禽類紅細(xì)胞免疫功能與疾病研究進(jìn)展

王靈娟，鄭世民

（東北農(nóng)業(yè)大學(xué)動(dòng)物醫(yī)學(xué)學(xué)院，黑龍江 哈爾濱 150030）

血液的有形成分主要由紅細(xì)胞（red blood cell，RBC）、白細(xì)胞（white blood cell，WBC）和血小板三部分組成，對(duì)于RBC人們一直認(rèn)為是血液內(nèi)數(shù)量最多的有形成分，具有運(yùn)輸O2和CO2的功能，在機(jī)體內(nèi)只有WBC執(zhí)行免疫功能。然而，自Siegel等[1]在1981提出了“紅細(xì)胞免疫系統(tǒng)（red cell immune system，RCIS）”的概念后，打破了人們的傳統(tǒng)觀念，相繼引起了國內(nèi)外學(xué)者們的高度重視，但與人類RBC免疫功能方面的研究相比，動(dòng)物RBC免疫功能的研究比較晚，特別是禽類RBC免疫功能方面的研究甚少。本文對(duì)禽類RBC免疫功能及其與某些疾病的研究進(jìn)行了綜述。

1 RBC免疫功能的發(fā)現(xiàn)

1930年相關(guān)文獻(xiàn)報(bào)道，錐蟲在抗血清及補(bǔ)體存在時(shí)可黏附到人類RBC上，并且對(duì)不同人的RBC黏附能力不同，推測RBC膜上存在著免疫相關(guān)物質(zhì)。20世紀(jì)50年代Nelson R A[2]首次發(fā)現(xiàn)哺乳動(dòng)物的RBC具有清楚IC的功能，1963年Nishioka R[3]證實(shí)，上述黏附是因?yàn)镽BC表面存在補(bǔ)體C 3b受體（C 3breceptor，C 3bR）的原因。Fearon D T[4]從RBC膜上分離出CR－1，并對(duì)其進(jìn)行定性、定量研究，證明血液中95%以上的CR－1都存在于RBC膜上。Medof M 等[5]證明RBC的CR－1黏附IC后能抑制IC的致炎作用。隨后國內(nèi)外學(xué)者陸續(xù)發(fā)現(xiàn)，血清中存在一種紅細(xì)胞免疫黏附促進(jìn)因子、自身RBC能促進(jìn)T淋巴細(xì)胞產(chǎn)生γ－干擾素、紅細(xì)胞NK細(xì)胞增強(qiáng)因子（natural killer enhancing factor，NKEF）的分泌，RBC還可產(chǎn)生特異性腫瘤壞死因子誘導(dǎo)因子（tumor necrosis factor－inducible factor，TNFIF）及RBC趨化因子受體（erythrocyte chemokine receptor，ECKR），從此更新了人們對(duì)RBC功能的傳統(tǒng)認(rèn)識(shí)，對(duì)RBC免疫的研究也逐漸成為熱點(diǎn)。

2 RBC免疫相關(guān)物質(zhì)

RBC含有許多與免疫相關(guān)的物質(zhì)，如補(bǔ)體受體（complement receptor，CR）CR－1、CR－3、CD（cluster of diferentiation，CD）分子、LFA－3、MCP、DAF、SOD、阿片肽受體、NK細(xì)胞激活因子（natural killer activating factor，NKAF）以及ECKR等，這些物質(zhì)都是通過 RBC 表面 CR－1發(fā)揮免疫功能[6－7]。

2.1 補(bǔ)體受體

雖然禽類的RBC（有核、呈橢圓形）與哺乳動(dòng)物的RBC有所不同，有研究表明，鵪鶉、鵝、茶花雞、云南麻鴨及櫻桃谷鴨等的RBC上存在C 3bR，說明了禽類RBC膜上存在C 3bR，也證明了RBC免疫不但在哺乳動(dòng)物中存在，在禽類體內(nèi)也同樣成立[8]。禽類的RBC上存在著C 3bR，如CR－1和CR－3，其中重要受體之一CR－1，主要表達(dá)于RBC、中性粒細(xì)胞、單核細(xì)胞、B淋巴細(xì)胞、T淋巴細(xì)胞、樹突狀細(xì)胞等[9]。RBC表面的CR－1是RBC免疫黏附部位，機(jī)體內(nèi)大多數(shù)補(bǔ)體免疫復(fù)合物（C 3bimmune complex，C 3b－IC）都是通過CR－1連接到 RBC膜上，該受體結(jié)合C 3b的能力比其他受體強(qiáng)，因此，CR－1的多少、表達(dá)的高低直接影響了循環(huán)IC的清除[10]。

C 3bR，能將IC充分黏附到RBC膜上，通過血液循環(huán)運(yùn)送到肝臟及脾臟中，通過巨噬細(xì)胞發(fā)揮作用而被清除，而RBC自身不受破壞，從IC解離后重新進(jìn)入血液循環(huán)，繼續(xù)執(zhí)行其功能[11－13]。

RBC膜上的CR－1是一種分子質(zhì)量為160ku～260ku的單鏈糖蛋白，具有多肽性，有4個(gè)功能相同的同種異型[14]；CR－3則是由α、β兩條鏈構(gòu)成的分子質(zhì)量分別為165ku和95ku的糖蛋白。研究表明，通過基因重組技術(shù)產(chǎn)生的可溶性CR－1能阻斷由IC引起的補(bǔ)體活化產(chǎn)生炎癥的超急性排斥反應(yīng)、異種移植引起的超急性排斥反應(yīng)以及自身免疫性疾病等[15－16]。

2.2 CD分子

RBC所含的CD分子主要包括CD 58、CD 55、CD 44等，分布于RBC表面。

2.2.1 CD 58 又稱為LFA－3，是免疫細(xì)胞及RBC膜上廣泛存在的糖蛋白，分子質(zhì)量為55ku～70ku，結(jié)構(gòu)與CD2相似，能夠與T細(xì)胞表面CD2相互結(jié)合，起到遞呈抗原和間接調(diào)控免疫應(yīng)答的作用，是CD2的天然配體。RBC還可通過CD 58與CD2的結(jié)合而參與細(xì)胞信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)，為T淋巴細(xì)胞活化提供輔助（協(xié)同）刺激信號(hào)，T淋巴細(xì)胞被激活后，與B淋巴細(xì)胞相互作用，而促使其增殖、分化產(chǎn)生免疫球蛋白[17]。RBC的某些免疫功能，如免疫黏附功能等都是在CD 58與CD2協(xié)同作用下實(shí)現(xiàn)的。

2.2.2 CD 55 又叫DAF，是RBC表面分離出來的具有促進(jìn)補(bǔ)體C3轉(zhuǎn)化酶衰變的免疫分子[18]。結(jié)構(gòu)為單鏈糖蛋白，分子質(zhì)量為70ku，主要表達(dá)于RBC、粒細(xì)胞、大多數(shù)淋巴細(xì)胞、單核細(xì)胞等成熟血細(xì)胞以及一些非血液系統(tǒng)的組織細(xì)胞，如皮膚、心、肺、肝細(xì)胞等[19]。DAF能與RBC膜上的多種功能蛋白（如CR1、MCP等）相互協(xié)調(diào)抑制補(bǔ)體活化，該抑制作用在補(bǔ)體激活后的級(jí)聯(lián)反應(yīng)動(dòng)態(tài)調(diào)節(jié)過程中起重要作用[20]。

2.2.3 CD 44 為黏附分子中的單鏈蛋白，分子質(zhì)量為80ku～90ku，主要表達(dá)于RBC、免疫細(xì)胞、內(nèi)皮細(xì)胞及腫瘤細(xì)胞上，能夠參與細(xì)胞與細(xì)胞，細(xì)胞與基質(zhì)之間的黏附功能，并且在清除循環(huán)系統(tǒng)中轉(zhuǎn)移的腫瘤細(xì)胞等發(fā)揮重要作用。

2.3 超氧化物歧化酶

超氧化物岐化酶（super oxide dismutase，SOD）具有強(qiáng)烈的抗氧化作用，具有清除作用，保持自由基的生成與降解處于動(dòng)態(tài)平衡狀態(tài)[21]。RBC含有高濃度的SOD，能清除生物氧化產(chǎn)生的超氧陰離子自由基及氧化代謝產(chǎn)物（reactive oxygen metabolites，ROM），終止自由基連鎖反應(yīng)，及時(shí)消滅進(jìn)入體內(nèi)的致病原，保護(hù)細(xì)胞免受損傷[22]。

2.4 其他物質(zhì)

RBC表面還存在一些其它免疫相關(guān)的物質(zhì)，如阿片肽受體、ECKR、NKEF等。其中，阿片肽受體表達(dá)于細(xì)胞膜上，通過與血液中的β－內(nèi)啡肽結(jié)合而調(diào)節(jié)機(jī)體的免疫功能，并且參與抗體合成、淋巴細(xì)胞增殖及NK細(xì)胞的毒性作用；ECKR，如IL－8R家族的IL－8RA，當(dāng)IL－8RA與配體IL－8結(jié)合后能參與IL－8與粒細(xì)胞之間的調(diào)節(jié)等[23]。RBC膜上高密度的IL－8R，能與血清中的IL－8特異性結(jié)合，調(diào)節(jié)炎癥的發(fā)展與轉(zhuǎn)歸；RBC膜上的NKEF是一種可溶性細(xì)胞因子，具有抗氧化功能，能調(diào)節(jié)NK細(xì)胞活性，增強(qiáng)NK細(xì)胞對(duì)腫瘤細(xì)胞的殺傷和抑制作用[23]。

3 RBC的免疫功能

3.1 清除免疫復(fù)合物

CR－1存在于禽類RBC、中性粒細(xì)胞、巨噬細(xì)胞及T、B淋巴細(xì)胞膜表面。有學(xué)者通過電鏡觀察發(fā)現(xiàn)，RBC膜上的CR－1分布呈現(xiàn)散在和集簇兩種形式，其中，RBC膜表面約一半以上的CR－1以相對(duì)固定的串珠狀結(jié)構(gòu)突出且聚集成簇狀存在于RBC表面[24]。CR1的這種集簇分布形式更有利于它與C 3b－IC的結(jié)合，盡管單個(gè) WBC表面的CR－1較RBC多，但血液中RBC的總數(shù)遠(yuǎn)大于 WBC數(shù)，因此，RBC對(duì)清除體內(nèi)循環(huán)IC起著重要作用[25]。CR－1的這種清除免疫復(fù)合物的作用具有減少臟器、血管中免疫復(fù)合物的沉積，抑制了炎癥介質(zhì)的釋放以及激活免疫細(xì)胞等功能[26]。

3.2 增強(qiáng)吞噬細(xì)胞的吞噬作用

RBC含有高濃度的具有強(qiáng)力抗氧化作用的SOD，SOD是廣泛存在于機(jī)體中的重要金屬結(jié)合酶，SOD家族是惟一將超氧陰離子轉(zhuǎn)化為過氧化氫的抗氧化酶，可清除吞噬過程中產(chǎn)生的具有抑制吞噬作用的ROM，而促進(jìn)吞噬細(xì)胞的吞噬作用，是機(jī)體內(nèi)重要的清除酶[27]。RBC對(duì)自身產(chǎn)生的各種變異細(xì)胞和侵入機(jī)體的各種有害物質(zhì)都具有免疫黏附作用，被黏附后的物質(zhì)易被吞噬細(xì)胞吞噬。

3.3 識(shí)別和儲(chǔ)存抗原

Garvey I S[28]通過將3H標(biāo)記的牛血清白蛋白（bovine serum albumin，BSA）注入新生兔體內(nèi)后觀察發(fā)現(xiàn)，血液循環(huán)中的RBC和肝血管內(nèi)的RBC表面均黏附有3H－BSA，且存在4周～6周；當(dāng)將兔血清白蛋白注入新生兔體內(nèi)時(shí)則不出現(xiàn)上述現(xiàn)象，證明了RBC具有對(duì)自身和非自身抗原具有識(shí)別和儲(chǔ)存的能力。

3.4 促進(jìn)淋巴細(xì)胞的免疫功能

RBC具有促進(jìn)淋巴細(xì)胞增殖、分化以及調(diào)節(jié)T淋巴細(xì)胞活性的功能，并可影響特定T淋巴細(xì)胞亞群對(duì)內(nèi)、外刺激的應(yīng)答[29]。

RBC膜表面的LFA－3能與T淋巴細(xì)胞膜上的CD2分子結(jié)合，促使T淋巴細(xì)胞分化，表面IL－2R表達(dá)增加，促進(jìn)細(xì)胞因子的分泌。RBC還可通過將補(bǔ)體C 3b先降解為iC 3b，后者進(jìn)一步被降解為C 3c和C 3dg－IC，而C 3dg－IC通過與B淋巴細(xì)胞上的CR2結(jié)合而誘導(dǎo)B淋巴細(xì)胞的增殖、分化，并產(chǎn)生抗體[30]。因此，RBC的存在與否，可直接增強(qiáng)或減弱由于T、B等淋巴細(xì)胞生長異常而引起的病理變化。

3.5 效應(yīng)細(xì)胞樣作用

RBC膜表面存在過氧化物酶及細(xì)胞色素氧化酶，當(dāng)RBC發(fā)生免疫黏附時(shí)，局部的過氧化物酶活性增強(qiáng)，吞噬細(xì)胞起殺傷細(xì)胞的作用，使RBC直接銷毀黏附的抗原物質(zhì)，從而起到效應(yīng)細(xì)胞樣作用。

4 RBC免疫與禽類某些疾病

RBC免疫功能主要體現(xiàn)在紅細(xì)胞的免疫黏附（red cell immune adhesion，RCIA），在人或其他動(dòng)物疾病的發(fā)生、發(fā)展過程中紅細(xì)胞受體花環(huán)率（erythrocyte C 3breceptor rate，E－C 3bRR）、紅細(xì)胞免疫復(fù)合物花環(huán)率（erythrocyte immune complex rate，E－ICRR）以及RBC免疫促進(jìn)因子活性和抑制因子活性均會(huì)出現(xiàn)不同程度的變化。

4.1 紅細(xì)胞免疫與禽主要傳染性疾病

4.1.1 雞傳染性法氏囊病 國外學(xué)者[31]通過對(duì)感染傳染性法氏囊病病毒（Infectious bursal disease virus，IBDV）的雛雞RBC免疫功能研究的結(jié)果顯示，雛雞感染IBDV后，血液中IC含量上升，E－C 3b RR下降，而E－ICRR上升，充分說明了IBDV侵入機(jī)體后引起雞RBC免疫功能降低。

4.1.2 禽流感 馬宏偉等[30]通過對(duì)雛鴨感染H5N1亞型禽流感病毒（Avian influenza virus，AIV）后RBC免疫功能的研究，結(jié)果表明，AIV侵入雛鴨體內(nèi)后，E－C 3bRR下降，E－ICRR上升，血清中RBC免疫促進(jìn)因子活性降低，而抑制因子活性升高，導(dǎo)致了雛鴨RBC免疫黏附功能降低，免疫功能調(diào)節(jié)紊亂。

4.1.3 新城疫 吳凌等[32]對(duì)肉雞感染非典型新城疫后E－C 3bRR和E－ICRR變化研究表明，非典型新城疫病毒可以導(dǎo)致RBC免疫功能降低，CR1活性降低，E－C 3bRR下降，E－ICRR升高。

4.1.4 馬立克病 研究者對(duì)雛雞感染馬立克病病毒強(qiáng)毒（vMDV）后對(duì)其RBC免疫功能的變化進(jìn)行研究，結(jié)果表明，雛雞感染 MDV后E－C 3bRR下降，E－ICRR明顯上升[33]。

4.1.5 腎型傳染性支氣管炎 通過對(duì)感染腎型傳染性支氣管炎病毒（Nephropathogenic infectious bronchitis virus，NIBV）NIB后的雛雞RBC免疫功能研究顯示，雛雞感染NIB后，由于RBC膜上“空位”CR1的數(shù)量和活性降低導(dǎo)致雞RBC免疫功能降低，致使 E－C 3bRR降低，E－ICRR升高[34]。

4.2 紅細(xì)胞免疫與禽類主要中毒性疾病

楊光等[35]對(duì)雛雞銅中毒后RBC免疫功能變化進(jìn)行研究，結(jié)果表明，E－C 3bRR和E－ICRR均降低，說明過量的銅能降低C 3bR的數(shù)量和活性，導(dǎo)致禽類RBC免疫功能降低。

張陸等[36－37]對(duì)鉛、鎘及鉛－鎘聯(lián)合脅迫致雛雞中毒后致雛雞RBC免疫功能及RBC膜的損傷進(jìn)行了研究，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，鉛、鎘單獨(dú)染毒以及鉛－鎘聯(lián)合脅迫致雛雞中毒均使RBC膜受損，免疫功能紊亂，E－C 3bRR降低，E－ICRR升高。

有學(xué)者[38]對(duì)蛋雞鋁中毒后，RBC免疫功能變化的研究結(jié)果顯示，隨鋁含量的增加E－C 3bRR明顯降低，E－ICRR則明顯升高，表明鋁能明顯抑制雞RBC免疫活性，使RBC免疫功能降低，清除IC的能力下降，血清中IC增多。

研究者通過對(duì)雛雞吸食高硒日糧后RBC免疫功能變化的研究，結(jié)果表明雛雞吸食過量的硒后，RBC數(shù)量降低，RBC免疫功能低下，同時(shí)E－C 3bRR降低，E－ICRR升高[39]。

4.3 紅細(xì)胞免疫與禽其他疾病

有學(xué)者通過對(duì)雛雞感染柔嫩艾美耳球蟲后RBC免疫功能變化進(jìn)行研究，結(jié)果表明雛雞感染柔嫩艾美耳球蟲后RBC免疫功能降低，E－C 3bRR降低，E－ICRR升高[40]。

雛雞感染包涵體肝炎病毒（Inclusion body hepatitis virus，IBHV ）后，其 E－C 3bRR下降，E－ICRR上升，表明IBHV能夠引起RBC免疫功能下降，免疫調(diào)控功能失常[41]。

5 結(jié)語

綜上所述，RBC免疫功能在醫(yī)學(xué)界研究比較廣泛，近年來動(dòng)物醫(yī)學(xué)界對(duì)其研究逐漸產(chǎn)生了興趣，尤其是對(duì)哺乳動(dòng)物RBC免疫方面進(jìn)行了相關(guān)研究，并且在臨床診斷中上得到了廣泛應(yīng)用，但在RBC免疫功能、免疫機(jī)制以及RBC免疫相關(guān)物質(zhì)的應(yīng)用還有待于進(jìn)一步探討，如禽類和哺乳動(dòng)物RBC的免疫相關(guān)物質(zhì)的特性、功能、免疫機(jī)制是否相同以及RBC與WBC在機(jī)體內(nèi)發(fā)揮的免疫調(diào)控機(jī)制等，從而使RBC免疫功能更加完善的為人類和動(dòng)物疾病的臨診診斷和治療提供科學(xué)依據(jù)。

[1]Siegel I，Lin liu T，Gleicher N.The red－cell immune system[J].Lancet，1981，2：556－558.

[2]Nelson R A.The immune adherence phenomenon[J].Science，1953，118：733.

[3]Nishioka K.Measurement of complement by agglutination of human erythrocyte reacting in immune adherence[J].J Immunol，1963，90：86.

[4]Fearon D T.Identification of the memberane glycoprotein that is the C3breceptor of human erythrocytes polymorphonuclear leukocyte，B lymphocyte and monocyte[J].Exp Med，1980，152（1）：20－30.

[5]Medof M E，Oger J F.Competition for immune complexs by red cells in human blood[J].J Clin Lab lmmunol，1982，4（1）：7.

[6]Reid M E，Mohandas N.Red blood cell blood group antigens：structure and function[J].Semin Hematol，2004，41（2）：93－117.

[7]Denomme G A.The structure and function of the molecules that carry human red blood cell and platelet antigens[J].Transfus Med Rev，2004，18（3）：203.

[8]王旭東，饒家榮，李正甫，等.11類哺乳類和鳥類動(dòng)物紅細(xì)胞免疫功能的對(duì)比研究[J].畜牧獸醫(yī)學(xué)報(bào)，1995，26（6）：524－529.

[9]Lepse N，Van Bommel P，Daha M R，et al.Complement receptor 1（CR1，CD35）binds CpG－DNA[J].Mol Immunol，2011，48（14）：1687.

[10]余 飛，袁聰俐，楊志彪，等.紅細(xì)胞免疫研究進(jìn)展[J].動(dòng)物醫(yī)學(xué)進(jìn)展，2007，28（6）：82－85.

[11]Ghiran I，Glodek A M，Weaver G，et al.Ligation of erythrocyte CR1induces its clustering in complex with scaffolding protein FAP－1[J].Blood，2008，8（4）：3465－3473.

[12]Jiang J B，Wu C H，Gao H，et al.Effects of astragalus polysaccharides on immunologic function of erythrocyte in chickens infected with infectious bursa disease virus[J].Vaccine，2010，28（34）：5614－5616.

[13]Li J，Szalai A J，Hollingshead S K，et al.Antibody to the type3 capsule facilitates immune adherence of pneumococci to erythrocytes and augments their transfer to macrophages[J].Infect Immun，2009，77（1）：464－471.

[14]McLure C A，Williamson J F，Stewart B J，et al.Indels and imperfect duplication have driven the evolution of human complement receptor 1（CR1）and CR1like from their precursor CR1alpha：Importance of functional sets[J].Hum Immunol，2005，66（3）：258－273.

[15]Yazdanbakhsh K.Review：complement receptor 1therapeu－tics for prevention of immune hemolysisn[J].Immunohematology，2005，21（3）：109－118.

[16]LornaM，Ramon M，Jesus A M，et al.Expression of human soluble complement receptor 1by apig endothelial cell line inhibits lysis by human serum[J].Xenotransplantation，2006，13（1）：75－79.

[17]Arosa FA，Pereira CF，F(xiàn)onseca AM.Red blood cells as modulators of T cell growth and survival[J].Curr Pham Des，2004，10（2）：191.

[18]王曉軍，張 紅，蔡回鈞，等.心肺轉(zhuǎn)流不同氧分壓對(duì)紅細(xì)胞衰變加速因子的影響[J].臨床麻醉學(xué)雜志，2010，26（5）：388－390.

[19]Hernandez Campo P M，Almeida J，Matarraz S，et al.Quantitative analysis of the expression of glycosylphosphatidylinositol anchored proteins during the maturation of different hematopoietic cell compartments of normal bone marrow[J].Cytometry B Clin Cytom，2007，72：34－42.

[20]Harris C L，Pettigrew D M，Lea S M，et al.Decay－accelerating factor must bind both components of the complement alternative pathway C3convertase to mediate efficient decay[J].J Immunol，2007，178：352－359.

[21]Eleveld D J，Proost J H，Haes A，et al.Improving pharmacokinetic pharmaco dynamic models of muscle relax ants using potentiation modelling[J].J Pharmaco Kinetics Pharmacodynamics，2005，32（1）：143－154.

[22]胡 鍇，任常寶，顏 城，等.高銅日糧對(duì)肉雞肝臟抗氧化功能的影響[J].中國家禽，2011，33，（12）：26－29.

[23]趙孟春，李宏全，段瑞旭，等.紅細(xì)胞免疫的物質(zhì)基礎(chǔ)及影響因素[J].浙江畜牧獸醫(yī)，2007（3）：15－16.

[24]Paccand，J P，Carpentier J L，Schiflerli J A.Difference in the clustering of complement receptor type1（CR1）on polymorphonuclear leukocytes and erythrocytes：Effect on immune adherence[J].Eur J Immunol，1990，20：283－289.

[25]王 玲，周緒正，尚志峰，等.紅腹錦雞紅細(xì)胞免疫功能的初步研究[J].中國家禽，2008，30（21）：41－42.

[26]王淑英，汪德清.紅細(xì)胞膜上CR1分子的研究進(jìn)展[J].中國輸血雜志，2010，23（2）：143－145.

[27]王君明，崔 瑛，王崢濤，等.超氧化物歧化酶參與肝損傷的研究進(jìn)展[J].中國實(shí)驗(yàn)方劑學(xué)雜志，2011，17（4）：265－269.

[28]Garvey J S.Immunity and the red－blood cell[J].Lancet，1982，1：223.

[29]Meabed M H，Taha G M，Mohamed S O，et al.Autoimmune thrombocy 2topenia：flow cytometric determination of platelet－associated CD154／CD40Land CD40on peripheral blood T and B lymphocytes[J].Hematology，2007，12（4）：301－307.

[30]馬宏偉，鄭世民，趙良友，等.紅細(xì)胞免疫研究進(jìn)展[J].中國獸醫(yī)雜志，2009，45（4）：79－80.

[31]Jiang J B，Wu C H，Gao H，et al.Effects of astragalus polysaccharides on immunologic function of erythrocyte in chickens infected with infectious bursa disease virus[J].Vaccine，2010，28：5614－5616.

[32]吳 凌，王 蕙，趙樹全，等.肉雞感染非典型新城疫前后紅細(xì)胞C3b受體花環(huán)和免疫復(fù)合物花環(huán)的研究[J].中國家禽，2009，31（2）：53－54.

[33]孫 娜，寧官保，李 飛，等.馬立克氏病強(qiáng)毒及CVI988疫苗對(duì)雞紅細(xì)胞免疫功能的影響[J].上海畜牧獸醫(yī)通訊，2011（5）：14－16.

[34]陳書明，梁新峰，雷 娜，等.復(fù)方中藥對(duì)感染NIB雞紅細(xì)胞免疫功能的影響[J].中國獸藥雜志，2009，43（12）：6－9.

[35]楊 光，彭 西，鄧俊良，等.銅中毒對(duì)雛雞紅細(xì)胞免疫功能的影響[J].動(dòng)物營養(yǎng)學(xué)報(bào)，2006，18（4）：233－236.

[36]張 陸，宋春林，敘世文，等.鉛 鎘及鉛鎘聯(lián)合脅迫致雛雞紅細(xì)胞膜的損傷[J].中國家禽，2010，32（21）：20－26.

[37]張 陸，夏士亮，朱言柱，等.鉛 鎘及鉛鎘聯(lián)合脅迫致雛雞紅細(xì)胞免疫功能的影響[J].中國獸醫(yī)雜志，2011，47（6）：30－32.

[38]劉福堂，李艷飛，顧慶云.鋁中毒對(duì)蛋雞白細(xì)胞和紅細(xì)胞免疫功能的影響[J].中國畜牧獸醫(yī)，2007，34（10）：70－71.

[39]彭 西，柏才敏，李 敏，等.高硒對(duì)雛雞紅細(xì)胞免疫功能 紅細(xì)胞總數(shù)及血紅蛋白含量的影響[J].中國獸醫(yī)科學(xué)，2008，38（6）：535－539.

[40]包永占，史萬玉，秦建華，等.柔嫩艾美耳球蟲感染對(duì)雛雞血清NO及紅細(xì)胞免疫功能的影響[J].畜牧與獸醫(yī)，2006，38（11）：38－40.

[41]吳 凌，王 蕙，趙樹全，等.禽類紅細(xì)胞免疫的研究進(jìn)展[J].黑龍江畜牧獸醫(yī)，2008（9）：20－21.