植物耐熱性的分子機(jī)制研究進(jìn)展

鞠冠華，崔麗潔，張書，錢忠英，潘靜嫻，開國銀

（上海師范大學(xué)植物種質(zhì)資源研發(fā)中心/生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，200234）

植物在生長發(fā)育過程中會受到各種非生物因子的脅迫，其中溫度對植物生長發(fā)育的影響尤其嚴(yán)重。近年來，隨著全球“溫室效應(yīng)”的加劇，氣溫上升，植物面臨著高溫的脅迫。一般認(rèn)為，當(dāng)溫度高于環(huán)境溫度10～15℃時(shí)，植物就會產(chǎn)生熱激反應(yīng)（heat shock response），在數(shù)小時(shí)內(nèi)迅速獲得耐熱性，以抵御致死高溫[1]。但是高溫會影響植物的各種生理生化過程，如抑制光合作用、改變細(xì)胞膜穩(wěn)定性、改變激素和次級代謝物的合成，甚至導(dǎo)致植物死亡[1]，因此，探究植物耐熱性機(jī)理和分子機(jī)制對于提高植物耐熱性及植物的引種選育都具有指導(dǎo)意義。

1 植物耐熱性的分子機(jī)理

植物在長期的進(jìn)化過程中形成了各種機(jī)制使其在溫度升高的情況下得以生存，包括遺傳機(jī)制、形態(tài)適應(yīng)、短期的逃避機(jī)制（改變?nèi)~片方向和蒸騰作用等）、細(xì)胞生理反應(yīng)等。

1.1 熱激蛋白（Heat shock proteins，Hsps）

陸地上的植物通常一年四季都暴露在外界大范圍的溫度波動當(dāng)中，和許多動物不同的是，植物固定在一個地方生長，且不能逃脫它所不適宜的溫度環(huán)境。為了生存，植物必須能夠預(yù)期到即將面臨的為害，然后在細(xì)胞中表達(dá)和積累所謂的熱休克蛋白（Hsps）基因，從而來對抗熱損傷。

植物在熱脅迫下會瞬時(shí)合成新的或功能增強(qiáng)的Hsps，Hsps的積累可以增強(qiáng)植物的耐熱性[2]，從而維持細(xì)胞正常的生理行為。在真核細(xì)胞中由熱激基因所編碼的熱激蛋白在結(jié)構(gòu)上可分為6個家族：Hsp100、Hsp90、Hsp70、Hsp60（Chaperonins）、 小 分子量熱激蛋白（small Hsps,sHsps）以及泛素蛋白（8.5 kDa）[3]，其中發(fā)揮最主要作用的就是 sHsps[4]。

①sHsps 存在于高級植物的葉肉組織中，sHsps是最豐富的一個組分，為17～30 kDa。sHsps含量的豐富和它的遺傳特性說明其可能具有獨(dú)特的生理功能[5]。植物中一般會產(chǎn)生20種以上的sHsp，它們含量豐富并呈不均勻分布，是植物體中最主要的壓力應(yīng)激Hsp。植物sHsp都是由細(xì)胞核編碼的，分為6個級別：CⅠ、CⅡ、CⅢ位于細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞核中，其他3個組分CⅣ、CⅤ、CⅥ位于原質(zhì)體、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)和線粒體中。所有的sHsps都有90個保守氨基酸碳端區(qū)域，就是所謂的熱休克區(qū)域。這個區(qū)域使得sHsps能夠被熱誘導(dǎo)而且可能在伴侶活性方面有很重要的作用。在植物中，sHsps的積累量和耐熱性呈正相關(guān)。Korotaeva等[6]研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)玉米、小麥和黑麥在42℃的環(huán)境中時(shí)，玉米中有5種線粒體 sHsps（28，23，22，20，19 kDa）表達(dá)，而在小麥和黑麥中只有一種sHsp（20 kDa）表達(dá)，這說明玉米相對小麥和黑麥具有更強(qiáng)的耐熱性。

②Hsp70 Hsp70家族成員具有很大的保守性，在氨基酸序列上至少50%是相同的。Hsp70家族蛋白包括：大腸桿菌dnaK蛋白，酵母細(xì)胞質(zhì)基質(zhì)蛋白Ssalp和Ssa2p。它們存在于真核細(xì)胞的線粒體、細(xì)胞質(zhì)、細(xì)胞核、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)和葉綠體中。Hsp70家族蛋白在高溫、寒冷和化學(xué)品刺激等環(huán)境壓力下都會表達(dá)，同樣，過表達(dá)Hsp70會誘導(dǎo)植物的耐熱性和對環(huán)境壓力的抵抗性[7]。

③Hsp100和Hsp90 組成型表達(dá)的Hsp100家族蛋白，在環(huán)境壓力下可以上調(diào)，它們的主要功能是保護(hù)蛋白質(zhì)，防止其變性和聚集。研究表明，Hsp101對于擬南芥和酵母的耐熱性都是必需的，同時(shí)對于其他植物的耐熱性也是非常關(guān)鍵的[8]。在擬南芥中過表達(dá)Hsp101對于其生長過程中的恢復(fù)期有積極影響[9]。最近也發(fā)現(xiàn)，Hsp101同源蛋白在擬南芥中也涉及細(xì)胞質(zhì)體分化過程中調(diào)節(jié)內(nèi)部類囊體膜的形成和在熱激壓力下賦予葉綠體耐熱性的作用[10，11]。

Hsp90家族蛋白的大小在80～94 kDa，是一種ATP依賴的分子伴侶，主要功能是協(xié)助蛋白折疊，并在各種脅迫反應(yīng)中表達(dá)量增加[2]。Hsp90也是高度保守，通過全基因組測序鑒定到葡萄中的7個Hsp90基因和擬南芥的相應(yīng)基因具有高度相似性，而且在提高溫度時(shí)，Hsp90表達(dá)量會增加，這也說明Hsp90在熱激反應(yīng)時(shí)起保護(hù)作用[12，13]。

④Hsp60和泛素蛋白 Hsp60家族是一類高度保守的大小約為60 kDa的分子伴侶，它們在原核和真核中的成員是二聚體而且是被磷酸化的亞型。這個家族的成員通常是具有14個亞基的低聚物，位于細(xì)菌的細(xì)胞質(zhì)當(dāng)中，主要在胞液、線粒體與葉綠體的內(nèi)部，不存在于內(nèi)質(zhì)網(wǎng)和細(xì)胞質(zhì)中。主要幫助蛋白的折疊和其亞基的裝配，并且需要一個更小的大約10 kDa的伴侶蛋白與之一起作用[14]。

泛素蛋白是一類廣泛存在于真核細(xì)胞中的高度保守的蛋白，是由75～76個氨基酸殘基組成的低分子量蛋白，存在于每一個真核細(xì)胞中。泛素蛋白對于熱激誘導(dǎo)合成中的耐熱性和恢復(fù)性有著至關(guān)重要的作用，主要介導(dǎo)蛋白的降解。在牧豆樹和大豆遭受熱脅迫時(shí)，作為一種重要的耐熱機(jī)制，泛素蛋白在熱脅迫開始的30 min內(nèi)會大量合成[15]。

1.2 抗氧化系統(tǒng)

高溫脅迫會使植物發(fā)生氧化應(yīng)激反應(yīng)，產(chǎn)生一系列活性氧中間體（reactive oxygen species，ROS），如 O2-·、H2O2、·OH 及丙二醛（MDA）等，它們會催化細(xì)胞膜脂質(zhì)和色素類的過氧化反應(yīng)，從而導(dǎo)致細(xì)胞膜滲透性增加，破壞其功能。這時(shí)，植物便會產(chǎn)生一些酶和抗氧化劑，如超氧化物歧化酶（SOD）、抗壞血酸過氧化物酶（APX）、抗壞血酸（AsA）、脫氫抗壞血酸還原酶（DHAR），h 型硫氧還蛋白（Trxh）、谷胱甘肽還原酶（GR）及谷胱甘肽（GSH）等，來清除ROS對細(xì)胞膜的傷害，提高植物的耐熱性[16，17]。Khanna 等[18]研究發(fā)現(xiàn)，在藜（Chenopodium album）的葉片和花序的葉綠體和線粒體中含有多種耐熱性的SOD和APX，而且SOD的熱穩(wěn)定性優(yōu)于APX。

1.3 植物激素

在植物的耐熱等環(huán)境應(yīng)激反應(yīng)中，包括脫落酸（ABA）和水楊酸（SA）等多種植物激素也都參與其中。比如，有研究證實(shí)ABA在翦股穎（Agrostispalustris）遭受熱脅迫后的植株恢復(fù)期中有所積累并發(fā)揮作用[19]，ABA轉(zhuǎn)錄因子ABF3的過表達(dá)可以使植物獲得對高溫、冷凍等脅迫的抗性[20]。SA是植物系統(tǒng)獲得耐熱性（SAR）和過敏反應(yīng)（HR）信號通路中的重要組分，SA通過穩(wěn)定熱休克轉(zhuǎn)錄因子促使Hsps產(chǎn)生[21]。此外，SA的衍生物磺基水楊酸（SSA）能夠有效地清除黃瓜在熱脅迫時(shí)產(chǎn)生的H2O2[22]。

1.4 滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)

在壓力環(huán)境下，植物會積累很多滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)如糖類、糖醇、脯氨酸、叔銨和季銨化合物及叔硫化合物等來增強(qiáng)植物的抗逆性。Amooaghaie等[23]研究發(fā)現(xiàn)，多胺類可以使熱處理后的大豆幼苗恢復(fù)生長，而用多胺類的抑制劑CHA和DMFO處理會導(dǎo)致幼苗的熱敏性增強(qiáng)。甜菜堿（GB，一種兩性的季銨化合物）在植物遭受高鹽或高溫脅迫時(shí)會作為主要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)發(fā)揮作用，如玉米和甘蔗在遭受干旱或高溫時(shí)就會大量積累GB來保持水分[24]。同樣，脯氨酸和可溶性糖類在植物遭受高溫脅迫時(shí)也會大量積累來提高耐熱性，它們也是植物抵御高溫脅迫的最受關(guān)注的滲透類物質(zhì)[25]。但是最近也有研究指出，高溫下擬南芥幼苗中脯氨酸的積累可能會誘導(dǎo)ROS的產(chǎn)生從而降低其耐熱性，而ABA和乙烯會抑制這一過程[26]。

1.5 光合作用與蒸騰作用

光合作用是植物最重要的生理過程之一，對高溫脅迫也最為敏感。高溫可以破壞光系統(tǒng)Ⅱ、阻止CO2的擴(kuò)散、降低 Rubisco（1，5-二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶）對CO2的親和力及使PEP（磷酸烯醇式丙酮酸）羧化酶和丙酮酸羧激酶活性下降等，從而導(dǎo)致光合速率降低[27]。與不耐熱品種相比，耐熱品種在高溫解除后凈光合速率回升較快，能維持較高的同化速率[28]。此外，葉綠素的含量也是判斷耐熱性的一個標(biāo)準(zhǔn)，被作為覆盆子耐熱性指標(biāo)[29]。有研究指出，通過噴灑外源Ca2+可以有效地提高應(yīng)激反應(yīng)中煙草的光合作用，從而增強(qiáng)其耐熱性[30]。

水分對植物耐熱性的影響主要與蒸騰作用的強(qiáng)度有關(guān)，在一定的溫度范圍內(nèi)，隨著溫度的升高，植物的葉導(dǎo)度增加，蒸騰作用增強(qiáng)，可以起到降溫作用，但隨著蒸騰作用的加強(qiáng)，植物會因?yàn)槿彼菸?，這時(shí)要降低蒸騰速率來維持體內(nèi)的水分，而耐熱品種的這種保護(hù)能力更強(qiáng)[31]。

1.6 細(xì)胞膜熱穩(wěn)定性（cell membrane thermostability，CMT）

高溫會破壞細(xì)胞膜的脂質(zhì)雙分子層，使質(zhì)膜的電解質(zhì)通透性增加，降低細(xì)胞膜的穩(wěn)定性，因此，CMT也成為眾多植物品種中衡量其耐熱性的主要指標(biāo)之一，如小麥、棉花、高粱和大麥等。陳希勇等[32]測定了春小麥多種基因型幼苗的CMT，結(jié)果發(fā)現(xiàn)CMT與產(chǎn)量性狀表現(xiàn)出較高的正相關(guān)。

1.7 其他耐熱機(jī)制

植物葉片會向大氣層中不斷揮發(fā)大量的揮發(fā)性有機(jī)化合物（volatile organic compounds，VOCs），其中異戊二烯和單萜占了80%以上，最近眾多研究表明VOCs的揮發(fā)是植物耐熱性的一項(xiàng)重要機(jī)制[33]。Kadman等[34]分別將過表達(dá)異戊二烯和野生型的擬南芥品種在60℃下處理2.5 h，結(jié)果發(fā)現(xiàn)前者明顯具有更好的耐熱性。

自然生態(tài)系統(tǒng)中的所有植物都是與真菌共生的，這些真菌在獲取營養(yǎng)時(shí)會不同程度地影響宿主的適應(yīng)性。Regina等[35]通過研究指出，這種植物和真菌的共生系統(tǒng)會使植物獲得耐熱性，他們從美國兩個火山地收集了200種植物，研究表明，這些植物不論在試驗(yàn)條件下還是田間種植條件下，與真菌Curvulariasp.（彎孢霉屬）共生的植物都具有更好的耐熱性。Baynes等[36]指出，廣泛生長在亞歐大陸和北美的旱雀草（Bromustectorum）的耐熱性也與其共生的羊肚菌（Morchella）有關(guān)。

1.8 植物耐熱機(jī)制的信號途徑

植物在高溫脅迫下的耐熱性反應(yīng)由一系列的信號途徑參加完成，復(fù)雜而有序，這些信號機(jī)制中包括離子運(yùn)輸者、滲透保護(hù)劑、自由基清除劑、信號級聯(lián)反應(yīng)和轉(zhuǎn)錄控制中的一系列蛋白和元素，這些物質(zhì)的協(xié)同運(yùn)作對抵制壓力效應(yīng)都是必需的。其中，有些組分是此信號通路中的關(guān)鍵因素，如細(xì)胞膜和第二信使（Ca2+、NO、H2O2等）及各種下游調(diào)節(jié)組分（鈣調(diào)蛋白、MAPK、Hsp90、Hsfs、ATP、PLC9 等）[37～40]。植物耐熱性的一系列改變和機(jī)制，從感知高溫到信號傳導(dǎo)，再到產(chǎn)生一系列相關(guān)代謝物來應(yīng)付各種熱激脅迫，其基本原理和過程都已被提出[1]（圖1）。

圖1 植物耐熱反應(yīng)的機(jī)制

2 植物耐熱性的分子生物學(xué)研究

2.1 植物耐熱性相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子的研究

在植物耐熱的信號傳導(dǎo)過程中，轉(zhuǎn)錄因子是一個關(guān)鍵因素，在脅迫反應(yīng)中它們不斷合成并將信號傳遞和放大，調(diào)控下游基因的表達(dá)，從而引起植物的一系列抗逆反應(yīng)。目前在植物的耐熱機(jī)制中，已發(fā)現(xiàn)了多種轉(zhuǎn)錄因子。Hsfs（heat shock transcription factors）是植物耐熱機(jī)制中最重要的一類轉(zhuǎn)錄因子，它誘導(dǎo)Hsps的產(chǎn)生[41]。在植物中有20多種Hsfs，番茄HsfA1a和擬南芥HsfA2是誘導(dǎo)產(chǎn)生耐熱性的主要轉(zhuǎn)錄因子[42]，而且通過對眼子菜屬不同種耐熱性的對比研究發(fā)現(xiàn)，由HsfA2誘導(dǎo)獲得的耐熱性具有種的特異性[43]。Suzuki等[44，45]發(fā)現(xiàn)，轉(zhuǎn)錄因子 MBF1c（multiprotein bridging factor 1c）是擬南芥耐熱過程中必需的，它可以在熱激反應(yīng)中控制36種不同轉(zhuǎn)錄本的表達(dá)來介導(dǎo)植物對高溫的耐性。APX1（cytosolic ascorbateperoxidase1） 和 Zats（zincfinger proteins）在植物耐熱反應(yīng)ROS信號傳導(dǎo)中發(fā)揮著必不可少的作用[46，47]。DREB2A/DREB2C（dehydrationresponsive element-binding proteins）通過激活HsfA3 來正調(diào)控植物的耐熱性[48，49]。Li等[50]利用 WRKY家族中的WRKY25/26/33的擬南芥缺失突變體作為研究材料，通過試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)它們與野生型相比熱敏感度增加，發(fā)芽率和成熟率明顯下降，可見WRKY也是植物耐熱反應(yīng)中必不可少的轉(zhuǎn)錄因子。此外，MYB類、bZIP類、NAC類和AP2/EREBP類轉(zhuǎn)錄因子在植物防衛(wèi)反應(yīng)和逆境脅迫應(yīng)答過程中具有重要功能[51]。

2.2 植物耐熱性的遺傳規(guī)律研究

植物的耐熱性并不是由某一種耐熱基因所決定，而是在不同生命周期和不同部位由不同基因控制。下面介紹幾種常用的分析方法及研究結(jié)果。

①數(shù)量性狀位點(diǎn)（QTL，Quantitative trait loci）分析 開始運(yùn)用QTL的方法來分析植物的耐熱性是在1991年，Ottaviano等[52]發(fā)現(xiàn)在玉米的44個重組自交系（RILs，recombinant inbred line）的遺傳性CMT中，有6個QTLs占了全部遺傳變異的53%。盤毅等[53]以耐熱水稻品系996和熱敏感品系4628為親本構(gòu)建的RILs為材料，采用復(fù)合區(qū)間作圖法檢測到2個花粉育性耐熱性QTL，命名為qPF4和qPF6，對高溫脅迫下花粉育性的表型解釋率分別為15.1%和7.15%。

②共分離（Co-segregation）分析 在春小麥的RIL群體里，小麥幼苗耐熱性的獲得是依據(jù)CMT與以色列炎夏中小麥產(chǎn)量的RILs的對應(yīng)關(guān)系而確定的[54]，此外，關(guān)于Hsps參與耐熱性的遺傳效應(yīng)也是通過對冬小麥RILs的共分離分析揭示的[55]。陳飛雪等[56]利用耐高溫和不耐高溫黃瓜品系為材料，利用SSR（Simple Sequence Repeats）和 SRAP（Sequencerelated amplified polymorphism）引物進(jìn)行多態(tài)性和選擇基因型分析，發(fā)現(xiàn)了1個SSR和9個SRAP標(biāo)記與黃瓜耐高溫QTL連鎖，對表型貢獻(xiàn)率為6%～17%。

③遺傳繁殖群（Genetic stock）分析 通過分析小麥、大麥、燕麥或其他谷類的遺傳繁殖系，包括末端缺失、重組和移位品系以及雜交系，可以說明這些谷類耐熱性的遺傳基礎(chǔ)。例如，缺失染色體1B長臂的小麥品種可以在更低的溫度下獲得耐熱性，而缺失7D長臂的小麥品種變?yōu)闊崦粜圆⑶襀sp的表達(dá)合成下降，可見，染色體1B長臂攜帶有在低溫和耐熱反應(yīng)中抑制熱激反應(yīng)的基因，而7D長臂攜帶有誘導(dǎo)Hsps合成和獲得耐熱性的必需基因[57]。

最近利用轉(zhuǎn)基因、反向遺傳學(xué)和突變的方法分析一些非谷類植物品種所獲得的實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)有力地證明了Hsp在植物耐熱性中的作用。利用熱敏感突變體證實(shí)了4個基因位點(diǎn)在擬南芥中決定了獲得耐熱性的能力，其中包括編碼Hsp101的基因[58]。

3 展望

詳細(xì)介紹了目前在植物耐熱性分子機(jī)理和遺傳規(guī)律等方面獲得的研究成果，為耐熱性品種的培育提供了理論基礎(chǔ)。在眾多參與植物熱激反應(yīng)的成分中，Hsps是最為重要的一類物質(zhì)，利用轉(zhuǎn)基因技術(shù)獲得Hsps高表達(dá)的品種不失為一種有效的培育方法。此外，選育耐熱品種，進(jìn)行熱鍛煉及在幼苗上噴灑ABA、SA、Ca2+等植物生長調(diào)節(jié)劑也是提高耐熱性的有效方法[23]。

盡管前人對植物的耐熱性進(jìn)行了較多的研究，但目前植物對抗熱脅迫方面還存在一些問題：①對耐熱性的遺傳機(jī)理研究不夠深入，多集中于對植物耐熱性相關(guān)的農(nóng)藝性狀和生理特性的分析；②很多研究僅僅停留在實(shí)驗(yàn)中，許多實(shí)驗(yàn)結(jié)果并未能真正用到生產(chǎn)實(shí)踐中；③對于植物的耐熱性研究現(xiàn)階段主要集中在農(nóng)作物上等，對木本植物的耐熱性研究比較少，而且對于木本植物的抗熱性的研究還沒有形成一個完整的系統(tǒng)。

高溫脅迫是影響植物生長、降低農(nóng)作物產(chǎn)量的主要非生物脅迫之一，因此，獲得耐熱性在內(nèi)的各種抗逆性是人們最為希望得到的作物品質(zhì)。我們只有通過在熱脅迫環(huán)境下，對植物體內(nèi)的一系列參數(shù)變化進(jìn)行進(jìn)一步的探究，才可以從變化中找到與抗熱性密切相關(guān)的各種因素，為今后植物抗熱性研究奠定重要的基礎(chǔ)。

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