病原體感染對物種間資源競爭的影響
——基于資源競爭理論

方笛熙,萬 霞,毛婉瓊,張 鋒

1 安徽大學(xué)資源與環(huán)境工程學(xué)院,合肥 230601 2 中國科學(xué)院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所,亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)過程重點實驗室,長沙 410125 3 云南財經(jīng)大學(xué)統(tǒng)計與數(shù)學(xué)學(xué)院,昆明 650221

種間互作是物種共存和生物多樣性維持的重要力量[1—3]。物種共存研究通常關(guān)注物種間的直接競爭作用[4—5],然而更高營養(yǎng)級的消費者帶來的間接效應(yīng)在促進或阻止物種共存上有著潛在作用[6—9]。寄生作為一種最常見的消費策略廣泛地存在于各類生態(tài)系統(tǒng)中[10—11],通常被視為生態(tài)系統(tǒng)中的負面因素,是疾病的起因和不健康環(huán)境的標(biāo)志[12]。然而越來越多的研究正在改變著這一觀點,寄生者可以通過間接作用給非宿主物種帶來積極效應(yīng),間接影響種間競爭和消費者與資源的相互作用,這些影響會通過群落內(nèi)各營養(yǎng)級進行傳播,最終影響到整個生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動[10,13]。因此,在研究物種共存和群落構(gòu)建時,考慮寄生的間接效應(yīng)帶來的影響是必要的。

病原體是一類在宿主體內(nèi)無性繁殖,能夠引起宿主患上疾病但通常不會立即致其死亡的傳染性寄生物[3,14]。許多病原體與宿主之間存在高度的特異性(對宿主的選擇具有高度專一性),它們的宿主范圍僅局限在一個種或某一特定類型的物種[15—17]。實驗和理論研究都有證據(jù)表明此類病原體會對物種間的競爭產(chǎn)生影響。Schall[18]發(fā)現(xiàn)加勒比海地區(qū)的兩種蜥蜴齒齦阿諾利蜥(Anolisgingivinus),沃氏阿諾利蜥(Anoliswattsii)只有在瘧原蟲(Plasmodiumazurophilum)存在時才能共存。這種瘧原蟲很少感染A.wattsi,而在A.gingivinius群落中很常見。盡管A.gingivinius是一個比A.wattsi更強的競爭者,但是這種病原體降低了宿主的競爭能力,最終允許兩個蜥蜴物種共存。Fenton等[15]利用競爭模型(Lotka-Volterra模型)證明了單宿主病原體可以減低優(yōu)勢競爭者的密度,從而削弱其競爭力,因此能夠促進物種共存。這些研究結(jié)果強調(diào)了單宿主病原體在物種共存、宿主群落構(gòu)建及生物多樣性維持中的重要作用,但都沒有明確競爭者和資源的相互作用[6—8,15,18—20],因此很難從中理解病原體對物種資源利用方式的改變以及其對種間競爭的影響。本文考慮宿主高度特異的寄生類型,通過耦合資源競爭模型和疾病傳播模型,研究了病原體對宿主的感染如何影響宿主與其競爭對手間的資源競爭。

1 資源競爭與物種共存

不同于Lotka-Volterra競爭模型通過競爭系數(shù)抽象地刻畫種間競爭的限制作用,Tilman的資源競爭模型既描述了競爭物種如何通過利用資源而增殖的過程,也考慮了資源被消耗而衰減的動態(tài)變化[21—23]。因此,使用資源競爭模型可以更好地理解物種間是如何通過利用共同的有限資源而發(fā)生競爭的。假設(shè)兩物種(比如兩種植物或者浮游植物)都依賴兩種必需資源(比如氮和磷)生存,種群和資源的動態(tài)變化可以用微分方程描述:

(1)

圖1 物種競爭兩種基本資源的模式圖解Fig.1 Graphic model of species competing for two essential resourcesZNGI:零等傾線Zero net growth isocline;c1:物種1消費矢量;c2:物種1消費矢量;sp:資源供給點

2 病原體脅迫的資源競爭

不失一般性,假設(shè)病原體感染物種1(感染物種2結(jié)果類似),其種群由易感者和感染者構(gòu)成,易感者可能被接觸感染,感染者由于病原體毒性使得死亡率增加。如果用S和I分別表示物種1的易感者和感染者密度,基于方程(1),可以用如下微分方程描述這個病原體脅迫下的競爭系統(tǒng)的種群動態(tài):

(2)

式中,β為病原體的傳播率,ν為疾病導(dǎo)致的死亡率(毒性),其他符號和方程(1)相同。模型(2)耦合了物種1的感染動態(tài)和兩物種的資源競爭過程,可以用來研究病原體對物種競爭共存的影響。

(3)

圖2 圖解分析病原體感染對種間資源競爭的影響Fig.2 Graphical representation of infection affecting resource competition灰色虛線為病原體入侵前物種1的零等傾線和兩物種的消費矢量,黑色實線為病原體入侵后物種的零等傾線和消費矢量

圖3 病原體感染對競爭動態(tài)的影響Fig.3 The effect of infection on competition dynamics寄生相關(guān)參數(shù)取值:β=0.02,ν=0.1;左圖資源供給點:右圖資源供給點:

接下來,進一步探討在資源供給使兩個競爭物種發(fā)生競爭排斥的生態(tài)系統(tǒng)中,病原體入侵后帶來的影響。在沒有病原體存在的情況下,資源供給點sp2位于兩物種消費矢量所在直線夾角外,兩物種無法共存,物種2被競爭排斥。但是當(dāng)病原體入侵宿主種群后,感染使宿主零等傾線上移。如果物種1的零等傾線上移幅度足夠大,sp2就能位于兩物種消費矢量所在直線之間,此時兩物種可以共存(圖2右圖)。根據(jù)感染后物種對資源的最低需求量(式3),零等傾線上移幅度取決于感染者的比例和病原體的毒性,這與生態(tài)系統(tǒng)的資源供給狀況(資源供給點在資源平面上的位置)及宿主-病原體關(guān)系(病原體相關(guān)參數(shù))有關(guān),它們共同決定病原體能否促進物種共存。

3 計算機模擬

為了驗證上述分析結(jié)果且更直觀地展示病原體對種間資源競爭的影響,借助軟件Matlab R2021b,基于方程(2)使用牛頓迭代法進行數(shù)值模擬,每次模擬均使用了足夠長的時間,使得所有物種達到平衡。模擬的初值設(shè)定為:S=50,I=0,X2=50,R1=0.5,R2=0.5,當(dāng)競爭者數(shù)量達到平衡后引入少量的感染者,以此來觀察病原體對物種間資源競爭結(jié)果的影響。圖(3)給出了兩個典型的例子:在無感染時兩物種可以共存的資源供給點,病原體的入侵(倒三角形‘▼’指出入侵點)使宿主以更低的密度、非宿主競爭者以更高的密度共存,感染不會改變共存結(jié)果(圖3左圖);在某些無感染時非宿主競爭者被競爭排斥的資源供給點,競爭劣勢的物種2會滅絕,但病原體感染物種1后降低了其競爭力,物種2因此能入侵物種1種群(表現(xiàn)為圖3右圖中物種2種群的逐漸恢復(fù)),最終與物種1穩(wěn)定共存。

進一步模擬了資源供給點和病原體相關(guān)參數(shù)(傳播率β和毒性ν)對病原體脅迫下資源競爭的影響。首先,研究在不同資源供給點上,病原體感染對物種共存的最終影響。圖4中的左圖給出沒有病原體感染時模擬得出的資源平面圖,其結(jié)果與圖1中的左圖一致,只有在兩物種消費矢量的所在直線之間(紫色區(qū)域)兩物種才能共存。圖4中的右圖是存在病原體入侵的模擬結(jié)果,結(jié)果表明病原體的入侵增加了競爭物種在資源平面上的共存范圍(紫色區(qū)域變大)。對比圖4中的兩圖,進一步印證了上文的分析結(jié)果:對于兩物種原本可以共存的資源供給區(qū)域(圖4左圖的紫色區(qū)域),病原體的入侵不會改變兩物種的共存結(jié)果;對原本非宿主競爭者被競爭排斥的某些資源供給區(qū)域,病原體的入侵改變了兩物種的競爭結(jié)果,促進了物種共存(圖4右圖中增加的紫色區(qū)域即是符合圖2中‘sp2’的資源供給點)。然而病原體的存在對物種共存的促進不是必然的,仍有很大一塊資源供給區(qū)域(紅色框內(nèi)的橙色區(qū)域),病原體能夠成功入侵宿主種群,但是兩物種不能共存。在這塊資源供給區(qū)域,病原體對物種1的影響不足以讓物種2擺脫競爭排斥(病原體導(dǎo)致宿主的零生長等傾線上移不足以滿足產(chǎn)生圖2中‘sp2’點的條件)。

圖4 資源平面的數(shù)值模擬結(jié)果Fig.4 Numerical simulations of resources plane黑色實線是無感染時物種的零等傾線;黑色虛線是物種消費矢量的所在直線;紫色區(qū)域是兩物種能共存的資源供給區(qū)域,橘黃色區(qū)域是僅物種1存在的資源供給區(qū)域,深藍色區(qū)域是僅物種2存在的資源供給區(qū)域;紅色框內(nèi)區(qū)域代表病原體可以入侵的資源供給區(qū)域(滿足R0>1);右圖中寄生相關(guān)參數(shù)取值:β=0.02,ν=0.1

其次,病原體相關(guān)特征決定了疾病的傳播和疾病對宿主的影響,最終影響競爭結(jié)果。因此,又在資源平面圖上對不同的病原體相關(guān)參數(shù)進行模擬。根據(jù)R0=βS0/(d1+v),可以發(fā)現(xiàn)傳播率的增長有利于疾病的傳播,而毒性的增長不利于疾病的傳播。圖5上半部分展示了不同傳播率對競爭物種在資源平面上生存情況的影響,傳播率越大越有助于病原體的傳播,促進競爭物種共存的可能性越大。而隨著毒性的增大,病原體促進競爭物種共存的可能性先增后減(圖5下半部分)。這是因為:低毒性雖然有利于病原體的傳播,但是對宿主的影響較小(零等傾線上移程度不夠),不足以使物種2擺脫競爭排斥;高毒性不利于病原體的傳播,難以入侵宿主種群,對宿主競爭的影響自然小。所以具有較大傳播率且毒性中等的單宿主病原體最有可能促進物種共存。

圖5 不同傳播率和毒性對宿主資源競爭的影響Fig.5 Effects of different transmission rate and virulence rate on resource competition

4 討論

病原體在生態(tài)系統(tǒng)中的作用往往被低估和輕視[10,17],但是病原體脅迫的影響可能是顯著的,它影響著宿主的種群動態(tài)、種間關(guān)系和生態(tài)系統(tǒng)中的物質(zhì)循環(huán)和能量流動,是生物多樣性和食物網(wǎng)穩(wěn)定性的重要驅(qū)動因素[7,24—25]。病原體脅迫下的種間競爭動態(tài)早已在生態(tài)學(xué)領(lǐng)域中有所研究[7—8],然而已有的理論研究大都基于現(xiàn)象模型[15,19—20,26]。此類現(xiàn)象模型忽略了資源利用過程,以競爭系數(shù)這個抽象的參數(shù)來籠統(tǒng)地代表具體機制對物種共存的影響,既沒有具體說明物種在爭奪什么,也沒有說明物種是如何競爭的[27]。由于資源競爭過程是通過競爭者利用共同的有限資源發(fā)生的,寄生對種間資源競爭的影響很可能是因為改變了宿主的資源利用方式,因此很難拋開競爭者-資源動態(tài)去理解寄生者對競爭系統(tǒng)是如何產(chǎn)生影響的。本文基于資源競爭理論,耦合易感者-感染者(SI)傳染病模型進行分析。分析表明,單宿主病原體傾向于促進競爭物種共存,這是通過病原體對宿主資源利用的影響而間接產(chǎn)生的。病原體降低了宿主對資源的消耗率,抬高了對資源的最低需求,使得宿主競爭力減弱。雖然這個過程威脅到宿主的生存,但是單宿主病原體不會改變共存物種原本的共存狀態(tài)。并且,單宿主病原體可以使宿主的競爭對手更容易入侵,形成共存局面,極大地擴大了競爭物種共存的參數(shù)范圍,本質(zhì)上促進了物種多樣性維持。本文的另一研究結(jié)果表明單宿主病原體的傳播率越大越有可能促進物種共存,而中等強度毒性最能促進物種共存。

結(jié)果拓寬了有利于物種共存的條件,這對入侵生物學(xué)來說可能有著重要的啟迪作用。Torchin等[28]以及Mitchell和Power[29]對多種動植物的調(diào)查研究發(fā)現(xiàn),群落內(nèi)的地方性疾病大多無法感染外來入侵種,但會調(diào)節(jié)現(xiàn)有的本地宿主,這就可能會引起天敵逃逸的發(fā)生。即使入侵者可能對新棲息地的適應(yīng)能力較差、競爭能力較弱,成功入侵也有可能發(fā)生,反之,如果沒有這些地方性疾病,入侵種就不可能成功入侵[30—33]。這在本質(zhì)上是病原體對本地種的負面影響間接影響了兩物種的競爭,所以在生物入侵防控工作中考慮病原體的間接效應(yīng)可能是必要的[32, 34]。

本文基于易感者-感染者疾病模型框架考慮了接觸傳播的單宿主寄生類型,然而現(xiàn)實中病原體與宿主的相互作用非常復(fù)雜[35],比如多宿主寄生、環(huán)境傳播的寄生、易感者-感染者-恢復(fù)者(SIR)傳播模式等,這些復(fù)雜的疾病傳播類型對生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的影響無疑是未來生態(tài)學(xué)研究的巨大挑戰(zhàn)。