施肥和圍封對青藏高原高寒草甸生產(chǎn)力穩(wěn)定性的影響

蚌紹豪，趙 維，姚萬萬，周小龍，磨禮財，任正煒

（1.蘭州大學(xué)生態(tài)學(xué)院, 甘肅 蘭州 730000；2.新疆大學(xué)生態(tài)與環(huán)境學(xué)院 / 綠洲生態(tài)教育部重點實驗室, 新疆 烏魯木齊 830000）

草地是地球上面積最大的植被類型，覆蓋地球陸地面積的40%，通過碳儲量積累和飼料生產(chǎn)，持續(xù)性地為人類福祉提供生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)[1]。然而，當(dāng)前普遍存在的土地利用和養(yǎng)分富集化正影響著草地生態(tài)系統(tǒng)過程的速率和穩(wěn)定性[2-4]。尤其在時間序列上生態(tài)系統(tǒng)響應(yīng)環(huán)境波動和人為擾動過程中所維持的穩(wěn)定狀態(tài)[5]。在此背景下，草地地上凈初級 第 一 生 產(chǎn) 力(aboveground net primary productivity,ANPP)的穩(wěn)定性對生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的作用更是依賴于這個重要過程[5-7]。草地孕育著較為豐富的植物多樣性且提供著大量的生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能[8]，但是當(dāng)前家畜或野生食草動物的放牧行為[9-10]以及施肥引起的土壤養(yǎng)分富集化對植物生產(chǎn)力穩(wěn)定性造成不可預(yù)測的深遠(yuǎn)影響[11-12]，因此，如何厘清其中的潛在機(jī)制成為生態(tài)學(xué)研究的重要問題之一。

從概念上來看，地上凈初級第一生產(chǎn)力時間穩(wěn)定性(以下簡稱生產(chǎn)力穩(wěn)定性)通常用一段時間內(nèi)的生產(chǎn)力平均值(μ)及其標(biāo)準(zhǔn)差(σ)的比值來表征，即μ/σ；意味著生產(chǎn)力穩(wěn)定性的變化主要取決于環(huán)境波動條件下生產(chǎn)力及其變異性的相對變化程度[13]。不僅如此，生產(chǎn)力穩(wěn)定性對外界環(huán)境變化的響應(yīng)機(jī)制也可以通過植物群落物種豐富度和異步性予以解釋。具體而言，1)環(huán)境波動可以通過喪失物種豐富度導(dǎo)致生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降，因此物種多樣性越豐富，群落生產(chǎn)力愈發(fā)趨于穩(wěn)定且更加耐受于外界劇烈的環(huán)境波動[5]；2)如果物種對于環(huán)境波動具有響應(yīng)差異，那么物種豐富度就會通過減小生產(chǎn)力變異性而促進(jìn)生產(chǎn)力穩(wěn)定性的維持，這是因為物種生產(chǎn)力波動的統(tǒng)計平均值隨著物種數(shù)目的增加而增加，反之亦然[14]；3)環(huán)境波動也可以通過減小種間互補(bǔ)動態(tài)而降低生產(chǎn)力穩(wěn)定性[15]。究其機(jī)理在于，環(huán)境波動可以加速物種在群落水平的異步性且導(dǎo)致互補(bǔ)動態(tài)程度的下降，最終促使生產(chǎn)力穩(wěn)定性下降；甚至物種豐富度與物種異步性有著緊密聯(lián)系，體現(xiàn)出不同物種在特定環(huán)境波動下物種多度(蓋度或生物量)的此消彼長和反應(yīng)速度的不同，這種彼此之間的相互補(bǔ)償通過減小生產(chǎn)力變異性或者增加生產(chǎn)力，最終影響生產(chǎn)力穩(wěn)定性[15-17]。

甘南高寒草甸因其豐富的物種多樣性，高生產(chǎn)力和復(fù)雜的群落結(jié)構(gòu)成為青藏高原東緣重要的草地生態(tài)系統(tǒng)，同時因當(dāng)?shù)夭刈迥撩褡怨乓詠硪恢睆氖轮文翞橹鞯男竽辽a(chǎn)，從而共同維系著當(dāng)?shù)厣鷳B(tài)和經(jīng)濟(jì)的發(fā)展[18]。然而，過去三十年來，隨著人口激增對物質(zhì)的需求和畜牧業(yè)的經(jīng)濟(jì)利益驅(qū)使，超載過牧引發(fā)了草地植物生產(chǎn)力下降和物種多樣性喪失，甘南高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)功能受到的潛在威脅狀況正日益凸顯，已成為當(dāng)?shù)卣湍撩衩媾R的刻不容緩的現(xiàn)實問題[19]。為了解決該問題，在放牧草地群落中，施肥、圍封以及施肥 + 圍封相結(jié)合的措施已成為當(dāng)前緩解和治理草地退化的常見手段[20]。然而，如何判定不同措施對于草地生態(tài)系統(tǒng)功能維持和恢復(fù)的有效性和科學(xué)性，亟需生態(tài)學(xué)實驗研究予以綜合驗證和辨析。為此，本研究以冬季放牧條件下的高寒草甸為研究對象，設(shè)計施肥、圍封和施肥 + 圍封3 種處理，旨在分析：1)生產(chǎn)力穩(wěn)定性、生產(chǎn)力及其變異性、物種豐富度和異步性在3 種處理下的變化差異；2)施肥、圍封及其交互作用對于生產(chǎn)力穩(wěn)定性、生產(chǎn)力及其變異性、物種豐富度和異步性的實際影響；3)生產(chǎn)力穩(wěn)定性及其驅(qū)動因子之間的擬合關(guān)系，最終通過結(jié)構(gòu)方程模型探究圍封和施肥影響生產(chǎn)力穩(wěn)定性的不同驅(qū)動途徑。

1 材料與方法

1.1 研究地點概述

研究地點位于甘肅省甘南藏族自治州瑪曲縣境內(nèi)的蘭州大學(xué)甘南草原生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站(35°58′ N, 101°53′ E)，海拔約3 500 m。該區(qū)域?qū)儆诟咴箨懶詺夂?，年均氣溫約1.2 ℃，1 月和7 月氣溫分別最低(-10 ℃)和最高(11.7 ℃)。年降水量約620 mm，以7 月降水最為集中，年蒸發(fā)量1 000～1 500 mm。全年日照時數(shù)約2 600 h，全年霜期大于270 d，無絕對無霜期。土壤類型為亞高山草甸土。試驗樣地以莎草科的四川嵩草(Kobresia graminifolia)、禾本科的垂穗披堿草(Elymus nutans)和毛茛科的小花草玉梅(Anemone rivularis)為優(yōu)勢種。該區(qū)域主要的放牧牲畜是甘南牦牛(Bos grunniens)。

1.2 試驗設(shè)計

試驗于2019 年開始進(jìn)行，在面積8 hm2的樣地中選取30 m × 30 m 開展試驗。放牧方式采取冬季放牧(10 月－翌年3 月)且在植物生長季(4 月－9 月)禁牧的管理措施。冬季放牧?xí)r期，大約300 頭甘南牦牛不定期不定量分批次進(jìn)行適度放牧，其目的是為了有效地通過牦牛放牧去除累積凋落物，以防凋落物對次年植物建植和萌發(fā)的負(fù)面影響。

本研究以冬季放牧的草地群落為對照(control,CK)且進(jìn)行氮磷鉀元素添加(施肥，fertilization, F)，同時在此基礎(chǔ)上嵌套全年圍欄封育設(shè)置圍封(enclosure, E)和施肥 + 圍封(F + E)處理，每個處理5 次重復(fù)(5 m × 5 m 樣方/重復(fù))，共計20 個樣方。每4 個處理為1 個樣區(qū)(block)，使用1 m 的緩沖帶隔開，采用隨機(jī)區(qū)組分布。本試驗設(shè)計以全球草地營養(yǎng)網(wǎng)絡(luò)(NutNet)的試驗布置為依據(jù)，遵循統(tǒng)一的施肥計量和配比方式[21]，每年5 月中旬進(jìn)行施肥，選用尿素[CO(NH2)2]、磷酸二氫鈣[Ca(H2PO4)2]和硫酸鉀(K2SO4)分別以氮、磷和鉀各10 g·m-2的濃度混施添加至各個施肥樣地中。2019－2022 年，每年8 月中下旬，在5 m × 5 m 樣區(qū)內(nèi)，選取0.5 m × 0.5 m單位面積作為永久樣方，進(jìn)行物種豐富度調(diào)查。同時，基于Domin 10 等級制，用網(wǎng)格法(10 cm × 10 cm)測定每個物種地上部分垂直投影的面積在單位樣方面積的比率，記為分蓋度(%)，最終以分蓋度總和，即總蓋度表征每個樣方的地上植物生產(chǎn)力[22]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

物種豐富度(species richness)：以4 年同一樣方中出現(xiàn)的平均物種數(shù)目表示[23]。

生產(chǎn)力穩(wěn)定性(ANPP stability)：用生態(tài)系統(tǒng)功能如蓋度或生物量在時間尺度上的變異系數(shù)倒數(shù)獲得，即S=μ/σ。其中，μ為樣方總蓋度的時間平均值(記為生產(chǎn)力，ANPP)，σ為樣方總蓋度的時間標(biāo)準(zhǔn) 差(記為生產(chǎn)力變異性，ANPP variability)。S越大，生產(chǎn)力穩(wěn)定性越高，反之越低[13]。

物種同步性(species synchrony)：基于Gross 等[24]的計算方法，利用R “codyn” 包中的synchrony ()函數(shù)，計算物種對環(huán)境波動的響應(yīng)。當(dāng)物種異步性(1-synchrony)數(shù)值為0，表示物種波動完全異步；數(shù)值為1，表示物種波動完全同步[25]。

基于上述指標(biāo)的計算，分別進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析。數(shù)據(jù)分析前對生產(chǎn)力穩(wěn)定性、生產(chǎn)力及其變異性、物種異步性進(jìn)行l(wèi)og 轉(zhuǎn)化以此滿足正態(tài)分布和方差齊次性檢驗。首先，利用方差(ANOVA)分析方法分析生產(chǎn)力穩(wěn)定性、生產(chǎn)力及其變異性、物種豐富度和異步性在3 種處理下的變化差異；其次，利用R“nlme”包，通過線性混合模型分析施肥、圍封及其交互作用對于生產(chǎn)力穩(wěn)定性、生產(chǎn)力及其變異性、物種豐富度和異步性的實際影響。在該模型中，基于二元分類(0/1)將施肥和圍封作為固定因子，樣區(qū)作為隨機(jī)因子。另外，利用R “stats”包，通過線性回歸模型分析生產(chǎn)力穩(wěn)定性與其驅(qū)動因子間的擬合關(guān)系。最后，利用R “l(fā)avvan”包，通過結(jié)構(gòu)方程模型辨析施肥和圍封影響生產(chǎn)力穩(wěn)定性的直接和間接路徑。在初始模型的基礎(chǔ)上，通過各個變量間所蘊(yùn)含的影響生產(chǎn)力穩(wěn)定性的生態(tài)過程對模型參數(shù)反復(fù)測試和調(diào)整，最終借助卡方檢驗(P＞ 0.05)，赤池信息準(zhǔn)則(AIC，越小越好)判定模型是否通過。

所有數(shù)據(jù)利用R 4.1.3 軟件[26]和R “ggplot2”包完成統(tǒng)計分析和作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同處理下生產(chǎn)力穩(wěn)定性及其組分的變化差異

方差分析結(jié)果發(fā)現(xiàn)(圖1)，相較于放牧草地群落(對照CK)，生產(chǎn)力穩(wěn)定性在施肥和圍封處理下無顯著變化差異，卻在施肥 + 圍封處理下顯著下降(-44.5%)。生產(chǎn)力在施肥和施肥 + 圍封處理下顯著增加(+19.1%和+11.1%)且兩個處理間具有顯著差異，而在圍封處理下無顯著變化。生產(chǎn)力變異性在施肥 +圍封處理下顯著增加(+95%)，卻在施肥和圍封處理下無顯著變化。物種豐富度在施肥和圍封處理下均顯著減小約7.5 個物種和9.5 個物種，而且施肥 + 圍封處理下物種豐富度減小更多，約減小11.6 個物種。物種異步性在施肥 + 圍封處理下顯著減小(-18.4%)，卻在施肥和圍封處理下無顯著變化。

圖1 施肥和圍封處理下生產(chǎn)力(ANPP)穩(wěn)定性及其組分的方差分析Figure 1 The effects of fertilization and enclosure on aboveground net primary productivity (ANPP) stability and its components, as assessed using ANOVA

2.2 施肥和圍封對生產(chǎn)力穩(wěn)定性及其組分的影響

線性混合模型結(jié)果發(fā)現(xiàn)(表1)，生產(chǎn)力穩(wěn)定性和生產(chǎn)力變異性的變化主要由圍封所致，而與施肥無關(guān)。生產(chǎn)力的變化不僅源于施肥和圍封的影響，而且施肥和圍封間存在的交互作用表明圍封能夠抑制施肥所引起的生產(chǎn)力增加。物種豐富度的變化也主要源于施肥和圍封的影響，但與生產(chǎn)力變化不一致的是，相較于施肥和圍封對物種豐富度的顯著影響，施肥和圍封存在的交互作用更能夠加劇物種豐富度減小。物種異步性的變化主要由圍封所致，而且施肥和圍封之間存在顯著的交互作用。

表1 不同處理對生產(chǎn)力(ANPP)穩(wěn)定性及其組分影響的線性混合模型分析Table 1 Linear mixed model analysis for aboveground net primary productivity (ANPP) stability and other variables across the different treatments

2.3 生產(chǎn)力穩(wěn)定性及其驅(qū)動因子間的擬合關(guān)系

線性回歸結(jié)果發(fā)現(xiàn)(圖2)，生產(chǎn)力與生產(chǎn)力穩(wěn)定 性 之 間 不 存 在 顯 著 的 擬 合 關(guān) 系(R2= 0.02,P=0.54)，而隨著生產(chǎn)力變異性增加，生產(chǎn)力穩(wěn)定性則顯著下降(R2= 0.96,P＜ 0.001)。隨著物種異步性的增加，生產(chǎn)力穩(wěn)定性顯著上升(R2= 0.36,P= 0.007)；另外，物種豐富度和生產(chǎn)力穩(wěn)定性的擬合關(guān)系呈現(xiàn)微弱的顯著性，但結(jié)果仍呈現(xiàn)出隨著物種豐富度增加，生產(chǎn)力穩(wěn)定性逐漸上升(R2= 0.17,P= 0.079)。

圖2 生產(chǎn)力(ANPP)穩(wěn)定性及其驅(qū)動因子間的擬合關(guān)系Figure 2 Relationship between aboveground net primary productivity (ANPP) stability and its drivers

2.4 施肥和圍封影響生產(chǎn)力穩(wěn)定性的直接和間接路徑

結(jié)構(gòu)方程模型分析結(jié)果顯示(圖3)，生產(chǎn)力穩(wěn)定性的變化受生產(chǎn)力及其變異性截然相反的共同驅(qū)動。生產(chǎn)力變異性的路徑系數(shù)(β= -0.84)大于生產(chǎn)力的路徑系數(shù)(β= 0.30)，從而表現(xiàn)為生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降。生產(chǎn)力的增加和減小分別受施肥和圍封直接影響，生產(chǎn)力變異性的變化主要源于物種異步性，而物種異步性的變化主要體現(xiàn)在兩個方面：其一，圍封直接導(dǎo)致物種異步性的減小，進(jìn)而導(dǎo)致生產(chǎn)力變異性的增加。其二，施肥并未直接影響物種異步性；而是，施肥在導(dǎo)致物種豐富度減小的同時，間接增加物種異步性，進(jìn)而促使生產(chǎn)力變異性的增加。因此，結(jié)果表明，施肥和圍封對于生產(chǎn)力穩(wěn)定性的影響路徑是不同的且能夠解釋生產(chǎn)力穩(wěn)定性變化的94%。

圖3 施肥和圍封對高寒草甸生產(chǎn)力(ANPP)穩(wěn)定性影響路徑的結(jié)構(gòu)方程模型Figure 3 Structural equation model (SEM) analyses of the pathways of the effects of fertilization and enclosure on aboveground net primary productivity (ANPP) stability

3 討論

在草地群落中開展施肥和圍封措施有助于深入理解不同土地利用方式對草地生態(tài)系統(tǒng)功能的影響[27]。本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，在放牧草地群落中，生產(chǎn)力穩(wěn)定性在施肥 + 圍封處理下顯著減小，主要受圍封驅(qū)動所致且與施肥無關(guān)，意味著圍封會對生產(chǎn)力穩(wěn)定性產(chǎn)生負(fù)面影響?；谏a(chǎn)力及其變異性在調(diào)節(jié)生產(chǎn)力穩(wěn)定性中的關(guān)鍵作用[28]，結(jié)果表明，施肥 +圍封處理下的生產(chǎn)力穩(wěn)定性的減小主要受生產(chǎn)力及其變異性的共同調(diào)控所致，且這種調(diào)控作用受不同處理的影響。具體表現(xiàn)在，相較于放牧草地群落，生產(chǎn)力在施肥和施肥 + 圍封處理下均顯著增加，同時這兩個處理間也存在著顯著差異。例如，施肥處理下的生產(chǎn)力要顯著高于施肥 + 圍封處理下的生產(chǎn)力，基于線性混合模型結(jié)果中進(jìn)一步表明，施肥能夠促進(jìn)生產(chǎn)力增加，但是圍封卻抑制了施肥引起的生產(chǎn)力增加，從而意味著施肥和圍封之間存在的顯著交互作用對生產(chǎn)力的影響是截然相反的。另一方面，施肥 + 圍封處理下生產(chǎn)力變異性的增加主要源于圍封驅(qū)使所致，而與施肥無關(guān)，可見圍封對于年際間的生產(chǎn)力變化產(chǎn)生很大的影響，這或許與年際間的降水量、累積凋落物的抑制效應(yīng)加強(qiáng)有關(guān)[27]。因此，基于生產(chǎn)力及其變異性受不同處理的影響差異，最終表現(xiàn)出在施肥 + 圍封處理下的生產(chǎn)力增加幅度低于生產(chǎn)力變異性的增加幅度，從而造成生產(chǎn)力穩(wěn)定性的顯著減小。這一結(jié)果也與其他研究結(jié)果相一致[29-31]。另外，本研究中施肥處理下生產(chǎn)力穩(wěn)定性無顯著變化，但不可否認(rèn)的是，施肥對于其他群落特征(物種豐富度、生產(chǎn)力及其變異性)產(chǎn)生著不同影響，會因為多種途徑最終抵消施肥對生產(chǎn)力穩(wěn)定性的直接影響，正如結(jié)構(gòu)方程模型結(jié)果所示。綜上，不同草地類型條件下[32-35]，施肥和圍封處理下生產(chǎn)力及其變異性會在不同環(huán)境波動過程中共同調(diào)節(jié)生產(chǎn)力穩(wěn)定性。

施肥和圍封對于生產(chǎn)力穩(wěn)定性的影響也與物種異步性和豐富度有關(guān)[16]。物種異步性和生產(chǎn)力穩(wěn)定性關(guān)系機(jī)制認(rèn)為，如果群落內(nèi)物種的波動完全不同步，那么一個物種的生產(chǎn)力減小勢必會由另一個物種生產(chǎn)力的增加補(bǔ)償，這種互補(bǔ)效應(yīng)的積極作用進(jìn)一步通過生產(chǎn)力增加及其變異性減小的相對幅度而增加生產(chǎn)力穩(wěn)定性[13-14]。本研究中施肥 + 圍封處理下物種異步性卻顯著減小，這和圍封以及施肥和圍封間的交互作用有關(guān)，可見，施肥并未對物種異步性造成顯著影響，但是與圍封處理交互作用下則導(dǎo)致物種異步性的顯著減小，這或許與該處理下物種喪失最多且剩余物種在個體大小和性狀上的趨同有關(guān)[36]?；诮Y(jié)構(gòu)方程模型進(jìn)一步分析表明，物種異步性會間接通過改變生產(chǎn)力及其變異性的相對變化程度，最終不同程度地影響生產(chǎn)力穩(wěn)定性。此外，本研究發(fā)現(xiàn)，施肥對物種豐富度的負(fù)效應(yīng)導(dǎo)致生產(chǎn)力穩(wěn)定性下降，因此可以認(rèn)為物種多樣性對施肥的負(fù)響應(yīng)能夠解釋生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降。究其原因在于，本研究地點甘南高寒草甸單位樣方中孕育著大量的物種數(shù)目( 每0.25 m2大于35 個)，且從相關(guān)生態(tài)學(xué)假說中可以得到實驗驗證。例如，隨著添加資源數(shù)目增加(氮磷鉀混施)，較之單一氮元素添加處理，更能夠增加植物地上生產(chǎn)力和加快物種的喪失速率(生態(tài)位維度假說)[37]，而且在施肥和圍封的交互作用下，也會受到光資源限制的驅(qū)使(光競爭假說)[38]，這些假說均對本研究中物種豐富度喪失提供了有力證據(jù)，從而間接表達(dá)了物種多樣性和生產(chǎn)力穩(wěn)定性的正相關(guān)關(guān)系。正如結(jié)構(gòu)方程模型結(jié)果所示，在施肥處理下，物種多樣性的喪失只能部分解釋生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降，同時還有其他解釋路徑，如物種異步性對生產(chǎn)力及其變異性的驅(qū)動作用也對生產(chǎn)力穩(wěn)定性產(chǎn)生共同的影響。然而，與本研究相反的是，Liu 等[27]在黃土高原的研究發(fā)現(xiàn)，施肥通過減小物種豐富度而導(dǎo)致生產(chǎn)力穩(wěn)定性下降，且這種負(fù)效應(yīng)會受長期的圍封而得以減緩，從而表明圍封緩解施肥引起的生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降，其認(rèn)為這與長期圍封年限(38 年)對禾草生產(chǎn)力及其穩(wěn)定性更為有利有關(guān)。但是本研究呈現(xiàn)的是圍封會加劇施肥處理下生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降，這與Campana等[31]的研究基本一致，其認(rèn)為這與圍封驅(qū)動的物種豐富度和異步性劇烈減小有關(guān) 。除此以外，近年來，還有很多研究從物種多樣性的其他層面(均勻度和優(yōu)勢度)以及功能群(禾草和非禾草)的角度對生產(chǎn)力穩(wěn)定性機(jī)制進(jìn)行了探討[39-42]，這將有待于本研究在未來進(jìn)一步驗證。

4 結(jié)論

本研究表明，圍封導(dǎo)致生產(chǎn)力穩(wěn)定性下降，但是施肥并未對生產(chǎn)力穩(wěn)定性造成顯著影響。生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降主要源于生產(chǎn)力增加幅度低于生產(chǎn)力變異性增加的幅度，以及減小的物種豐富度和異步性。即使施肥減小了物種豐富度，增加了生產(chǎn)力，但是這些因素協(xié)同的相反作用最終并未轉(zhuǎn)換成生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降。因此，本研究強(qiáng)調(diào)了生產(chǎn)力及其變異性，與物種豐富度和異步性是影響生產(chǎn)力穩(wěn)定性的重要調(diào)節(jié)因素。從實際操作上來看，在高寒草甸群落中冬季放牧將有助于生產(chǎn)力穩(wěn)定性的維持。然而，無論施肥與否，圍封措施都將加劇生產(chǎn)力穩(wěn)定性的下降。因此，在甘南高寒草甸的草地管理和利用過程中，需要在不同放牧管理條件下謹(jǐn)慎地采取施肥和圍封措施，以便維持生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)功能。