化關(guān)系，協(xié)同進(jìn)化的雙方都表現(xiàn)出多樣的形態(tài)行為特征和豐富的生物學(xué)特性。除了傳粉榕小蜂外，榕果內(nèi)還生活著許多種只產(chǎn)卵不傳粉的非傳粉榕小蜂，在長期的進(jìn)化過程中，部分非傳粉小蜂也與宿主榕樹形成了相對專一性的共生關(guān)系。非傳粉小蜂的外部形態(tài)特征差異很大，行為方式多樣，食性多樣，產(chǎn)卵時序多樣，類群間的關(guān)系相當(dāng)復(fù)雜。我國對榕樹－榕小蜂協(xié)同進(jìn)化的研究比國外起步晚，目前對榕小蜂的研究主要集中在群落生態(tài)、共生體系穩(wěn)定機(jī)制、資源沖突、性比分配、傳粉小蜂的傳粉生物學(xué)等方面，對榕小蜂的分類、行為等研究尚處于起步階段。

大 葉 榕 Ficus virens Ait．var．sublanceolata(Miq.)Corner又名黃葛樹、黃桷樹，為?？芃oraceae榕屬Ficus落葉大喬木，雌雄同株，主要分布于我國的華南和西南地區(qū)，尤以重慶、四川、湖北等地最多，在國外分布于斯里蘭卡、越南、臺灣島、菲律賓、泰國、緬甸、印度、印度尼西亞、馬來西亞、不丹、巴布亞新幾內(nèi)亞等地 (張秀實等，1998)。大葉榕高可達(dá)二十米以上，喜光、耐旱、耐瘠薄、有氣生根但不發(fā)達(dá)、適應(yīng)能力強(qiáng)，是熱帶和亞熱帶地區(qū)綠化和觀賞的主要樹種。大葉榕的花序果簇生于枝條或葉腋之間，常年掛果，單株每年結(jié)果1～3次，株間結(jié)果異步性較大。1928年Grandi首次在印度尼西亞蘇門答臘島Sumatra的大葉榕隱頭果內(nèi)發(fā)現(xiàn)大葉榕的傳粉小蜂，定名為 Blastophaga coronata(Grandi)。1953年，Joseph在印度的大葉榕隱頭果內(nèi)也發(fā)現(xiàn)了這種小蜂(Joseph，1953)。1977年，Wiebes認(rèn)為Blastophaga coronata歸在Blastophaga屬是不正確的，將它轉(zhuǎn)移到Platyscapa屬 (Wiebes，1977)。目前，國內(nèi)外對于大葉榕隱頭果內(nèi)非傳粉蜂相關(guān)研究報道甚少。本實驗通過定時、定點采集福州二個樣地的大葉榕雄花期榕果，收集和鑒定大葉榕隱頭果內(nèi)的榕小蜂，并根據(jù)小蜂的形態(tài)特征制定大葉榕隱頭果中榕小蜂種類檢索表，為榕小蜂分類、榕－蜂協(xié)同進(jìn)化研究，以及非傳粉小蜂對于榕－蜂共生體系的影響等研究提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料

在福州地區(qū)選擇樹齡25年以上的大葉榕為實驗對象。大葉榕為?？崎艑俾淙~大喬木，高可達(dá)二十米以上，氣生根不發(fā)達(dá)?；ㄐ蚬厣谥l或葉腋之間。大葉榕的花序果內(nèi)共生或寄生著許多昆蟲，隸屬于膜翅目Hymenoptera、細(xì)腰亞目Apocrita、小蜂總科Chalcidoidea。

1.2 方法

從2010年1月到2010年12月，對福州閩侯縣 (119°20'E，26°04'N)、倉山區(qū) (119°31'E，26°04'N)二個樣地58株大葉榕進(jìn)行每周一次的觀察，記錄榕果的發(fā)育情況，在榕果開始變軟且即將出蜂時進(jìn)行采集。全年共采集到21批榕果，每批采集約30個榕果參照白莉芬等人 (2006)的實驗方法進(jìn)行單果收蜂實驗:在實驗室中將榕果掰開，單果放入廣口瓶中，并用120篩目 (20 cm×15 cm)的雙層絹紗網(wǎng)封住瓶口，放到實驗臺上，自然光照，待榕小蜂羽化完全后，用脫脂棉蘸取乙醚將榕小蜂熏死，然后借助于體視顯微鏡(Nikon SMZ800)、生物顯微鏡 (Axio Imager A2)和Image－Pro Plus景深擴(kuò)展軟件分別對榕小蜂進(jìn)行分類、拍照及合成，統(tǒng)計單果中榕小蜂的種類及數(shù)量，最后將不同種類的榕小蜂分別保存到裝有75%酒精的EP管中，貼上標(biāo)簽，做好記錄。未知榕小蜂送到中科院動物研究所鑒定。

2 結(jié)果與分析

2.1 大葉榕隱頭內(nèi)寄生蜂的種類

大葉榕隱頭果內(nèi)寄生小蜂種類豐富，其形態(tài)多種多樣。全年在546個花序果內(nèi)共收集到小蜂33641頭，隸屬于小蜂總科中的7個科 (亞科)的11個種 (表1)，其中傳粉小蜂為榕小蜂科的Platyscapa coronata，其余10種是分別屬于金小蜂科、廣肩小蜂科、刻腹小蜂科、姬小蜂科的非傳粉小蜂。單個花序果內(nèi)寄生的小蜂種類2～7種，變幅較大，單果內(nèi)平均小蜂52頭左右，最多131頭/果，最少13頭/果。福州地區(qū)全年均可采集到雄花期的花序果，但2月、6月和10月雄花期花序果數(shù)量相對少些。在大葉榕小蜂群落結(jié)構(gòu)中，傳粉小蜂和非傳粉小蜂的種類和數(shù)量呈現(xiàn)明顯的季節(jié)性。冬季和春季 (12月～翌年5月)花序果內(nèi)小蜂的種類和數(shù)量較多，傳粉小蜂占優(yōu)勢(傳粉小蜂在樣地小蜂群落結(jié)構(gòu)中占67.8%)，花序果種子結(jié)實率高;夏秋季 (6～11月間)小蜂種類和數(shù)量少，Camarothorax bismasculinus和Sycophila屬的小蜂占優(yōu)勢，前者在樣地群落結(jié)構(gòu)中占79.5%，后者占16%，此期的花序果結(jié)實率極低。傳粉小蜂在夏秋季數(shù)量銳減，而非傳粉小蜂卻大量存在，這對大葉榕的繁殖利益有較大的負(fù)面影響。在非傳粉小蜂中，Camarothorax、Sycophila、Otitesella、Sycoscapter等4個屬的榕小蜂為常見種，而Ormyrus和Aprostocetus等2個屬的榕小蜂為偶見種。偶見種的存在對常見種的數(shù)量幾乎沒有影響，偶見種利用的是榕果內(nèi)未飽和的一部分資源，也可能是榕果為偶見種的發(fā)生預(yù)留了空間和資源。

表1 大葉榕花序果內(nèi)小蜂的種類及其生物學(xué)特性Tab．1 Species and their biological characteristics of the fig wasps in F．virens Ait．var．sublanceolata

2.2 傳粉榕小蜂的形態(tài)特征

大葉榕的傳粉小蜂為Platyscapa coronata(Grandi)，屬膜翅目Hymenoptera，細(xì)腰亞目Apocrita，小蜂總科Chalcidoidea，榕小蜂科Agaonidae，榕小蜂亞科Agaoninae，Platyscapa屬。雌雄異型。

雌蜂體長約1.5 mm，體色為黑色。頭部扁鏟狀，上顎腹面附著明顯的平直的附器，此附器上有明顯的橫向薄片;具一對紅色復(fù)眼，頭頂有一對膝狀觸角，觸角之間有凹槽，觸角可靈活轉(zhuǎn)動。觸角12節(jié)，柄節(jié)發(fā)達(dá)、膨大，第三節(jié)有一個彎曲的刺突;具翅兩對，透明，翅緣有緣毛;前翅翅脈棕色，前緣脈長度大約為緣脈的2倍，后緣脈較短，痣脈與緣脈幾乎呈直角;后翅短小狹長、呈柳葉刀形。腹部具黑色產(chǎn)卵器，長度約為體長的1/2。前足和后足基節(jié)和腿節(jié)粗壯，中足細(xì)弱。前足脛節(jié)明顯短于腿節(jié)，基節(jié)內(nèi)側(cè)緣有基節(jié)梳。胸部腹面具花粉筐，雌蜂可攜帶花粉進(jìn)行主動傳粉。雄蜂體長約1.8～2 mm，體色為黃棕色，軀體光滑。頭部背面觀近正方形，側(cè)面觀近長方形。具一對暗紅色、橢圓形的復(fù)眼，無單眼;具一對膝狀觸角，觸角通常著生在頭中間寬大的觸角槽內(nèi)，觸角3節(jié)，較粗短、呈棒槌狀;無翅;前足腿節(jié)明顯膨大、發(fā)達(dá)，中足明顯細(xì)弱、退化;柄后腹能向頭胸下腹側(cè)卷曲使身體呈U型;雄性外生殖器突出，具陽莖。

2.2 大葉榕榕小蜂的分類檢索

榕小蜂的種類繁多，但是有關(guān)榕小蜂分類研究方面的資料卻相對較少。傳粉榕小蜂是被研究最為系統(tǒng)的一個分支，現(xiàn)在已知種類有350種左右，但根據(jù)榕蜂一一共生的原則推測，傳粉小蜂的種類應(yīng)該將近750種左右，因此，約有一半的傳粉小蜂未被發(fā)現(xiàn)或鑒定。非傳粉小蜂的種類更加繁雜，目前已經(jīng)知道的種類有400余種，由于長期以來沒有受到應(yīng)有的重視，加上非傳粉小蜂的行為方式多樣，種間形態(tài)特征近似，估計實際種類數(shù)量遠(yuǎn)不止這些，大量的種類需要描述記錄(Cook，2003)。

本實驗依據(jù)Bouˇcek的榕小蜂分類系統(tǒng)(Bouˇcek，1988，1993)，并參考了Ishii(1934)、陳穎儒 (1999)、Beardsley(1998)和馮貴(2010)等人對榕小蜂的分類和描述，對福州市大葉榕隱頭果中的榕小蜂進(jìn)行分類、鑒定，并編寫檢索表，為榕小蜂鑒別提供基礎(chǔ)資料。

大葉榕隱頭果榕小蜂種類檢索表

9'體為黑色，具金屬光澤 (錐尾榕小蜂亞科)♀Otitesella minina…………………………………………………10柄后腹能向頭胸下腹側(cè)卷曲使身體呈U型;觸角通常著生在頭中間寬大的觸角槽內(nèi)，前足腿節(jié)明顯膨大♂Platyscapa coronata……………………………………10'柄后腹通常不卷曲;頭部前段無明顯的寬大觸角槽，前足腿節(jié)和脛節(jié)的比例偏差不大 11……………………11觸角柄節(jié)棒狀，觸角著生位點在頭前部1/3，靠近唇基12…………………………………………………………11'觸角柄節(jié)扁平，觸角著生位點在頭后1/2范圍內(nèi)，遠(yuǎn)離唇基 13……………………………………………………12具白色殘翅，脛節(jié)較短并且寬大，簇生很多鈍刺;前胸背板無腹向側(cè)板 ♂Sycoscapter sp．……………………12'無翅，脛節(jié)正常，多毛，無濃密的鈍刺;前胸背板具腹向側(cè)板 ♂Camarothorax bismasculinus2…………………13殘翅呈分枝狀 ♂Otitesella minina 3……………………13'殘翅不分枝 14……………………………………………14面觀為近矩形，上顎較長，約為頭長的1/2♂Otitesella minina 1…………………………………………………14'頭部背面觀為近圓形，上顎較短，約為頭長的1/3♂Otitesella minina 2…………………………………………

3 結(jié)論與討論

3.1 形態(tài)與行為的高度統(tǒng)一性

Platyscapa coronata為大葉榕唯一的傳粉昆蟲，傳粉方式為主動傳粉。雌蜂的體型與鉆入雌花期隱頭花序、傳粉、產(chǎn)卵的活動相適應(yīng);具發(fā)達(dá)的翅，能夠做短距離或順風(fēng)較長距離飛行，去尋找處于雌花期的榕果;眼及觸角發(fā)育正常，前后足基節(jié)、腿節(jié)粗壯，有利于雌蜂在花序口部苞片通道中鉆行;具基節(jié)梳和花粉筐能攜帶大量花粉，為大葉榕授粉等。雄蜂的體型與生活在黑暗的花序內(nèi)打洞、交尾等活動相適應(yīng)，表現(xiàn)為無翅和眼退化;前后足腿節(jié)粗壯、發(fā)達(dá)，有利于抓住癭花的子房壁與雌蜂交配;身體卷曲，有利于觸覺到生活雌蜂的癭花子房洞口，便于交配。因此，大葉榕傳粉小蜂雌雄異型，是生物形態(tài)結(jié)構(gòu)與功能高度統(tǒng)一的典型范例。

3.2 典型的雄性多型現(xiàn)象

多型現(xiàn)象 (polymorphism)是指同種昆蟲同一性別的個體間在大小、顏色、結(jié)構(gòu)等方面存在明顯差異的現(xiàn)象 (宋紅軍等，2009)。同一性別的榕小蜂，其不同的形態(tài)必然與不同的生態(tài)習(xí)性相適應(yīng)，例如，Camarothora bismasculinus具有全翅、無翅兩種類型的雄蜂，有翅雄蜂能夠從苞口出飛，并在果外尋找合適的雌蟲與之交配，而無翅雄蜂則只能在花序果內(nèi)交配;Otitesella屬的小蜂也具有明顯的雄性多型現(xiàn)象，上顎的類型、大小，以及各足跗節(jié)是否膨大并呈深黑色是該屬雄峰主要的區(qū)別特征，同時，不同的表型特征，可能使其具有不同生殖策略:Otitesella sp.1雄蜂的上顎非常發(fā)達(dá)，上顎頂端銳利并具有1個頂齒和4個臼齒，便于在蟲癭上咬開小孔，讓雌蜂出癭，有時還能把雌蜂拖出蟲癭;Otitesella sp．2雄蜂體型微小且上顎不發(fā)達(dá)，有利于在榕果內(nèi)癭花間穿越，尋找雌蜂并與之交配;Otitesella sp．3雄蜂體型較大，胸部發(fā)達(dá)且具有細(xì)長的上顎，可能是格斗的武器，常常看到這類型的雄蟲為爭奪雌蜂進(jìn)行激烈的格斗。

3.4 長尾嚙小蜂在榕果中的寄生現(xiàn)象

首次發(fā)現(xiàn)長尾嚙小蜂寄生于榕果的現(xiàn)象。Aprostocetus sp．屬于膜翅目 Hymenoptera、小蜂總科Chalcidoidea、姬小蜂科 Eulophidae、嚙小蜂亞科Tetrastichinae長尾嚙小蜂屬Aprostocetus昆蟲。大葉榕隱頭果中Aprostocetus sp.小蜂數(shù)量很少，且僅在部分特定季節(jié)出現(xiàn)。在全年不同時期收集的21批果中，僅在3批果中發(fā)現(xiàn)Aprostocetus sp.，即在7月和9月份收集十余只的Aprostocetus sp.1(包括雌雄蜂)，在12月份收集到Aprostocetus sp.2雌、雄蜂各一只，Aprostocetus sp.3雌蜂1只。目前，國內(nèi)報道的長尾嚙小蜂屬昆蟲多為寄生性天敵，例如寄生于美國白蛾蛹的白蛾圓腹嚙小蜂Aprostocetus magniventer(楊忠岐等，2003)，寄生于桑天牛卵的桑天牛卵長尾嚙小蜂Aprostocetus prolixus(黃大莊等，2005)、寄生于板栗栗絳蚧 Kermes nawai上的栗絳蚧長尾嚙小蜂Aprostocetus sp.(賈克鋒等，2004)等，尚未見到長尾嚙小蜂在榕果中寄生的報道。榕果中姬小蜂的發(fā)現(xiàn)，為榕－蜂協(xié)同進(jìn)化研究提供了新材料和新思路。

References)

Bai LF，Yang DR，Shi ZH，2006．Community structure of fig wasp in Ficus benjamina in different habitats．Biod．Sci.，14(4):340 －344.［白莉芬，楊大榮，石章紅，2006．垂葉榕隱頭果內(nèi)小蜂群落結(jié)構(gòu)與生境關(guān)系的初步研究．生物多樣性，14(4):340－344］

Beardsley JW，1998．Chalcid wasps(Hymenoptera:Chalcidoidea)as-sociated with fruit of Ficusmicrocarpa in Hawaii．Proc．Hawaii Entomol．Soc.，33:19 －34．

Chen YR，Chuang WC，Wu WJ，1999．Chalcid wasps on Ficus microcarpa L．in Taiwan(Hymenoptera:Chalcidoidea)．J．Tai．Mus.，52:39－79．

Cook JM，Rasplus JY，2003．Mulualists with attitude:coevolving fig wasps and figs．Trends Ecol．Evol.，18:241 －248．

Feng G，2010．Preliminary Survey of Fig Waps Community in China，F(xiàn)ocusing on Taxonomy of Epichrysomallinae and Sycoscapter(Hymenoptera:Chalcidoidea)．Beijing:Institu of Zoology，Chinese academy of Sciences，171.［馮貴，2010．中國榕小蜂群落初探及Epichrysomallinae和Sycoscapter的分類．北京:中國科學(xué)院動物研究所，171］

Grandi G，1928．Un nuovo genre quattro nuove specie di imenotteri sicofili di Sumatra．Bollettino del Laboratorio di Entomologia del R．Istituto Superiore Agrario di Bologna．1:71－89．

Huang DZ，Liu HF，Wang ZG，Yang ZQ，Li HP，2005．Study on reproductive biology of Aprostocetus prolixus on eggs of Apriona germarii(Coleoplera:Cerambycidae)．Sci．Sil．Sin.，41(2):195 －200.［黃大莊，劉輝芳，王志剛，楊忠岐，李會平，2005．桑天牛卵長尾嚙小蜂的繁殖生物學(xué)研究．林業(yè)科學(xué)，41(2):195 －200］Ishii T，1934．Fig chalcidoids of Japan．Konty^u，8:84－100．

Jia KF，Huang JB，Xu ZH，Lang XJ，Yan XS，Wu DX，2004．Study on biology and utility of Aprostocetus sp．on Kermes nawai．J．Zhejiang For．Coll．，21(1):75－78.［賈克鋒，黃金標(biāo)，徐志宏，郎學(xué)軍，嚴(yán)曉素，吳德祥，2004．栗絳蚧長尾嚙小蜂生物學(xué)及利用．浙江林學(xué)院學(xué)報，21(1):75－78］

Joseph KJ，1953，Contributions to our knowledge of fig insects(Chalcidoidea:parasitic Hymenoptera)from India．IV．Descriptions of three new and records of four known species of Agaonini．Agra Univ．J．Res．(Sci.)2:267

Song HJ，Liu T，Liu WL，Sheng JM，Wang XQ，2009．Study and prospect of insects polymorphism．J．Shanxi Agric．Sci.，37(12):71－74.［宋紅軍，劉婷，劉晚蘭，申俊苗，王小青，2009．昆蟲多型現(xiàn)象研究及展望．山西農(nóng)業(yè)科學(xué)，37(12):71－74］

Wiebes JT，1977．Agaonid fig wasps from Ficus salicifolia Vahl and some related species of the genus Platyscapa Motschoulsky(Hym.，Chalc.)．Neth．J．Zool.，27(2):209－223

Yang ZQ，Wang CZ，Liu YM，2003．A new species in the genus Aprostocetus(Hymenoptera，Eulophidae)parastizing pupa of fall webworm from yantai，Shandong province，China．Sci．Sil．Sin.，39(6):8－91.［楊忠岐，王傳珍，劉玉明，2003．寄生美國白蛾的長尾嚙小蜂一新種 (膜翅目:姬小蜂科)．林業(yè)科學(xué)，39(6):87 －91］

Zhang XS，Wu ZY，Cao ZY，1998．Flora of China(Vol．23，No.1)．Beijing:Science Press．95－97.［張秀實，吳征鎰，曹子余．1998．中國植物志第二十三卷第一冊．北京:科學(xué)出版社，95－97］