犬蝠取食對(duì)葉榕果實(shí)的行為和相互適應(yīng)關(guān)系研究

胡亞明,唐占輝,丁雪梅,宋傳濤,曹 敏,馬遜風(fēng)

(1.東北師范大學(xué)城市與環(huán)境科學(xué)學(xué)院,吉林長(zhǎng)春130024; 2.中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園,云南勐臘666303; 3.吉林大學(xué)畜牧獸醫(yī)學(xué)院,吉林長(zhǎng)春130062)

犬蝠取食對(duì)葉榕果實(shí)的行為和相互適應(yīng)關(guān)系研究

胡亞明1,2,唐占輝1,丁雪梅3,宋傳濤1,曹 敏2,馬遜風(fēng)1

(1.東北師范大學(xué)城市與環(huán)境科學(xué)學(xué)院,吉林長(zhǎng)春130024; 2.中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園,云南勐臘666303; 3.吉林大學(xué)畜牧獸醫(yī)學(xué)院,吉林長(zhǎng)春130062)

在西雙版納地區(qū),觀察和測(cè)量了對(duì)葉榕(Ficus hispida)的結(jié)果特點(diǎn)、果實(shí)特征以及取食該果實(shí)的犬蝠(Cynopterus sphinx)的形態(tài)特征,并通過飛行籠實(shí)驗(yàn)考察了對(duì)葉榕果實(shí)提供的視覺和嗅覺信息及犬蝠取食時(shí)視覺和嗅覺的應(yīng)用情況.結(jié)果表明:犬蝠利用視覺系統(tǒng)能成功地分辨出完整和破碎的果實(shí),每小時(shí)訪問完整果實(shí)的次數(shù)為(15.5±1.61)次,訪問漿狀果實(shí)的次數(shù)為(10.5±1.45)次;在訪問有果實(shí)和沒有果實(shí)的盒子時(shí),每小時(shí)訪問前者的次數(shù)為(37.4±7.62)次,顯著高于后者(1.1±0.88)次.對(duì)葉榕果實(shí)的生物和生態(tài)學(xué)特征與犬蝠的行為學(xué)特征建立起了較好的相互適應(yīng)性.

對(duì)葉榕;果蝠;飛行籠實(shí)驗(yàn);西雙版納

植物果實(shí)的特征通常可以影響取食者(食果動(dòng)物)的食物選擇[1-2];果實(shí)特征包括果實(shí)的大小、顏色、營(yíng)養(yǎng)成分和種子大小等[3-16].同時(shí),食果動(dòng)物作為種子傳播者,生態(tài)習(xí)性和行為上的不同也會(huì)導(dǎo)致所取食果實(shí)特征相應(yīng)的進(jìn)化改變[17-19].在云南地區(qū)熱帶森林生態(tài)系統(tǒng)中,榕樹是一類關(guān)鍵性樹種[20-21],榕樹的果實(shí)可以作為一些動(dòng)物的食物,如鳥類、蝙蝠等[22-24].對(duì)西雙版納地區(qū)犬蝠(Cynopterus sphinx)食性的調(diào)查發(fā)現(xiàn),榕果是它們食物中重要的組成部分,其中熱帶雨林常見的先鋒樹種——對(duì)葉榕(Ficus hispida)更是一種長(zhǎng)期且穩(wěn)定的食物資源[25].

關(guān)于果實(shí)特征和其取食者的關(guān)系,Silvia等人從果實(shí)的大小和顏色這兩個(gè)角度分析了鳥類和哺乳動(dòng)物各自所取食的果實(shí)的特點(diǎn)[26];也有學(xué)者研究了新大陸和舊大陸熱帶地區(qū)的果蝠所取食的榕果的一些特征[18].在中國(guó)西雙版納熱帶雨林也有學(xué)者對(duì)果實(shí)特征的幾種模式進(jìn)行了調(diào)查[27].本文以對(duì)葉榕為例,研究了它和果實(shí)取食者和種子傳播者——犬蝠之間的相互適應(yīng)關(guān)系.果實(shí)方面主要考察了掛果特點(diǎn)、大小、成熟顏色、氣味、成熟的同步性和種子特征等方面,同時(shí)測(cè)量犬蝠在形態(tài)方面的一些適應(yīng)特征,研究了果蝠在取食對(duì)葉榕果實(shí)時(shí)感官系統(tǒng)的應(yīng)用,結(jié)合對(duì)葉榕果實(shí)營(yíng)養(yǎng)成分的已知數(shù)據(jù),探討了對(duì)葉榕與犬蝠之間的相互適應(yīng)關(guān)系.

1 材料和方法

1.1 研究地點(diǎn)

實(shí)驗(yàn)于2009年8-11月進(jìn)行,研究地點(diǎn)在中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園內(nèi)(N 21°08′、E 99°56′,海拔560 m),該園占地900 hm2.研究地點(diǎn)年平均氣溫21.17℃,年平均降雨量1500～1600 mm,年平均相對(duì)濕度86%[28].該地區(qū)干濕季變化明顯,雨季為5-10月,旱季為11月至翌年4月[29].

1.2 研究對(duì)象

對(duì)葉榕屬榕屬(Ficus)植物,雌雄異株,全年結(jié)果,在中國(guó)海南、云南和貴州等地分布[30].成熟時(shí)雌果和雄果外觀上幾乎沒有差別,但雌果蜂孔不明顯,里面多是干凈的種子;雄果則蜂孔明顯,里面有大量榕小蜂的存在.實(shí)驗(yàn)喂養(yǎng)犬蝠時(shí)發(fā)現(xiàn),它們?nèi)∈车拇蟛糠质谴乒?因此實(shí)驗(yàn)重點(diǎn)以對(duì)葉榕雌果為研究對(duì)象.

犬蝠體型中等,嗅覺系統(tǒng)較發(fā)達(dá)[31],其食物主要是植物果實(shí)和葉子[25],同時(shí)也取食爪哇木棉(Ceiba pentandra)等植物的花蜜[32-34].

1.3 研究方法

野外調(diào)查對(duì)葉榕的掛果方式、果實(shí)顏色、果實(shí)氣味.我們?cè)诠麑?shí)成熟前標(biāo)記了1棵雄樹的37個(gè)果實(shí)和1棵雌樹東南西北4個(gè)方向的果實(shí)(分別為37,47,32和35個(gè))以考察樹間和樹內(nèi)的成熟同步性,研究對(duì)葉榕果實(shí)的成熟過程.從8月18日起,每天17:00觀察并記錄成熟果實(shí)個(gè)數(shù),直至所有果實(shí)成熟.對(duì)葉榕果實(shí)特征的測(cè)量是從13棵樹上采集果實(shí),室內(nèi)測(cè)量成熟果實(shí)的鮮重、干重,長(zhǎng)軸、短軸長(zhǎng)度,果肉濕重、果肉干重及種子數(shù).

測(cè)量犬蝠體重、翼長(zhǎng)等指標(biāo).在飛行籠中研究對(duì)葉榕果實(shí)和犬蝠相應(yīng)感官應(yīng)用的互利關(guān)系.

飛行籠(6 m×3 m×3 m)實(shí)驗(yàn)設(shè)置如下:

(1)研究果實(shí)形狀和犬蝠的視覺關(guān)系:稱取兩份等量且足量的雌性對(duì)葉榕果實(shí),一份為完整果實(shí),一份將果實(shí)搗碎為漿狀(看不出果實(shí)形狀),分別放在籠內(nèi)兩個(gè)食物盤中(見圖1).對(duì)犬蝠在籠內(nèi)的取食行為進(jìn)行觀察記錄,時(shí)間從20:00～24:00,每次觀察結(jié)束后即放飛.本實(shí)驗(yàn)每天觀察7只犬蝠,連續(xù)觀察2 d.觀察記錄犬蝠每小時(shí)對(duì)每個(gè)果盤的訪問次數(shù),這里的“訪問”是指吃到食物或徘徊、停留在果盤和果盒上至少1 s.為了不打擾犬蝠的訪問行為,觀察者在飛行籠外1.5 m左右借助月光和夜視儀觀察.同時(shí),為了消除犬蝠記憶行為的影響,每隔1 h調(diào)換兩個(gè)果盤的位置,直到實(shí)驗(yàn)結(jié)束.

(2)研究果實(shí)氣味和犬蝠嗅覺的關(guān)系:制作兩個(gè)外形一樣且封閉的紙盒,在每個(gè)紙盒前后左右4個(gè)面分別打上眾多細(xì)孔(直徑<2 mm,打孔部位在食物放置部位以上),以便于果實(shí)氣味的釋放,同時(shí)使犬蝠訪問時(shí)得不到食物回報(bào).在其中一個(gè)盒里放有果實(shí),另一個(gè)不放果實(shí)(見圖2).觀察記錄方式同(1).本實(shí)驗(yàn)每天觀察4只犬蝠個(gè)體,時(shí)間從20:00～24:00,連續(xù)觀察2 d.

在野外,以所研究的母樹為中心,根據(jù)殘留果渣來判斷和搜尋犬蝠的進(jìn)食地,確定對(duì)葉榕種子的傳播距離.

圖1 飛行籠中犬蝠取食對(duì)葉榕的視覺實(shí)驗(yàn)

圖2 飛行籠中犬蝠取食對(duì)葉榕的嗅覺實(shí)驗(yàn)

1.4 數(shù)據(jù)分析與處理

數(shù)據(jù)分析利用 SPSS 13.0軟件完成,飛行籠中視覺和嗅覺數(shù)據(jù)的正態(tài)分布性用單樣本Kolmogorov-Smirnov來確定,經(jīng)檢驗(yàn)每組數(shù)據(jù)服從正態(tài)分布(P>0.05),在分析對(duì)葉榕雌雄果大小差異時(shí)利用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)完成.同樣在視覺和嗅覺實(shí)驗(yàn)中,完整果實(shí)和漿狀果實(shí)訪問次數(shù)的差異、裝有果實(shí)和沒有果實(shí)盒子的訪問次數(shù)差異也用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)完成.顯著水平設(shè)置為 a=0.05.對(duì)葉榕雌樹和雄樹成熟曲線圖利用SigmaPlot 8.0完成.

2 實(shí)驗(yàn)結(jié)果

2.1 對(duì)葉榕果實(shí)及犬蝠形態(tài)特征

實(shí)驗(yàn)期間,我們觀察到在對(duì)葉榕的主要枝干上,大量果實(shí)成串狀掛在上面,果實(shí)周圍很少有樹葉遮擋,每串果實(shí)數(shù)量不等,少則幾個(gè),多至幾十個(gè),果實(shí)暴露度很高.成熟時(shí)果實(shí)為黃色,具有濃郁的果香.雄果個(gè)體要大于雌果(df=138,t=8.640,p=0.00<0.05).成熟雌果含有很多小種子,數(shù)量可達(dá)到上千個(gè)(見表1).對(duì)葉榕果實(shí)及犬蝠的形態(tài)特征見表1、表2.雌性對(duì)葉榕果實(shí)鮮重與雌、雄犬蝠體重比分別為39.7%和39.4%,雄性對(duì)葉榕果實(shí)鮮重與雌、雄犬蝠體重比分別為53.2%和51.9%.

表1 對(duì)葉榕的果實(shí)特征

表2 犬蝠的形態(tài)特征

2.2 對(duì)葉榕果實(shí)成熟曲線

對(duì)葉榕果實(shí)成熟過程較平穩(wěn),成熟高峰期不明顯,對(duì)葉榕雌樹標(biāo)記果實(shí)在樹內(nèi)4個(gè)方向上成熟比較同步,以32個(gè)果實(shí)(樹西標(biāo)記果實(shí)數(shù),數(shù)目最少)為例,東南西北方向成熟天數(shù)分別為12,18,18和12 d,均在相差不到1個(gè)星期之內(nèi)成熟.實(shí)驗(yàn)中所選的雄樹標(biāo)記果實(shí)從8月22日開始成熟,而標(biāo)記的雌果則從9月4日開始成熟(見圖3、圖4).實(shí)驗(yàn)期間也觀察到其他對(duì)葉榕樹之間也存在這種現(xiàn)象,有的果實(shí)成熟期均已結(jié)束,有的還處于幼果期,樹間果實(shí)成熟表現(xiàn)出較明顯的不同步性.

圖3 對(duì)葉榕雌果在四個(gè)方向上的成熟曲線

圖4 對(duì)葉榕雄果的成熟曲線

2.3 犬蝠取食對(duì)葉榕的行為

在飛行籠實(shí)驗(yàn)中觀察到,犬蝠在獲取整個(gè)對(duì)葉榕果實(shí)后,快速飛到其他地點(diǎn)去進(jìn)食,由于果實(shí)個(gè)體和重量相對(duì)較大,所以采取的是身體正立,用兩前指勾住可懸掛物,負(fù)載身體及果實(shí)重量,僅用嘴部操作和進(jìn)食果實(shí)(見圖5).在進(jìn)食過程中,犬蝠嚼食對(duì)葉榕果實(shí),一部分果汁和果肉進(jìn)入消化道,一些粒徑細(xì)小的種子也混雜其中,一段時(shí)間后隨糞便排出;而一部分果肉不進(jìn)入消化道,嚼成團(tuán)狀果渣后,被犬蝠吐落在進(jìn)食地及其周圍,而這些果渣中也往往包含一部分種子.

在視覺實(shí)驗(yàn)中,每小時(shí)訪問裝有完整果實(shí)的果盤次數(shù)為15.5±1.61次(n=8),漿狀果實(shí)為10.5± 1.45次(n=8),前者明顯高于后者(df=14,t=2.303,p=0.037<0.05),說明在嗅覺信號(hào)相同的情況下,對(duì)葉榕果實(shí)所展示的特征可以使犬蝠在視覺上分辨出來完整個(gè)體.

犬蝠嗅覺實(shí)驗(yàn)中,每小時(shí)訪問裝有果實(shí)的盒子次數(shù)為37.4±7.62次(n=8),空盒子的次數(shù)為1.1± 0.88次(n=8),兩者差異明顯(df=14,t=4.726,p=0.00<0.05),說明在視覺信號(hào)相同的情況下,對(duì)葉榕果實(shí)的氣味可以使犬蝠利用嗅覺找到食物位置,而且準(zhǔn)確率相對(duì)更高.

飛行籠實(shí)驗(yàn)表明,犬蝠在取食時(shí)同時(shí)運(yùn)用了視覺和嗅覺系統(tǒng),對(duì)葉榕果實(shí)的形狀和氣味都是有效的信號(hào).

2.4 種子傳播范圍

實(shí)驗(yàn)期間我們?cè)谀笜渲車?00 m范圍內(nèi)搜尋,分別在正南、東南和西南方向發(fā)現(xiàn)3處進(jìn)食地,樹下發(fā)現(xiàn)大量對(duì)葉榕果渣,距離為154,197和359 m.傳播生境分別為森林邊緣、森林邊緣和林地,而在進(jìn)食地周圍處于果實(shí)成熟期的只有實(shí)驗(yàn)樣樹,因此我們判定犬蝠攜帶母樹的對(duì)葉榕果實(shí)到此進(jìn)食.

3 討論

對(duì)葉榕在主要枝干上成串掛果,這樣使果實(shí)相對(duì)周圍環(huán)境來說顯得很突出,因此我們認(rèn)為這對(duì)于在夜間覓食的犬蝠等果蝠來說,增加了它們視覺上的方便性,減輕了尋找食物所帶來的壓力.對(duì)葉榕果實(shí)成熟時(shí)為淡黃色且個(gè)體較大,果香濃郁,這對(duì)一些食果鳥類來說,可能會(huì)降低它們的取食機(jī)會(huì),因?yàn)轼B類一般對(duì)鮮艷的顏色較敏感且嗅覺不發(fā)達(dá),同時(shí)又受限于喙張開的角度,因而不會(huì)選擇進(jìn)食一些大的果實(shí)[35-37].有學(xué)者認(rèn)為依靠鳥類傳播種子的果實(shí),一般顏色鮮艷,如紅色、黑色等,并且氣味較淡,果實(shí)個(gè)體較小[38-39].實(shí)驗(yàn)期間,我們發(fā)現(xiàn)偶爾有鳥類短暫停留在樹上,但沒有觀察和找到鳥類進(jìn)食的直接證據(jù),同時(shí)也沒發(fā)現(xiàn)其他個(gè)體較大的動(dòng)物來取食對(duì)葉榕果實(shí).這也暗示了對(duì)葉榕吸引的取食者可能主要是犬蝠等果蝠,因?yàn)樗鼈冊(cè)趯ふ沂澄飼r(shí)嗅覺和視覺發(fā)揮了主要作用,且具有相對(duì)鋒利的牙齒[40],可以把果實(shí)咬成破碎的塊狀.有學(xué)者認(rèn)為動(dòng)物取食榕果的主要原因是其數(shù)量眾多而不在于營(yíng)養(yǎng)價(jià)值[41-43],甚至有人認(rèn)為榕果是一種低營(yíng)養(yǎng)果實(shí)[44-45].但Marcia等人證明榕果能為果蝠提供充足的蛋白質(zhì)等營(yíng)養(yǎng)[46].Snow認(rèn)為含水量較少,且蛋白質(zhì)含量<0.5%的果實(shí)為“貧營(yíng)養(yǎng)”果實(shí)[47];Mattson則把含水量較多,且蛋白質(zhì)含量在6%～7%之間的果實(shí)稱為“富營(yíng)養(yǎng)”果實(shí)[48].對(duì)葉榕果實(shí)營(yíng)養(yǎng)成分分析表明,其蛋白質(zhì)含量高達(dá)5.8%,對(duì)比上面提到的標(biāo)準(zhǔn)可以看出,對(duì)葉榕的果實(shí)是一種很接近于“富營(yíng)養(yǎng)”的果實(shí)[49],因此能夠補(bǔ)償犬蝠等果蝠在飛行中帶走果實(shí)所消耗的能量.有學(xué)者發(fā)現(xiàn)榕果的種子沒有毒性、纖維很少或沒有[50],因此更適合犬蝠和其他動(dòng)物取食.對(duì)葉榕的種子較小[51],這樣在犬蝠等果蝠進(jìn)食時(shí),有利于通過消化道,可以使其轉(zhuǎn)播到更遠(yuǎn)的地方.對(duì)葉榕果實(shí)成熟期平穩(wěn),有學(xué)者認(rèn)為這樣既可以吸引特化的取食者,還可以減少同種個(gè)體間的競(jìng)爭(zhēng)[52].對(duì)葉榕幾乎全年掛果,而且樹間成熟具有不同步性,這也滿足了犬蝠等果蝠的長(zhǎng)期食物需求,使其成為穩(wěn)定的取食者.

犬蝠取食對(duì)葉榕,在得到營(yíng)養(yǎng)的同時(shí),又會(huì)對(duì)種子起到傳播作用,對(duì)于其種群的分布和數(shù)量的維持起到了重要作用.果蝠在種子傳播方面的作用已經(jīng)得到了充分的肯定和證實(shí)[53-54],而且?guī)У讲煌车姆N子萌發(fā)和生長(zhǎng)情況也可能發(fā)生改變,有研究表明一些植物的種子通過果蝠的消化道后,種子的萌發(fā)率會(huì)提高[55].唐占輝等人在考察犬蝠取食對(duì)葉榕果實(shí)后對(duì)其種子萌發(fā)的影響時(shí)發(fā)現(xiàn),雖然萌發(fā)率沒有提高,但種子的萌發(fā)參數(shù)有所改變[56].野外在對(duì)葉榕母樹和其他進(jìn)食地都發(fā)現(xiàn)了果渣,因此我們推測(cè),對(duì)于相對(duì)大的果實(shí),為了減少飛行中帶走食物消耗的能量,犬蝠在母樹上進(jìn)食;對(duì)于較小的果實(shí),為了減少被捕食的風(fēng)險(xiǎn)[57],則帶到相對(duì)安全的進(jìn)食地.實(shí)驗(yàn)中果實(shí)鮮重與犬蝠體重之比在50%左右,這使得犬蝠有能力把大多數(shù)果實(shí)帶到其他地方進(jìn)食,飛行籠實(shí)驗(yàn)的觀察也證明了這點(diǎn).研究發(fā)現(xiàn),有的果蝠一次甚至能負(fù)載體重1.8～2.5倍的果實(shí)[58].犬蝠具有較長(zhǎng)和寬大的雙翼,有學(xué)者認(rèn)為寬大的翼加上較小的身體更有利于蝙蝠掌控它們的飛行方式[59],而且雙翼的利用也有利于它們的取食活動(dòng)[60].Jason等人更是對(duì)果蝠的雙翼在操控食物和保持身體姿勢(shì)方面的作用做了詳細(xì)研究[61].犬蝠的牙齒相對(duì)較發(fā)達(dá),這使它有可能采食個(gè)體較大的食物,如人心果(Manilkara zapota)[25],所以犬蝠可以比較容易地進(jìn)食對(duì)葉榕果實(shí).視覺和嗅覺在果蝠取食過程中具有重要作用,尤其是嗅覺[62-63].實(shí)驗(yàn)中研究的犬蝠具有比較發(fā)達(dá)的嗅覺和視覺,因此可以充分利用對(duì)葉榕果實(shí)的氣味和果實(shí)形狀等視覺和嗅覺信號(hào),減少搜尋食物的時(shí)間,從而準(zhǔn)確定位食物并進(jìn)行取食活動(dòng).

研究結(jié)果表明了對(duì)葉榕果實(shí)所展現(xiàn)的一些特征,為取食者提供足夠的信號(hào)和豐富的食物補(bǔ)償.犬蝠則充分利用自身的身體條件和感官系統(tǒng),來定位和進(jìn)食其果實(shí),同時(shí)它們給予對(duì)葉榕以“回報(bào)”——傳播種子.二者有較好的互利共生關(guān)系.

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(責(zé)任編輯:方 林)

The study on feeding behavior ofCynopterus sphinxonFicus hispida

HU Ya-Ming1,2,TANG Zhan-Hui1,DING Xue-Mei3,SONG Chuan-Tao1,CAO Min2,MA Xun-Feng1

(1.College of Urban and Environmental Sciences,Northeast Normal University,Changchun 130024,China; 2.Xishuangbanna Tropical Botanical Garden,CAS,Mengla 666303,China; 3.College of Animal Science and Veterinary Medicine,Jilin University,Changchun 130062,China)

Figs are very important food resource for many animals in Xishuangbanna,Southwest China, and there is mutually beneficial relation between figs and their frugivore.Observed the hung position fruits ofFicus hispida,and measured some morphological characters of fruits ofF.hispidaand Cynopterus sphinx,which is regular forager to their fruits.Moreover,tried to find out the relation between the information of vision and olfaction offered by fruits ofF.hispidaand the use of sensory system of fruit bats when they foraged the figs in flight cage.C.sphinxcould successfully distinguish the whole fruit ofF.hispida(15.5±1.61 times/h,n=8)from the meshed fruit(10.5±1.45 times/h, n=8)with their vision;When they visited the boxes with and without fruit,C.sphinxpreferred to visit the former box(37.4±7.62 times/h,n=8)rather than to pay visits to the other box(1.1±0.88 times/ h,n=8).The results showed thatF.hispidaand fruit bat adapted to each other very well.

Ficus hispida;fruit bats;flight cage;Xishuangbanna

Q 959.833[學(xué)科代碼]180·5744

A

1000-1832(2010)03-0132-07

2010-03-23

國(guó)家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(30800119);教育部博士點(diǎn)基金資助項(xiàng)目(200802001011);東北師范大學(xué)“東師學(xué)者”青年學(xué)術(shù)骨干培養(yǎng)計(jì)劃項(xiàng)目(120401044);中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園熱帶森林生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室資助項(xiàng)目.

胡亞明(1986—),男,碩士研究生;通訊作者:馬遜風(fēng)(1954—),男,教授,主要從事進(jìn)化生態(tài)學(xué)、動(dòng)物行為生態(tài)學(xué)研究.