雷州灣海域網(wǎng)衣污損生物群落的周年變化特征

周家麗，傅建融，曾嘉維，陳志劼，王學(xué)鋒*，劉 麗

[1.廣東海洋大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院，廣東 湛江 524088；2.南方海洋科學(xué)與工程廣東省實驗室(湛江)，廣東 湛江 524025]

網(wǎng)衣污損生物(亦稱附著生物)是指固著或者棲息在養(yǎng)殖網(wǎng)衣部位、對人類經(jīng)濟活動產(chǎn)生不利影響的所有海洋生物的總稱[1]。中國水產(chǎn)養(yǎng)殖產(chǎn)量多年居世界首位[2]，這為民眾提供了優(yōu)質(zhì)動物蛋白，但網(wǎng)衣因多縫隙、表面積大而成為污損生物的理想附著基，受其影響產(chǎn)生的養(yǎng)殖環(huán)境污染與動物病害等問題應(yīng)引起廣泛關(guān)注[3]。同時，隨著漁業(yè)資源衰退，海洋漁業(yè)發(fā)生了由捕撈業(yè)向養(yǎng)殖業(yè)為主的巨大轉(zhuǎn)變，1998年我國開始引進國外深水網(wǎng)箱技術(shù)，隨后在全國沿海地區(qū)迅速發(fā)展，使深藍漁業(yè)和漁業(yè)高質(zhì)量發(fā)展也成為水產(chǎn)養(yǎng)殖可持續(xù)發(fā)展亟待解決的問題[4]。此外，養(yǎng)殖過程中投餌損失的飼料以及生物排泄所產(chǎn)生的豐富營養(yǎng)物質(zhì)，進一步促進了養(yǎng)殖網(wǎng)衣附近水域的污損生物的生長[5]。污損生物隨時間推移大量附著在網(wǎng)衣上而堵塞網(wǎng)孔，不僅影響?zhàn)B殖水體的交換和養(yǎng)殖對象的健康生長，也降低了網(wǎng)衣的使用年限[6]。污損生物種類組成復(fù)雜、防治困難，是生態(tài)學(xué)研究和健康養(yǎng)殖中面臨的巨大挑戰(zhàn)之一[7]。已有研究表明，污損生物具有種類多樣、繁殖能力強、生活史短等特點，而且其生長具有規(guī)律性和階段性[8]，因此摸清污損生物的這些變化規(guī)律對網(wǎng)箱防污具有重要意義。

雷州灣位于我國粵西近岸海域，西沿雷州半島，北有東海島，東有硇洲島，南至徐聞外羅港，灣口面向東南，水域遼闊，具有非正規(guī)半日潮特征，屬于典型的熱帶亞熱帶季風(fēng)氣候，海域生物群落類型豐富，是我國污損生物生態(tài)調(diào)查研究的典型海區(qū)[9]。已有學(xué)者在該海域?qū)υ械娜斯ぴO(shè)施上的污損生物進行過取樣[10-12]，但尚無針對網(wǎng)衣污損生物群落的長時間變化及其與環(huán)境因子關(guān)系的研究報道。本文在雷州灣東南碼頭附近海域開展網(wǎng)衣污損生物周年掛網(wǎng)實驗，旨在了解該海域網(wǎng)衣污損生物群落的變化規(guī)律，以期為網(wǎng)衣清洗、更換的時間和頻次等防治措施的確定提供參考依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實驗時間、地點

2020年6月至2021年6月，在雷州灣東南碼頭附近[13-14]網(wǎng)箱養(yǎng)殖集中區(qū)(N 20°55′、E 110°30′，圖1)開展周年掛網(wǎng)附著實驗，收集污損生物。

1.2 實驗設(shè)計

實驗網(wǎng)衣由網(wǎng)目30 mm的25 cm×25 cm聚乙烯(Polyethylene，PE)編制而成。實驗共設(shè)2組，按不同的觀測時間周期，每組均設(shè)季節(jié)周期網(wǎng)、半年周期網(wǎng)(上半年為12月至次年5月，下半年為6至11月)、全年周期網(wǎng)，分上、下兩層懸掛，每個樣本設(shè)4個平行樣，上層距水面0.5 m，下層距水面4.5 m(圖2)。網(wǎng)衣頂部固定于養(yǎng)殖平臺上，底部用重錘綁縛，使網(wǎng)身與海底垂直。

1.3 取樣與鑒定

回收的網(wǎng)衣樣品保存在無水乙醇中，將網(wǎng)衣上的5 cm×5 cm生物全部取下，軟體動物等大個體生物全部分析，端足類等小個體生物按每份樣品1/10的量進行鏡檢，在光學(xué)顯微鏡下進行分類和計數(shù)，用吸水紙吸去生物體表的水分后，在電子天平上進行稱重。分類單元名稱依據(jù)《中國動物志》[15-18]及世界海洋物種登記網(wǎng)[19]進行交叉核對。

1.4 環(huán)境因子測定

每月初在掛網(wǎng)站點附近海域選取3個點進行環(huán)境因子檢測，每次調(diào)查時間為13∶00～17∶00，由調(diào)查人員現(xiàn)場采用 YSI 水質(zhì)檢測儀測定溶解氧、pH、鹽度和溫度。依據(jù)GB/T 12763.6—2007《海洋調(diào)查規(guī)范 第6部分：海洋生物調(diào)查》[20]進行污損生物調(diào)查。

1.5 數(shù)據(jù)處理與分析

1.5.1 優(yōu)勢種

利用相對重要性指數(shù)(Index of relative importance，IRI)分析海洋污損生物群落的優(yōu)勢種。

IRI=(W+N)×F×104

(1)

式(1)中：W為某一特定物種的生物量占總生物量的百分比；N為某一特定物種的豐度占總豐度的百分比；F為某一物種的頻率。IRI>25設(shè)為優(yōu)勢種。

海洋污損生物分為3種生活方式：運動(Motile，M)、固著(Sessiler，SE)、附著(Attached，A)；按功能區(qū)分為6個功能性群組：初級生產(chǎn)者(Primary producers，PP)、懸浮飼養(yǎng)者(Suspension feeders，S)、草食動物(Herbivores，H)、食肉動物(Carnivorous，C)、雜食動物(Omnivores，O)和沉積物飼養(yǎng)者(Deposit feeders，D)[21]。

1.5.2 物種多樣性

利用Excel對上、下水層不同時段觀測周期網(wǎng)衣的污損生物豐度和生物量進行統(tǒng)計分析，群落多樣性采用Shannon-Wiener 多樣性指數(shù)(H′)、Pielou均勻度指數(shù)(J)和Margalef豐富度指數(shù)(d)進行分析。

H′=-∑(nt/N)log2(nt/N)

(2)

J=H′/log2S

(3)

d=(S-l)/lnN

(4)

式(2)～(4)中：ni為第i種個體數(shù)；N為所有種個體數(shù)；S為樣品中總種類數(shù)。

1.5.3 多元統(tǒng)計分析

應(yīng)用Excel和SPSS分別對樣本進行多樣性和單因素分析。應(yīng)用GraphPad Prism 8.0軟件對網(wǎng)衣污損生物群落多樣性、豐富度、均勻度等指數(shù)作箱圖對比。應(yīng)用CANOCO 4.5軟件對污損生物和水環(huán)境因子進行去趨勢對應(yīng)分析(Decentred correspondence analysis，DCA)，當(dāng)排序梯度最大值大于4.0時，選擇典范對應(yīng)分析(Canonical correspondence analysis，CCA)進行排序分析和作圖；若在3.0～4.0之間，選擇CCA或冗余分析(Redundancy analysis，RDA)；若小于3.0，RDA的結(jié)果要好于CCA。

2 結(jié)果與分析

2.1 污損生物群落組成

2.1.1 種類組成

所有網(wǎng)衣共鑒定出污損生物35種(表1)，分屬11門28科35屬，其中節(jié)肢動物門10種，占比28.57%；軟體動物門8種，占比22.86%；扁形動物門、刺胞動物門、多孔動物門、紅藻門、環(huán)節(jié)動物門、棘皮動物門、脊椎動物門、綠藻門、紐形動物門共計17種，總占比48.57%。

表1 東南碼頭污損生物種類組成Tab.1 Composition of fouling organisms in the Southeast Wharf

續(xù)表1

續(xù)表1

在時間上，春季(16種)、夏季(20種)、秋季(15種)、上半年(18種)、下半年(15種)、全年(26種)均高于冬季(7種)。各個時期的網(wǎng)衣中，節(jié)肢動物門均有顯著優(yōu)勢，主要包括巴西地鉤蝦(Podocerusbrasiliensis)、加爾板鉤蝦(Stenothoegallensis)、指擬鉤蝦(Gammaropsisdigitata)等物種；其次為軟體動物門，主要出現(xiàn)在夏、秋季，主要包括翡翠貽貝(Pernavirids)、斑馬紋貽貝(Dreissenapolymorpha)等物種；再者為藻類，主要出現(xiàn)在春季，主要包括滸苔(Enteromorphaprolifera)、石莼(Ulvalactuca)等物種。

在空間上，下水層(32種)稍多于上水層(29種)，污損生物種類主要包括巴西地鉤蝦、加爾板鉤蝦、指擬鉤蝦等物種。

2.1.2 優(yōu)勢種

全年網(wǎng)衣污損生物的優(yōu)勢種共有15種(表2)，其中上水層12種、下水層15種。節(jié)肢動物占有絕對優(yōu)勢，有7種：指擬鉤蝦上、下水層IRI分別為4 648和3 645，網(wǎng)紋藤壺(Amphibalanusreticulatus)上、下水層IRI分別為3 948和2 425，加爾板鉤蝦上、下水層IRI分別為1 961和2 652，以及巴西地鉤蝦、夏威夷明鉤蝦、莫頓蜾蠃蜚(Corophiummortonii)、紅巨藤壺(Megabalanusrosa)；軟體動物有4種：斑馬紋貽貝、翡翠貽貝、變化短齒蛤(Brachidontesvariabilis)、厚殼貽貝(Mytiluscoruscus)；藻類有3種：滸苔、石莼、異枝江蘺(Gracilariabailinae)；刺胞動物1種：筆螅(Pennariadisticha)。

本次研究優(yōu)勢種根據(jù)污損生物的活動和生活方式，將其分為3類：固著型、附著型和運動型，結(jié)果表明固著生物和附著生物在污損生物中占優(yōu)勢，再根據(jù)功能性群體分類，確定了3個功能性群體，分別為S、D、PP群。在大多數(shù)實驗網(wǎng)衣上，S群占優(yōu)勢，主要代表物種為貽貝；D群是第二大優(yōu)勢組，主要代表物種為鉤蝦；而PP群主要代表物種為滸苔。根據(jù)本研究確定的優(yōu)勢種功能群，共有2個營養(yǎng)水平：PP群代表第一營養(yǎng)級；S和D構(gòu)成第二營養(yǎng)級(表2)。

表2 網(wǎng)衣污損生物優(yōu)勢種Tab.2 Fouling biological dominant species of net

續(xù)表2

2.2 豐度和生物量

從空間上看，東南碼頭上水層的網(wǎng)衣污損生物豐度(37.53 ind·cm-2)顯著高于下水層(29.03 ind·cm-2)(P<0.05)；生物量(0.75 g·cm-2)高于下水層平均生物量(0.74 g·cm-2)，但無顯著性差異(P>0.05)(圖3)。

從時間觀測周期看，網(wǎng)衣污損生物的豐度和生物量分布存在明顯差異，上、下水層的變化趨勢均表現(xiàn)為夏季(月份)、半年、全年高于其他時間段，冬季最低，且時間觀測周期越長，豐度和生物量數(shù)值越大(圖4)。

2.3 多樣性指數(shù)

上、下水層的各個觀測周期網(wǎng)衣多樣性指數(shù)(0.985～2.010)、均勻度指數(shù)(0.539～0.852)、豐富度指數(shù)(0.539～2.856)數(shù)值相近。

網(wǎng)衣污損生物上、下水層7個觀測周期網(wǎng)衣各指數(shù)的對比見圖5，在空間上表現(xiàn)為下水層(1.149～2.010)多樣性指數(shù)(H′)大體上高于上水層(0.985～1.693)，豐富度指數(shù)(d)(上水層：0.688～2.443；下水層：0.539～2.856)、均勻度指數(shù)(J)(上水層：0.547～0.721；下水層：0.539～0.852)無顯著變化規(guī)律；在時間上表現(xiàn)為冬季網(wǎng)衣污損生物群落多樣性指數(shù)(H′)(春季：1.373～2.010；夏季：1.454～1.689；秋季：1.159～1.942；冬季：0.985～1.201；上半年：1.431～1.787；下半年：1.546～1.779；全年：1.423～1.751)、豐富度指數(shù)(d)(春季：1.527～1.966；夏季：1.014～1.769；秋季：1.173～1.820；冬季：0.539～1.040；上半年：1.405～1.958；下半年：1.289～1.567；全年：1.474～2.856)低于其他周期網(wǎng)衣，但均勻度指數(shù)(J)(春季：0.553～0.784；夏季：0.585～0.768；秋季：0.557～0.846；冬季：0.547～0.852；上半年：0.576～0.697；下半年：0.645～0.748；全年：0.539～0.636)各個觀測周期無顯著變化規(guī)律。

2.4 影響網(wǎng)衣污損生物群落分布的環(huán)境因子

對4個季節(jié)時期網(wǎng)衣污損生物群落豐度和生物量進行熱圖結(jié)合環(huán)境指標分析，結(jié)果顯示春、夏季的優(yōu)勢種豐度和生物量較其他季節(jié)均占優(yōu)勢地位，其優(yōu)勢種豐度和生物量與溫度的關(guān)系基本呈正相關(guān)。優(yōu)勢種節(jié)肢動物鉤蝦類物種的生物量和豐度顯示為春、夏季占據(jù)重要優(yōu)勢地位，其中指擬鉤蝦一年四季均有分布，春季的豐度和生物量更顯著；藤壺物種的豐度和生物量顯示為春夏季較顯著；軟體動物類斑馬紋貽貝和翡翠貽貝的生物量在夏、秋季較顯著；藻類石莼、滸苔、石花菜(Gelidiumamansii)等物種均顯示為春季較顯著；刺胞動物筆螅生物量和豐度顯示為春夏季較顯著(圖6)。

對4個季節(jié)觀測時期網(wǎng)衣污損生物群落及東南碼頭的污損生物群落豐度和生物量進行DCA分析，排序結(jié)果顯示上、下水層豐度和生物量 4 個軸最大長度分別為1.2、1.8、1.7、2.3，屬于線性模型，因此再使用RDA分析環(huán)境因子對4個季節(jié)網(wǎng)衣污損生物群落的影響。在不同季節(jié)的上、下水層污損生物豐度、生物量-環(huán)境相關(guān)性在RDA1軸、RDA2軸相關(guān)性分別為30.89%～65.43%、11.00%～13.70%(圖7)。1)上、下水層各環(huán)境因子對污損生物群落結(jié)構(gòu)(種類組成豐度密度)的貢獻率分別為63.6%、32.8%。分析結(jié)果均顯示，鹽度(上、下水層貢獻率分別為40.1%、28.2%)和溫度(上、下水層貢獻率分別為57.4%、59.0%)為主要影響因子，鹽度對夏季損生物分布影響較大，呈負相關(guān)；溫度對春季、秋季、夏季的污損生物分布有極顯著影響，呈正相關(guān)。2)上水層各環(huán)境因子對污損生物群落結(jié)構(gòu)(種類組成生物量密度)貢獻率為18.3%，分析結(jié)果均顯示，鹽度(貢獻率為38.3%)和溫度(貢獻率為39.1%)為主要影響因子，溫度對夏季污損生物分布有顯著影響，呈正相關(guān)；鹽度對夏、秋季影響較大，呈負相關(guān)。下水層各環(huán)境因子對污損生物群落結(jié)構(gòu)(種類組成生物量密度)貢獻率為32.7%，分析結(jié)果均顯示，鹽度(貢獻率為21.0%)和溫度(貢獻率為24.3%)為主要影響因子，溫度對春、夏季污損生物分布有極顯著影響，呈正相關(guān)。

溫度是影響污損生物群落結(jié)構(gòu)的關(guān)鍵環(huán)境因子(平均貢獻率為44.95%)；鹽度是影響污損生物群落結(jié)構(gòu)的主要環(huán)境因子(平均貢獻率為31.90%)；溶解氧與網(wǎng)衣污損生物豐度、生物量呈負相關(guān)，但相關(guān)性較低，pH規(guī)律性不顯著。

3 討論

3.1 網(wǎng)衣污損生物群落組成

根據(jù)本研究結(jié)果，雷州灣網(wǎng)衣污損生物物種組成存在時空差異。1)從時間尺度看，節(jié)肢動物門、軟體動物門及刺胞動物門在各個季節(jié)均有分布，其中節(jié)肢動物門端足目占據(jù)重要優(yōu)勢地位，冬季的網(wǎng)衣污損生物種類數(shù)較其他季節(jié)少。不同養(yǎng)殖海域污損生物的優(yōu)勢種類有很大的不同，如美國緬因州西部海洋水產(chǎn)養(yǎng)殖的軟體動物貽貝為優(yōu)勢種[22]；舟山海域水螅蟲(Hydravulgaris)、礁膜(Monostroma)、孔石莼(Ulvapertusa)、貽貝(Mytilusedulis)等為優(yōu)勢種[23]；地中海西南部養(yǎng)殖場水螅和藻類為優(yōu)勢種[24]；克羅地亞養(yǎng)魚場藻類為優(yōu)勢種[25]。也有研究學(xué)者對海域沿岸進行污損生物現(xiàn)場調(diào)查，如中國東海西南沿岸海域污損生物研究調(diào)查的優(yōu)勢種為麥稈蟲(Caprellaequilibra)、中胚花筒螅(Ectopleuracrocea)、海藻等[26]；中國北部灣優(yōu)勢種為牡蠣和藤壺[27]；波斯灣哈爾克島優(yōu)勢種為節(jié)肢動物門和軟體動物門[28]。綜上結(jié)果，軟體動物、節(jié)肢動物、藻類、刺胞動物出現(xiàn)頻率高，具有顯著優(yōu)勢，與掛網(wǎng)材質(zhì)相關(guān)性不大，本文研究結(jié)果也符合這一生態(tài)規(guī)律。網(wǎng)衣污損生物附著基底為網(wǎng)衣，有別于船底、浮標，其中端足目因個體小在掛網(wǎng)早期易附著于網(wǎng)衣上，軟體動物在幼蟲階段也易附著網(wǎng)衣上，并且生長迅速，在掛網(wǎng)后期形成體型大、生物量占優(yōu)勢的物種，但本研究中藻類出現(xiàn)頻率并不為最顯著，考慮其與季風(fēng)氣候有關(guān)，高溫不利于藻類生存，但具體原因還有待進一步深入探究。2)從空間尺度看，上層29種，下層32種，表明兩水層種類數(shù)相差不大，與Amini N等[28]研究指出的污損生物生物量隨時間變化、不隨空間變化的規(guī)律相一致。Ramadan S E等[29]對亞歷山大港東部港口的4個10年(1960—1999)進行了比較研究，表明海洋污損生物多樣性范圍在19～35個分類單元之間，報告了El-Dekhaila港19 種海洋污染物種[30]，與Ramadan S E等[29]研究結(jié)果相比，本研究的污損生物種類數(shù)接近，而與黃桂芳等[31]研究的污損生物總數(shù)154種相距甚遠，但主要門類較一致，考慮本次所選取的實驗材料較黃桂芳等[31]的少，具體的種類鑒定可能受表型可塑性影響，因而存在差異。綜合時空生物多樣性特征，本次實驗表明雷州灣海域網(wǎng)衣污損生物生多樣性高且具有一般水域的普遍特征，日后應(yīng)注重對網(wǎng)衣的節(jié)肢動物門及軟體動物門的防除探索。

3.2 網(wǎng)衣污損生物群落多樣性

本研究還發(fā)現(xiàn)，從時間尺度看，春、夏、秋季的多樣性指數(shù)(H′)、豐富度指數(shù)(d)差異不顯著，且這3個季節(jié)平均值均顯著高于冬季，但均勻度指數(shù)(J)各個季節(jié)差異不顯著，表明春、夏、秋季的生物多樣性較冬季更為復(fù)雜。從空間尺度看，上下水層網(wǎng)衣污損生物群落多樣性指數(shù)(H′)、豐富度指數(shù)(d)、均勻度指數(shù)(J)差異不顯著，表明本次取樣水深0.5 m、4.5 m的污損生物生長狀況差異不大。在日后深水養(yǎng)殖探究中，可對更深層海域做網(wǎng)衣污損生物多樣性探究，為深水網(wǎng)箱養(yǎng)殖提供更多的參考數(shù)據(jù)。

3.3 環(huán)境因子對網(wǎng)衣污損生物群落分布的影響

網(wǎng)衣污損生物群落結(jié)構(gòu)及其變化是多種環(huán)境因子在時間和空間序列上共同作用的結(jié)果，環(huán)境變化必然導(dǎo)致網(wǎng)衣污損生物群落結(jié)構(gòu)和優(yōu)勢種的變化，而在眾多環(huán)境因子中，存在起主導(dǎo)作用的因子[32]。本研究RDA分析結(jié)果顯示，溫度和鹽度是影響網(wǎng)衣污損生物群落季節(jié)分布的主要因素，溫度變化直接影響網(wǎng)衣污損生物的附著生長，多樣性指數(shù)分析顯示，春、夏、秋季較冬季更適合污損生物的生長，鉤蝦類和藤壺等物種生物量和豐度顯示為春、夏季占據(jù)重要優(yōu)勢地位，斑馬紋貽貝和翡翠貽貝的生物量在夏、秋季為優(yōu)勢種，藻類石莼、滸苔、石花菜等均顯示春季較顯著，這與嚴濤等[33]對黃渤海污損生物生態(tài)的研究結(jié)果相一致，但本文雷州灣礁膜、石莼等海藻在冬春季旺盛附著，而黃渤海礁膜、石莼等海藻一般都在溫度比較高的月份旺盛附著，這可能與兩地緯度差異有關(guān)。此外，Dziubińska A等[34]研究也指出污損生物群落演替受季節(jié)性影響，表明高溫季節(jié)更適宜污損生物生長。RDA和豐度、生物量與環(huán)境因子的變化情況分析均顯示，加爾板鉤蝦、筆螅、巴西地鉤蝦等附著生物與溫度呈正相關(guān)，再進一步說明了溫度對污損生物的生長響應(yīng)顯著。鹽度是影響污損生物分布的另一關(guān)鍵因素，不同鹽度區(qū)域污損生物的種類組成有很大的差別[35]。泥藤壺(Fistulobalanuskondakovi)適應(yīng)河口低鹽水域，而網(wǎng)紋藤壺等則在東海和南海的高鹽海域出現(xiàn)，若水體鹽度降至18甚至更低，則會妨礙網(wǎng)紋藤壺幼蟲的發(fā)育，甚至導(dǎo)致其死亡[36]。在本研究中，網(wǎng)紋藤壺附著量較大且沒有泥藤壺出現(xiàn)，這可能與所處海域的鹽度較高密切相關(guān)；春、秋季鹽度較低，受鹽度和溫度的復(fù)合影響，這兩季的生物多樣性也較為相似。

3.4 網(wǎng)衣污損生物管理

根據(jù)污損生物的分布特點，合理管理網(wǎng)衣更替，可最大限度地降低養(yǎng)殖成本，保證生產(chǎn)安全、高效。為此，建議在春、夏、秋季養(yǎng)殖期間提高換網(wǎng)頻率，冬季則可適當(dāng)?shù)亟档蛽Q網(wǎng)頻率；更換的網(wǎng)衣應(yīng)注重清理節(jié)肢動物門和軟體動物門污損生物，可采用浸泡法清除節(jié)肢動物、物理沖刷法加暴曬敲打法清除軟體動物，建議積極開展探索低溫環(huán)保材質(zhì)的網(wǎng)衣制作工藝，以期為綠色養(yǎng)殖中污損生物的防治提供參考依據(jù)。