基于紅外相機技術(shù)的四川九寨溝國家級自然保護區(qū)鳥獸多樣性調(diào)查

白冉君 ,康齊梅 ,雷開明,孫鴻鷗,曠培剛,趙聯(lián)軍,余鱗*,李晟

1.阿壩州小金國有林保護局，四川 小金 624299；2.阿壩藏族羌族自治州林業(yè)和草原局，四川 馬爾康 624099；3.九寨溝國家級自然保護區(qū)管理局，四川 九寨溝 624000；4.王朗國家級自然保護區(qū)管理局，四川 平武 622550；5.北京大學生命科學學院，北京 海淀 100871

野生動物保護與生物多樣性監(jiān)測是自然保護區(qū)的重要職責[1]。自20 世紀90 年代中期以來，紅外相機技術(shù)在我國自然保護區(qū)的野生動物研究與生物多樣性監(jiān)測中得到了廣泛的應(yīng)用[2-4]。相比于其他傳統(tǒng)的調(diào)查方法，紅外相機具有對動物干擾小、可在野外環(huán)境下長期自動工作、數(shù)據(jù)記錄準確可靠、采集數(shù)據(jù)量大等多項優(yōu)勢[2,3]。在我國陸地生態(tài)系統(tǒng)自然保護區(qū)中，紅外相機技術(shù)目前已成為監(jiān)測大中型獸類與地棲鳥類的主要手段[4-6]。在過去20 年間，我國已經(jīng)建立起一系列區(qū)域性和全國性的紅外相機監(jiān)測網(wǎng)絡(luò)，眾多自然保護區(qū)針對區(qū)內(nèi)的獸類與鳥類開展了紅外相機本底調(diào)查，極大地促進了這些保護區(qū)的生物多樣性編目與監(jiān)測工作[5-7]。

岷山山系位于四川省北部至甘肅省南部，地處全球生物多樣性熱點區(qū)“中國西南山地（Mountains of Southwest China）”北緣，擁有豐富的野生動植物資源和極高的生物多樣性水平[8]。岷山是大熊貓（Ailuropoda melanoleuca）岷山種群的核心分布區(qū)，該種群也是目前規(guī)模最大的大熊貓野生種群[9]。自20 世紀60 年代以來，岷山地區(qū)針對大熊貓及其棲息地建立起一系列自然保護區(qū)，形成了集中連片的岷山自然保護區(qū)群[9,10]。四川九寨溝國家級自然保護區(qū)（后續(xù)簡稱“九寨溝保護區(qū)”）為該自然保護區(qū)群的重要組成部分，位于四川省阿壩藏族羌族自治州九寨溝縣，地處岷山北部大熊貓棲息地的核心區(qū)域。保護區(qū)成立之后，經(jīng)過多年的保護與管理，保護區(qū)內(nèi)植被與野生動物種群恢復狀況良好。

本研究使用紅外相機調(diào)查技術(shù)，于2019—2021年在九寨溝保護區(qū)內(nèi)開展了系統(tǒng)調(diào)查，旨在收集一手野外數(shù)據(jù)，摸清保護區(qū)內(nèi)大中型獸類與地棲鳥類的物種組成與相對多度，并與保護區(qū)內(nèi)前期開展的同類紅外相機調(diào)查結(jié)果進行對比，對保護區(qū)的獸類與鳥類物種名錄進行補充與更新。同時，希望以此在保護區(qū)內(nèi)初步建立起野生動物紅外相機監(jiān)測平臺，為后續(xù)的野生動物保護、科研與保護區(qū)管理提供科學指導與建議。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)域

九寨溝保護區(qū)地理位置介于東經(jīng)103°46′～104°05′，北緯32°55′～33°16′之間，總面積643 km2[10]。保護區(qū)地處岷山主峰和主脊以西，屬岷江流域，與王朗、黃龍、白河等自然保護區(qū)相鄰。區(qū)內(nèi)最低海拔1 996 m，最高海拔4 764 m，擁有完整的中高山植被類型帶譜與較大的海拔跨度，生物多樣性極其豐富[11]。歷史調(diào)查記錄顯示，九寨溝保護區(qū)內(nèi)分布有獸類78 種，分屬6 目26 科；鳥類223 種[11-13]。九寨溝保護區(qū)自2014 年開始使用紅外相機進行野生動物監(jiān)測，2014—2015 年在保護區(qū)內(nèi)開展的紅外相機初步調(diào)查中，共記錄到分屬3 目9 科的16 種獸類和2 目6 科的13 種鳥類[14]；2017—2018 年進一步的紅外相機調(diào)查中，共記錄到分屬5 目14 科的24 種獸類和4 目11 科的28 種鳥類[15]。這些前期調(diào)查為本研究奠定了良好的基礎(chǔ)，但由于早期調(diào)查設(shè)備數(shù)量和覆蓋區(qū)域范圍均較為有限，難以反映保護區(qū)內(nèi)野生大中型獸類與地棲鳥類的整體狀況。

1.2 相機布設(shè)

根據(jù)九寨溝保護區(qū)的邊界范圍，將整個保護區(qū)劃分為1 km × 1 km 的網(wǎng)格（圖1）。網(wǎng)格以UTM 48N 坐標系為基準，行、列邊界的UTM X，Y 值均以整1 000 為單位[15]。在保護區(qū)中部及北部的各主要溝系中，根據(jù)海拔梯度、植被類型和地形可達性，抽選有代表性的網(wǎng)格作為紅外相機調(diào)查區(qū)域。在每個調(diào)查單元中設(shè)置1-2 個調(diào)查位點（圖1）。調(diào)查位點由野外工作人員根據(jù)地形和動物活動痕跡等實地情況選擇，相鄰調(diào)查位點之間的間距不小于300 m。如果初選方格由于地形、后勤等因素難以到達或開展工作，則由工作人員在抽選鄰近的其他網(wǎng)格作為替補網(wǎng)格。

圖1 九寨溝國家級自然保護區(qū)2019-2021 年紅外相機調(diào)查位點（底圖為Landsat 衛(wèi)星遙感影像）Fig.1 The camera stations in Jiuzhaigou National Nature Reserve,Sichuan Province,2019-2021 (Landsat image used as background map)

圖2 獸類（A）與鳥類（B）各目獨立探測數(shù)比例Fig.2 The percentage of mammal (A) and bird (B) independent detections of each order

每個調(diào)查位點設(shè)置1 臺被動式紅外相機，型號包括易安衛(wèi)士Loreda L710、獵科Ltl-6 210 與夜鷹BestGuarder，均設(shè)置為每次觸發(fā)連拍3 張照片和1段視頻。相機固定在距離地面50～100 cm 的樹干或者其他牢固固定物上；相機朝向與預期動物走向呈小于45 度的夾角，前方不設(shè)置誘餌或引誘劑。設(shè)置相機后記錄調(diào)查位點的經(jīng)緯度、海拔、植被類型、地形地貌、動物痕跡以及人為干擾信息等。每隔6個月由工作人員對相機進行一輪檢查與維護，更換電池、存儲卡并下載數(shù)據(jù)，并對故障相機進行更換。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

每一輪野外調(diào)查結(jié)束后，由內(nèi)業(yè)人員整理收回的紅外相機數(shù)據(jù)與記錄表格。使用BioPhoto（V2.1）程序?qū)γ總€文件夾中的照片與視頻文件進行統(tǒng)一重命名，自動提取文件拍攝日期、時間等信息，并導出相應(yīng)的Excel 表格[15,16]。根據(jù)紅外相機照片或視頻拍攝到的具體對象，將所有照片和視頻分為5 大類：獸類、鳥類、人員、家畜、空拍。由專業(yè)人員參考《中國獸類野外手冊》[17]、《中國獸類圖鑒（第二版）》[18]、《中國鳥類野外手冊》[19]，對照片和視頻中拍攝到的動物進行物種識別與鑒定。獸類與鳥類的分類體系分別參照《中國獸類名錄（2021 版）》[20]與《中國鳥類分類與分布名錄（第三版）》[21]，鑒定結(jié)果以物種的標準中文名錄入前述Excel 表。將調(diào)查中記錄到的物種與九寨溝已有的生物多樣性本底調(diào)查物種名錄[11-13]進行對比，以確定保護區(qū)的新記錄種。同時，將本次調(diào)查中所記錄到的獸類與鳥類物種，與2014—2015[14]年和2017—2018 年[15]兩次紅外相機調(diào)查中所記錄到的物種進行對比，探討各次調(diào)查結(jié)果之間的差異及其背后可能的原因。

對于本次調(diào)查的數(shù)據(jù)，將單臺紅外相機在野外持續(xù)工作24 h 記為1 個“相機日（camera-day）”，作為衡量紅外相機調(diào)查工作量的單位。本項目調(diào)查中記錄到的獸類、鳥類物種均不能通過照片進行全面的個體識別，因此難以估算其絕對的種群數(shù)量或種群密度[2,3]。采用相對多度指數(shù)RAI（Relative Abundance Index）作為評估各物種相對種群數(shù)量的指標[2,3]，計算公式為：

RAI=（獨立有效探測數(shù)/總有效相機工作日）×1 000

其中，獨立有效探測的定義如下：

A.單個位點上紅外相機拍攝到某物種就記為對此物種的1 次獨立有效探測；

B.對于同種動物（不管是否相同個體）觸發(fā)相機后連續(xù)拍攝的照片和視頻，兩組之間以30 min 間隔為劃分不同獨立有效探測事件的標準。即前一組中最后一份照片和視頻拍攝后，間隔30 min 以上再次拍攝到該物種的照片或視頻才算作1 次新的獨立有效探測；

C.獨立有效探測數(shù)與單張照片/視頻或單次探測中拍攝到的同種動物的個體數(shù)量無關(guān)。

根據(jù)以上公式，分別計算調(diào)查中記錄到的獸類、鳥類各個物種的相對多度指數(shù)。

2 結(jié)果

本調(diào)查于2019 年11 月至2021 年12 月進行，共布設(shè)調(diào)查位點106 個，海拔范圍為2 189～3 514 m，覆蓋87 個1 km × 1 km 方格（圖1）。這106 個相機位點的總有效工作量為76 342 個相機日，共拍攝到野生獸類照片與視頻40 911 份，有效探測數(shù)11 045次；家畜照片與視頻3 551 份，有效探測數(shù)388 次；鳥類照片與視頻2 031 份，有效探測數(shù)648 次。

紅外相機共記錄到分屬5 目13 科的野生獸類25 種，以及家畜5（家犬、家馬、家豬、家羊、家牛）（表1）。另有部分未能鑒定出具體物種的獸類記錄，多為小型嚙齒目動物。在記錄到的24 種野生獸類中，偶蹄目（Artiodactyla）共4 科10 種，食肉目（Carnivora）共5 科8 種，嚙齒目（Roderltia）共2 科4 種；其他還包括靈長目（Primates ）1 科2 種和兔形目（Lagomorpha）1 科 1 種。經(jīng)與《九寨溝自然保護區(qū)的生物多樣性》中獸類本底調(diào)查物種名錄對比，確認藏酋猴（Macaca thibetana）、亞洲狗獾(Meles leucurus)、小麂（Muntiacus reevesi）、水鹿（Rusa unicolor）與梅花鹿為九寨溝保護區(qū)的新記錄種。

表1 四川九寨溝國家級自然保護區(qū)2019-2021 年紅外相機調(diào)查記錄到的獸類物種Tab.1 The mammal species recorded in the camera-trapping survey in Jiuzhaigou National Nature Reserve,Sichuan Province,2019-2021

記錄到的25 種野生獸類中，被列為國家一級重點保護野生動物的有4 種，分別是川金絲猴（Rhinopithecus roxellana）、林麝（Moschus berezovskii）、梅花鹿（Cervus nippon）、扭角羚（Budorcas taxicolor）；被列為國家二級重點保護野生動物的有10 種，分別為藏酋猴、赤狐（Vulpes vulpes）、亞洲黑熊（Ursus thibetanus）、黃喉貂（Martes flavigula）、豹貓（Prionailurus bengalensis）、毛冠鹿（Elaphodus cephalophus）、水鹿、中華斑羚（Naemorhedus griseus）、中華鬣羚（Capricornis milneedwardsii）與巖羊（Pseudois nayaur）。在IUCN 受威脅物種紅色名錄中被評估為瀕危（EN）級別的有2 種，分別是川金絲猴和林麝；被評估為易危（VU）級別的有6 種，分別是亞洲黑熊、豬獾（Arctonyx collaris）、水鹿、扭角羚、中華斑羚與中華鬣羚（在IUCN 紅色名錄中現(xiàn)被列為蘇門羚C.sumatraensis的亞種）；被評估為近危（NT）級別的有3 種，分別是藏酋猴、毛冠鹿與復齒鼯鼠（Trogopterus xanthipes）；其余物種均為低危（LC）級別（表1）。

此次調(diào)查所記錄到的野生獸類中，偶蹄目動物為絕對優(yōu)勢類群，其照片數(shù)（N=36 211）占所有可識別物種的獸類照片總數(shù)的89.14%，獨立探測數(shù)（N=9 239）占所有可識別物種的獸類獨立探測總數(shù)的84.92%（表1）。物種相對多度計算的結(jié)果顯示，在所有獸類物種中，相對多度最高的5 個物種依次是毛冠鹿（相對多度指數(shù)RAI=48.66）、中華斑羚（RAI=46.07）、野豬（RAI=12.89）、扭角羚（RAI=5.96）與隱紋花鼠（Tamiops swinhoel，RAI=5.71）。相對多度最低的物種為藏酋猴、小麂與水鹿，均只有1 次獨立有效探測（RAI=0.01），為保護區(qū)內(nèi)的稀有種（表1）。

調(diào)查中共記錄到野生鳥類33 種，分屬4 目10 科，其中雀形目（Passeriformes）7 科21 種，雞形目（Galliformes）1 科9 種，啄木鳥目（Piciformes）1 科2 種，鷹形目（Accipitriformes）1 科1 種（表2）。經(jīng)與《九寨溝自然保護區(qū)的生物多樣性》中鳥類本底調(diào)查物種名錄對比，四川淡背地鶇（Zoothera griseiceps）、烏鶇（Turdus mandarinus）為九寨溝保護區(qū)的新記錄種；紅腹錦雞（Chrysolophus pictus）為保護區(qū)內(nèi)首次拍攝到實體影像記錄。

表2 四川九寨溝國家級自然保護區(qū)2019-2021 年紅外相機調(diào)查記錄到的鳥類物種Tab.2 The bird species recorded in the camera-trapping survey in Jiuzhaigou National Nature Reserve,Sichuan Province,2019-2021

在記錄到的33 種野生鳥類中，包括國家一級重點保護野生動物3 種，即紅喉雉鶉（Tetraophasis obscurus）、綠尾虹雉（Lophophorus lhuysii）、斑尾榛雞（Tetrastes sewerzowi）；國家二級重點保護野生動物10 種，分別為血雉（Ithaginis cruentus）、紅腹角雉（Tragopan temminckii）、勺雞（Pucrasia mac-rolopha）、藍馬雞（Crossoptilon auritum）、紅腹錦雞、蒼鷹（Accipiter gentilis）、黑啄木鳥（Dryocopus martius）、大噪鹛（Garrulax maximus）、斑背噪鹛（G.lunulatus）與橙翅噪鹛（Trochalopteron elliotii）。在IUCN 受威脅物種紅色名錄中被評估為易危（VU）級別的1 種，即綠尾虹雉；被評為近危（NT）級別的1 種，即斑尾榛雞；其余物種均為低危（LC）級別（表2）。

此次調(diào)查所記錄到的鳥類中，雞形目鳥類為優(yōu)勢類群，其照片數(shù)（N=1 385）占所有可識別物種的鳥類照片總數(shù)的69.01%，獨立探測數(shù)（N=407）占所有可識別物種的鳥類獨立探測總數(shù)的64.50%；其次為雀形目，照片數(shù)（N=610）與獨立探測數(shù)（N=219）分別占鳥類總數(shù)的30.39%與34.71%（表2）。物種相對多度計算的結(jié)果顯示，在所有鳥類物種中，相對多度最高的5 個物種依次是血雉（RAI=2.33）、藍馬雞（RAI=1.18）、大嘴烏鴉（Corvus macrorhynchos，RAI=0.73）、灰頭鶇（Turdus rubrocanus，RAI=0.59）與紅喉雉鶉（RAI=0.55）（表2）。

與2014—2015 年和2017—2018 年的兩次紅外相機調(diào)查相比，本研究在九寨溝保護區(qū)內(nèi)所覆蓋的空間范圍、海拔跨度更大，調(diào)查強度和工作量（有效相機位點數(shù)和相機日天數(shù)）更高，記錄到的獸類和鳥類物種數(shù)也更多（表3）。尤其是相比于5 年前的第1 次調(diào)查，本次調(diào)查中記錄到的獸類與鳥類物種數(shù)分別增加了56.25%（增加9 種）和153.85%（增加20 種）。

表3 四川九寨溝國家級自然保護區(qū)3 次紅外相機調(diào)查對比Tab.3 Comparison of the three camera-trapping surveys in Jiuzhaigou National Nature Reserve,Sichuan Province

3 討論

本研究的結(jié)果為九寨溝保護區(qū)的生物多樣性編目和物種名錄更新提供了可靠數(shù)據(jù)，為保護區(qū)系統(tǒng)建立野生動物監(jiān)測體系、有效開展保護管理提供了基礎(chǔ)。以食肉目、偶蹄目、靈長目等為代表的大中型獸類和以雞形目為代表的大型地棲鳥類，是紅外相機調(diào)查與監(jiān)測的主要目標動物類群[3,5]。在野生獸類中，除了本項目調(diào)查中紅外相機記錄到物種之外，在2015 年以來，九寨溝保護區(qū)內(nèi)還記錄到大熊貓（糞便、足跡等活動痕跡）、水獺（Lutra lutra，照片與活動痕跡），并采集到缺齒伶鼬（Mustela aistoodonnivalis）的標本（未發(fā)表數(shù)據(jù)）。這些物種在本輪調(diào)查中沒有被記錄到，可能有如下原因：（1）部分物種如大熊貓在保護區(qū)內(nèi)分布密度較低或處于邊緣分布狀態(tài)；（2）水獺等少數(shù)物種棲息于河流、濕地等特殊的生境之中，本輪調(diào)查在相機布設(shè)中沒有覆蓋到這類特殊生境；（3）缺齒伶鼬等獸類雖然屬于食肉目動物，但由于體型較小，難以有效觸發(fā)紅外相機，或者即使被拍到也容易在照片鑒定中被忽略。

與2014—2015 年和2017—2018 年九寨溝保護區(qū)開展的2 次紅外相機調(diào)查相比，本次調(diào)查記錄到的物種數(shù)更多，這可能主要是由于本次調(diào)查持續(xù)的時間更長，覆蓋的區(qū)域和海拔跨度更廣。因此，相較于之前的調(diào)查，本次調(diào)查的結(jié)果可以更為全面地反映保護區(qū)內(nèi)的野生動物多樣性及分布現(xiàn)狀。但同時需要注意到，本項目的調(diào)查范圍仍主要分布在九寨溝保護區(qū)內(nèi)林線以下的森林生態(tài)系統(tǒng)，而對林線之上的亞高山生態(tài)系統(tǒng)較少涉及。在與九寨溝保護區(qū)相鄰的王朗國家級自然保護區(qū)，近年來在接近兩保護區(qū)交界山梁的高山地區(qū)，還記錄有棲息于亞高山草甸、灌叢生境的狼（Canis lupus）、雪豹（Panthera uncia）、金貓（Catopuma temminckii）、荒漠貓（Felis bieti）、石貂（Martes foina）、香鼬（Mustela altaica）、喜馬拉雅旱獺（Marmota himalayana）等獸類物種和藏雪雞（Tetraogallus tibetanus）、雪鶉（Lerwa lerwa）、高原山鶉（Perdix hodgsoniae）等雉類物種[15]?？紤]到九寨溝與王朗保護區(qū)之間有較長的共有邊界和大片的高山區(qū)域，根據(jù)王朗保護區(qū)相應(yīng)記錄的分布位點和生境，我們推測這些物種在九寨溝保護區(qū)內(nèi)東部、南部和西部的類似亞高山生境中很可能也有分布。因此，對于以上這些有較高的分布可能性、但在目前的紅外相機調(diào)查中還未被記錄到的物種，保護區(qū)后續(xù)應(yīng)考慮進一步在海拔3 500 m 以上的亞高山區(qū)域開展專項調(diào)查。同時，再結(jié)合針對水獺等生境特殊物種的專項調(diào)查，以全面掌握區(qū)內(nèi)大中型獸類和地棲鳥類的群落組成與多樣性現(xiàn)狀。

本項目調(diào)查結(jié)果表明，九寨溝保護區(qū)內(nèi)的有蹄類為當前獸類群落中的優(yōu)勢類群，野豬、毛冠鹿、扭角羚、中華斑羚等大中型有蹄類動物均具有較高的種群多度，且分布范圍廣泛（野豬、毛冠鹿、扭角羚、中華斑羚、中華鬣羚5 種有蹄類記錄到的位點數(shù)均超過調(diào)查位點總數(shù)的50%）。但在保護區(qū)的森林生態(tài)系統(tǒng)中，大型頂級食肉動物目前可能處于缺失或功能性缺失的狀態(tài)，這也是當前整個岷山地區(qū)生物多樣性保護中面臨的共同問題之一[22,23]。在這一地區(qū)，豹（Panthera pardus）與豺（Cuon alpinus）是森林生態(tài)系統(tǒng)中原有的頂級捕食者，但這2 個物種在岷山地區(qū)均已多年未有記錄[22,23]。當這些大型食肉動物從生態(tài)系統(tǒng)中缺失之后，其原有的通過捕食而調(diào)控大中型有蹄類食草動物種群的功能也隨之缺失，將在整個生態(tài)系統(tǒng)中產(chǎn)生深遠的營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)。以野豬、扭角羚等為代表的大中型食草動物種群，可能在缺乏天敵與自然捕食者的狀態(tài)下快速增長，進而顯著改變植被結(jié)構(gòu)與森林更新進程，給生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性帶來潛在的長期不利影響。在保護區(qū)今后的科研與管理規(guī)劃中，建議將大型食肉動物作為重點關(guān)注對象，有針對性地聯(lián)合周邊保護區(qū)共同開展專項調(diào)查，以驗證其在保護區(qū)內(nèi)和周邊地區(qū)是否仍有分布，以及當前的種群現(xiàn)狀處于何種水平。在后續(xù)的保護管理工作中，建議保護區(qū)基于紅外相機這種成熟有效的方法，構(gòu)建區(qū)內(nèi)的野生動物長期監(jiān)測體系，并考慮引入在食肉動物調(diào)查中具有良好效果的非損傷性取樣和DNA 分析技術(shù)，擴大物種調(diào)查覆蓋面，進一步提升監(jiān)測質(zhì)量和效果。

致謝：感謝王朗國家級自然保護區(qū)對本項目野外調(diào)查工作的大力支持。感謝羅春平、梁春平、周智強、鄭勇、王小蓉、周華龍、李青松、涂正彬等在野外調(diào)查與數(shù)據(jù)整理中的努力工作。