印度梨形孢提高作物抵抗非生物脅迫的研究進(jìn)展

陳建珍 穆麒麟

摘要：干旱脅迫和高鹽脅迫是農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上面臨的兩大主要非生物脅迫，嚴(yán)重危害作物的生長(zhǎng)生產(chǎn)，導(dǎo)致作物的產(chǎn)量和質(zhì)量顯著降低。因此，提高作物抵抗逆境脅迫的能力已成為當(dāng)下亟待解決的問(wèn)題。利用有益菌與作物建立互惠共生關(guān)系，提高作物的抗逆性，已成為幫助作物應(yīng)對(duì)環(huán)境變化、增產(chǎn)增質(zhì)的一種經(jīng)濟(jì)有效且綠色環(huán)保的措施。印度梨形孢是一種可以體外培養(yǎng)的根內(nèi)生真菌，寄主范圍廣泛，能與多種作物互作共生。本文系統(tǒng)總結(jié)了干旱和鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖促進(jìn)作物的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)和生殖生長(zhǎng)，提高作物的抗氧化能力、維持光合系統(tǒng)的穩(wěn)定性和細(xì)胞溶質(zhì)的離子穩(wěn)態(tài)，激活脅迫相關(guān)的基因和蛋白質(zhì)，增強(qiáng)作物的抗逆性，緩解脅迫危害等的研究。該研究可為農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展和印度梨形孢潛在價(jià)值的深層次開(kāi)發(fā)提供參考。

關(guān)鍵詞：印度梨形孢；干旱脅迫；鹽脅迫；內(nèi)生真菌；互惠共生

中圖分類號(hào)：S311；S182? 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A

文章編號(hào)：1002-1302（2023）24-0011-10

印度梨形孢是擔(dān)子菌門（Basidiomycota）蠟殼耳目（Sebacinales）的一種根內(nèi)生真菌，可以在室內(nèi)進(jìn)行純化培養(yǎng)，最初從印度塔爾沙漠灌木的根際土壤中分離摩西球囊霉（Glomus mosseae）孢子時(shí)所得，寄主范圍廣泛，可定殖于單子葉植物和雙子葉植物的根部，促進(jìn)植物生長(zhǎng)，增強(qiáng)營(yíng)養(yǎng)吸收，提高植物抵抗逆境脅迫的能力［1-3］。印度梨形孢采取雙相定殖策略——早期營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)，之后在植物根部建立菌落，殺死并定殖于活的根細(xì)胞，與植物根系建立互惠共生關(guān)系［4］。接種印度梨形孢24～48 h，孢子幾乎遍及檢測(cè)根段的所有區(qū)域，主要集中在根毛附近；接種48 h后，孢子成功萌發(fā)，穿透表皮細(xì)胞，定殖于根皮層的地上組織，在細(xì)胞間和細(xì)胞內(nèi)生長(zhǎng)，在根皮層和根際區(qū)形成梨形厚垣孢子［5-7］。

1 印度梨形孢與干旱脅迫

氣候變化已成為限制作物生產(chǎn)的一個(gè)重要因素，目前已有10%以上的耕地受到不同程度的影響。預(yù)計(jì)到2050年，平均作物產(chǎn)量將下降50%以上［7］。干旱是制約農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展的關(guān)鍵環(huán)境因素，干旱和半干旱地區(qū)40%以上的農(nóng)場(chǎng)都受到不同程度的影響［8］。干旱脅迫不僅影響作物的表觀性狀，抑制生長(zhǎng)、降低產(chǎn)量，而且對(duì)作物的生理、生化特性和分子特性產(chǎn)生嚴(yán)重的負(fù)面影響［9-11］。目前，應(yīng)對(duì)干旱脅迫的措施主要有3種：（1）作物通過(guò)形態(tài)變化、生理和生化反應(yīng)來(lái)逃避或抵抗干旱；（2）培育節(jié)水抗旱品種；（3）利用有益菌（如印度梨形孢）與植物建立互惠共生關(guān)系。其中，利用真菌-作物的互惠共生提高作物的抗旱能力，既是植物適應(yīng)環(huán)境脅迫的一種策略，也是幫助作物避旱或抗旱的一種經(jīng)濟(jì)、有效措施［12］。本研究從印度梨形孢接種方式、定殖測(cè)定時(shí)間、干旱處理和對(duì)作物的影響等方面系統(tǒng)地歸納和總結(jié)了印度梨形孢定殖于不同的作物，促進(jìn)其生長(zhǎng)、提高其抵抗干旱脅迫能力的研究（表1）。

1.1 印度梨形孢促進(jìn)作物生長(zhǎng)，降低干旱脅迫的負(fù)面影響

印度梨形孢能與水稻、小麥、大麥、水稻和指粟（穇子）等多種作物互作共生，促進(jìn)作物的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)和生殖生長(zhǎng)，使根長(zhǎng)、根體積、根干（鮮）質(zhì)量、莖干（鮮）質(zhì)量、葉片數(shù)量、葉面積、株高和生物產(chǎn)量增加［6，10，13-19］；使番茄的果實(shí)質(zhì)量、數(shù)量和總產(chǎn)量增加［3］；使抽穗期提前，株高、穗長(zhǎng)、灌漿籽粒的數(shù)量、單株粒質(zhì)量和穗數(shù)增加，產(chǎn)量和品質(zhì)提高［20-21］。

1.2 印度梨形孢調(diào)控干旱脅迫相關(guān)的代謝過(guò)程，提高作物的抗旱能力

1.2.1 提高抗氧化能力 干旱脅迫條件下，印度梨形孢能提高抗氧化物酶活性，激活活性氧清除系統(tǒng)，提高對(duì)活性氧和其他破壞植物細(xì)胞的自由基的脅迫耐受性。印度梨形孢定殖能提高作物葉片的過(guò)氧化物酶、過(guò)氧化氫酶、超氧化物歧化酶、谷胱甘肽還原酶、抗壞血酸過(guò)氧化物酶和愈創(chuàng)木酚過(guò)氧化物酶等多種抗氧化物酶的活性，降低丙二醛積累，維持過(guò)氧化氫含量的穩(wěn)定，提高作物的解毒能力［3，13，15-16，23-24］。Saddique等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢定殖使脯氨酸合成關(guān)鍵酶——吡咯啉-5-羧酸合成酶（P5CS）的活性上調(diào)，脯氨酸含量增加，葉片總抗氧化能力提升［10］。Tsai等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢定殖促進(jìn)了過(guò)氧化氫酶和谷胱甘肽還原酶的活性升高，使還原型谷胱甘肽和氧化型谷胱甘肽的比值升高，脯氨酸含量增加，提高了稻株的抗氧化能力，減小了膜損傷，降低了丙二醛含量，對(duì)超氧化物歧化酶和抗壞血酸過(guò)氧化物酶的活性沒(méi)有顯著影響［21］。Hosseini等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢定殖促進(jìn)了小麥根長(zhǎng)、根體積、葉片水勢(shì)、葉片相對(duì)含水量和葉綠素含量顯著升高，過(guò)氧化氫酶和抗壞血酸過(guò)氧化物酶活性顯著降低，脯氨酸含量無(wú)顯著變化；而且接種印度梨形孢改善了小麥的生長(zhǎng)發(fā)育，促進(jìn)了水分和營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的吸收，降低了脅迫引起的氧化損傷［14］。這可能與印度梨形孢調(diào)節(jié)脅迫誘導(dǎo)的氧化應(yīng)激，抑制植物細(xì)胞中活性氧（ROS）的形成和過(guò)度積累，增強(qiáng)作物抗脅迫能力有關(guān)［25-26］。有研究認(rèn)為，印度梨形孢與作物共生能產(chǎn)生生長(zhǎng)素，瞬時(shí)提高抗壞血酸過(guò)氧化物酶活性，同時(shí)降低過(guò)氧化氫酶活性［27-28］。

1.2.2 維持光合系統(tǒng)穩(wěn)定 光合作用是植物生長(zhǎng)發(fā)育的關(guān)鍵生理過(guò)程。干旱脅迫使類囊體膜退化、光合色素降解加速，破壞電子傳遞反應(yīng)，限制光合作用，導(dǎo)致作物的產(chǎn)量和質(zhì)量顯著降低［29］。印度梨形孢定殖促進(jìn)了受干旱脅迫影響的小麥、藜麥、水稻、指粟等作物的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)，增加了葉綠素含量和光合參數(shù)，延緩了脅迫誘導(dǎo)的光合效率下降以及葉綠素和類囊體蛋白降解，減小了光合損害［3，10，13，15，23］。Tsai等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢接種提高了稻株的葉綠素含量，促進(jìn)了氣孔關(guān)閉、葉溫升高，F(xiàn)v/Fm增加，葉片萎蔫程度和光合效率損害程度降低［21］。

1.2.3 調(diào)控受干旱脅迫作物的分子特性 干旱脅迫條件下，印度梨形孢定殖使葉片中干旱相關(guān)基因DREB2A、CBL1、ANAC072、RD29A及miR159、miR396的表達(dá)水平上調(diào)，使類囊體膜Ca2+敏感調(diào)節(jié)因子（Ca2+-sensing regulator）的CAS mRNA水平和CAS蛋白量增加［22，25］；增加了參與光合作用、抗氧化防御系統(tǒng)和能量運(yùn)輸?shù)鹊牡鞍踪|(zhì)水平［6］；改變了碳氮代謝，重新分配資源；重新編碼了參與應(yīng)激反應(yīng)、氧化還原和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的蛋白質(zhì)合成；增強(qiáng)或維持了干旱脅迫作物中膜相關(guān)蛋白的存在；改變了參與泛素——蛋白酶體途徑和自噬體形成中的蛋白質(zhì)變化，減輕了脅迫危害［19］。Zhang等研究發(fā)現(xiàn)，印度梨形孢通過(guò)增強(qiáng)根部的氧化潛能，重新平衡碳、硫代謝，激活激素功能基因（對(duì)脫落酸、生長(zhǎng)素、水楊酸和細(xì)胞分裂素有反應(yīng)的基因），提高了作物的抗旱能力［17］。

綜上，干旱脅迫條件下，印度梨形孢定殖激活了抗氧化酶系統(tǒng)，提高了抗氧化能力；減輕了光合器官的受損程度，維持了光合器官的穩(wěn)定性；提高了功能基因和蛋白質(zhì)的表達(dá)，協(xié)調(diào)代謝過(guò)程，促進(jìn)作物生長(zhǎng)，提高了作物抵抗干旱脅迫的能力（圖1）。

2 印度梨形孢與鹽脅迫

土壤和灌溉水中的高鹽含量是嚴(yán)重危害作物生長(zhǎng)的全球性問(wèn)題，根際過(guò)量的離子損害作物根系的生長(zhǎng)發(fā)育，隨后向地上部分逐漸轉(zhuǎn)移并累積，破壞作物的新陳代謝，導(dǎo)致作物生長(zhǎng)受阻、產(chǎn)量降低。預(yù)測(cè)到2050年，全球超過(guò)50%的耕地將鹽堿化［30-31］。高鹽含量對(duì)作物的主要危害包括：（1）抑制必需酶的活性，影響細(xì)胞分裂和細(xì)胞擴(kuò)張，導(dǎo)致膜紊亂和滲透失衡，使生長(zhǎng)受阻、產(chǎn)量下降；（2）引起細(xì)胞代謝毒性和離子穩(wěn)態(tài)失衡；（3）降低土壤孔隙度以及水和土壤間的氣體傳導(dǎo)率，改變土壤的完整結(jié)構(gòu)，導(dǎo)致土壤水勢(shì)降低，阻礙礦物養(yǎng)分吸收；（4）造成光合作用的氣孔限制、光合速率降低和活性氧過(guò)量產(chǎn)生，導(dǎo)致氧化應(yīng)激損傷［32-38］。研究發(fā)現(xiàn)，大約4/5的農(nóng)作物可以與有益的土壤微生物形成互惠共生關(guān)系，為緩解鹽分脅迫提供一種更快、更具成本效益和環(huán)保效益的解決方案［39-45］。本研究從印度梨形孢接種方式、定殖測(cè)定時(shí)間、鹽脅迫處理和對(duì)作物的影響等方面系統(tǒng)地歸納和總結(jié)了印度梨形孢定殖不同的作物后促進(jìn)作物生長(zhǎng)、提高作物抵抗鹽脅迫的研究（表2）。

2.1 印度梨形孢促進(jìn)作物生長(zhǎng)，降低鹽脅迫的負(fù)面影響

鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖促進(jìn)了大麥、水稻、番茄、苜蓿、胡盧巴等的生長(zhǎng)，使根分支增多，根長(zhǎng)度、側(cè)根密度、根體積、根冠比、根干質(zhì)量（鮮質(zhì)量）、莖長(zhǎng)度、莖干質(zhì)量（鮮質(zhì)量）、葉片數(shù)量、葉面積、幼苗的生物量、單株果實(shí)的數(shù)量及質(zhì)量增加，降低脅迫危害［31，46-51］。

2.2 印度梨形孢調(diào)控鹽脅迫相關(guān)的代謝過(guò)程，提高作物的抗鹽能力

2.2.1 調(diào)節(jié)離子穩(wěn)態(tài) 鹽脅迫條件下，印度梨形孢通過(guò)成功定殖在擬南芥、水稻、大麥、番茄和白菜等多種作物的根部，調(diào)節(jié)Na+和K+的濃度以及 Na+/K+ 比值，降低高鹽毒害。印度梨形孢定殖降低了葉片和根系中Na+濃度，增加了根和葉中K+的濃度，降低了Na+/K+［37，41，47-48］；減少了Na+向地上部分（莖和芽）的吸收和運(yùn)輸，使枝條中的Na+和K+含量降低，保護(hù)光合組織免受離子毒害［52］。K+不僅是維持作物最佳生長(zhǎng)生產(chǎn)的必需養(yǎng)分，還是作物應(yīng)對(duì)環(huán)境變化的重要信號(hào)分子［53］。脅迫條件下，維持細(xì)胞溶質(zhì)K+穩(wěn)態(tài)和Na+/K+內(nèi)穩(wěn)態(tài)已成為作物耐受鹽脅迫的基本機(jī)制，對(duì)于植物的生長(zhǎng)和發(fā)育非常重要［48，54］。印度梨形孢定植使玉米根部K+外流降低，枝條中K+含量升高，玉米的耐鹽性提高［55］。隨著NaCl濃度的增加，根部Na+和K+含量顯著增加，當(dāng)NaCl濃度增加到200 mmol/L時(shí)，枝條中Na+含量顯著增加，印度梨形孢接種能顯著降低根和枝條中的Na+和K+含量，減輕離子毒害［43］。 過(guò)高的鹽濃度不僅造成離子穩(wěn)態(tài)失衡，還會(huì)減少植株對(duì)多種營(yíng)養(yǎng)元素的吸收，印度梨形孢定殖促進(jìn)了磷的吸收，使白菜根和枝條中的P含量升高，一定程度上緩解了鹽脅迫對(duì)作物代謝過(guò)程的抑制作用［52］。

2.2.2 提高抗氧化能力 植物在進(jìn)化過(guò)程中在形態(tài)、生理生化和分子水平上形成了多種防御機(jī)制，以抵抗逆境脅迫。如產(chǎn)生脯氨酸、甘氨酸、甜菜堿等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，協(xié)調(diào)酶抗氧化劑和非酶抗氧化劑的作用［56-57］。

印度梨形孢成功定殖番茄、苜蓿、白菜和水稻等多種作物，激活活性氧清除系統(tǒng)，增加了過(guò)氧化物酶、過(guò)氧化氫酶、超氧化物歧化酶等抗氧化物酶的活性，誘導(dǎo)了脯氨酸積累，減輕了活性氧和其他自由基對(duì)作物細(xì)胞的破壞作用，使脂質(zhì)過(guò)氧化程度降低，電解質(zhì)滲透率減小，使花青素含量、丙二醛含量和溶液相對(duì)電導(dǎo)率降低，脅迫耐受性提高［37，43，49-50，52］。鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖增加了番茄根中脯氨酸、甘氨酸、甜菜堿和可溶性糖含量，有助于保持有利的水勢(shì)梯度，便于作物從土壤中吸收水分，降低受害程度［41］。

2.2.3 誘導(dǎo)抗鹽相關(guān)基因 作物通過(guò)調(diào)節(jié)膜轉(zhuǎn)運(yùn)基因的表達(dá)來(lái)對(duì)抗鹽脅迫中Na+過(guò)量積累和K+缺乏；定位于液泡膜的NHX蛋白不僅對(duì)K+的有效攝取、膨壓調(diào)節(jié)和氣孔運(yùn)動(dòng)起著至關(guān)重要的作用，而且還參與K+穩(wěn)態(tài)和作物耐鹽性調(diào)節(jié)［37，58］。Shabala等研究發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫的主要有害影響是通過(guò)去極化激活的外向整流K+（GORK）以及ROS激活的非選擇性K+可滲透陽(yáng)離子通道（NSCC）來(lái)上調(diào)根細(xì)胞的K+流出［59］。鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖擬南芥、苜蓿、白菜等作物，增強(qiáng)了編碼高親和力鉀轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白（HKT1）和內(nèi)向整流K+通道KAT1和KAT2的基因轉(zhuǎn)錄水平，使脯氨酸合成關(guān)鍵酶——δ1-吡咯烷-5-羧酸合成酶基因（P5CS2）、防御相關(guān)基因PR1和PR10以及轉(zhuǎn)錄因子MtAlfin1-like和C2H2型鋅指蛋白MtZfp-C2H2、鹽超敏感（SOS）信號(hào)通路（SOS1和SOS2）以及NHX型Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白（NHX1）的基因高表達(dá)，降低了Na+/K+，提高了作物的耐鹽性［48-49，52，60］。Jogawat等從根內(nèi)生真菌印度梨形孢中分離出酵母HOG1同源物（PiHOG1），通過(guò)RNA干擾技術(shù)在印度梨形孢中轉(zhuǎn)化得到PiHOG1基因沉默轉(zhuǎn)化子KD （knockdown），在200 mmol/L NaCl脅迫下，與對(duì)照相比，接種KD的水稻生物量、莖長(zhǎng)、根長(zhǎng)和根數(shù)、光合色素和脯氨酸含量顯著降低，說(shuō)明PiHOG1參與了印度梨形孢對(duì)鹽害的反應(yīng)，在水稻抵抗鹽脅迫中起重要作用［61］。Nivedita等研究發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖水稻，與細(xì)胞壁修飾酶、植物激素和受體樣激酶相關(guān)的基因被誘導(dǎo)。表明，激素串?dāng)_、信號(hào)傳導(dǎo)和細(xì)胞壁動(dòng)態(tài)之間的協(xié)同作用有助于促進(jìn)印度梨形孢定殖的水稻生長(zhǎng)，提高耐鹽性［50］。

2.2.4 維持光合系統(tǒng)的穩(wěn)定性 鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖使水稻、擬南芥、番茄等作物的葉綠素和類胡蘿卜素含量增加［37，46，48］，葉片相對(duì)含水量、葉片水勢(shì)、凈光合速率、胞間CO2濃度、氣孔導(dǎo)度、蒸騰速率、光系統(tǒng)Ⅱ的光化學(xué)效率升高，提高了作物抵抗鹽脅迫的能力［41，43，52，55］。Ghorbani等研究發(fā)現(xiàn)，高鹽濃度抑制了番茄的生長(zhǎng)和光合作用，印度梨形孢接種提高了葉綠素含量、類胡蘿卜素含量、氣孔導(dǎo)度和凈光合速率，降低了胞間CO2濃度，減輕了鹽脅迫對(duì)光器官的傷害，提高了光合效率，促進(jìn)番茄生長(zhǎng)［41］。

綜上，鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖降低了Na+/K+，維持了離子穩(wěn)態(tài)；激活了抗氧化酶系統(tǒng)，提高了抗氧化能力，誘導(dǎo)了抗鹽相關(guān)基因的表達(dá)，促進(jìn)了多種代謝過(guò)程的協(xié)同作用，增加了光合色素含量，降低了光合器官的損害，提高了光合效率，促進(jìn)作物生長(zhǎng)，提高作物抵抗鹽脅迫的能力（圖2）。

3 結(jié)論與展望

干旱脅迫和高鹽脅迫導(dǎo)致作物的生長(zhǎng)環(huán)境進(jìn)一步惡化，抑制作物的生長(zhǎng)生產(chǎn)，導(dǎo)致產(chǎn)量和質(zhì)量顯著降低。利用有益菌與作物建立互惠共生關(guān)系，是應(yīng)對(duì)環(huán)境變化、維持農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展的一種友好健康方式。印度梨形孢是一種可以在多種培養(yǎng)基上培養(yǎng)的根內(nèi)生真菌，可以促進(jìn)作物生長(zhǎng)、提高作物抵抗逆境脅迫的能力?？茖W(xué)家從形態(tài)、生理、生化、分子等方面開(kāi)展了有關(guān)印度梨形孢促進(jìn)作物生長(zhǎng)、提高作物的抗逆能力的相關(guān)研究并對(duì)其機(jī)制做了深度解析，但是，脅迫條件下作物的他感作用、印度梨形孢成功定殖后調(diào)節(jié)脅迫過(guò)程的關(guān)鍵候選基因的功能、不同激素的調(diào)控路徑及其路徑間的相互作用等還需深入探討。印度梨形孢可用作促生劑、營(yíng)養(yǎng)吸收增強(qiáng)劑、生物防治劑、免疫調(diào)節(jié)劑和生物肥料等，在現(xiàn)在和今后的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上應(yīng)用前景都非常廣泛，今后需要進(jìn)一步合理有效地開(kāi)發(fā)其潛力，形成商業(yè)生產(chǎn)模式并成功推廣應(yīng)用到農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，推進(jìn)農(nóng)作物綠色栽培和農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展。

參考文獻(xiàn)：

［1］Unnikumar K R，Sree K S，Varma A. Piriformospora indica：a versatile root endophytic symbiont［J］. Symbiosis，2013，60（3）：107-113.

［2］Gill S S，Gill R，Trivedi D K，et al. Piriformospora indica：potential and significance in plant stress tolerance［J］. Frontiers in Microbiology，2016，7：332.

［3］Abdelaziz M E，Abdeldaym E A，Sabra M A. The root endophytic fungus Piriformospora indica improves growth performance，physiological parameters and yield of tomato under water stress condition［J］. Middle East Journal of Agriculture Research，2018，7（3）：1090-1101.

［4］Zuccaro A，Lahrmann U，Güldener U，et al. Endophytic life strategies decoded by genome and transcriptone analyses of the mutualistic root symbiont Piritormospora indica［J］. PLoS Pathogens，2011，7（10）：e1002290.

［5］Varma A，Bakshi M，Lou B G，et al. Piriformospora indica：a novel plant growth-promoting mycorrhizal fungus［J］. Agricultural Research，2012，1（2）：117-131.

［6］Ghabooli M，Khatabi B，Ahmadi F S，et al. Proteomics study reveals the molecular mechanisms underlying water stress tolerance induced by Piriformospora indica in barley［J］. Journal of Proteomics，2013，94：289-301.

［7］Hussin S，Khalifa W，Geissler N，et al. Influence of the root endophyte Piriformospora indica on the plant water relations，gas exchange and growth of Chenopodium quinoa at limited water availability［J］. Journal of Agronomy and Crop Science，2017，203（5）：373-384.

［8］Gohari A，Eslamian S，Abedi-Koupaei J，et al. Climate change impacts on crop production in Irans Zayandeh-Rud River Basin［J］. Science of the Total Environment，2013，442：405-419.

［9］Takahashi S，Badger M R .Photoprotection in plants：a new light on photosystem Ⅱ damage［J］. Trends in Plant Science，2011，16（1）：53-60.

［10］Saddique M A B，Ali Z，Khan A S，et al. Inoculation with the endophyte Piriformospora indica significantly affects mechanisms involved in osmotic stress in rice［J］. Rice，2018，11（1）：1-12.

［11］Boorboori M R，Zhang H Y. The role of Serendipita indica （Piriformospora indica） in improving plant resistance to drought and salinity stresses［J］. Biology，2022，11（7）：952.

［12］Rajput S，Sengupta P，Kohli I，et al. Role of Piriformospora indica in inducing soil microbial communities and drought stress tolerance in plants［M］//New and future developments in microbial biotechnology and bioengineering. Amsterdam：Elsevier，2022：93-110.

［13］Yaghoubian Y，Goltapeh E M，Pirdashti H，et al. Effect of Glomus mosseae and Piriformospora indica on growth and antioxidant defense responses of wheat plants under drought stress［J］. Agricultural Research，2014，3（3）：239-245.

［14］Hosseini F，Mosaddeghi M R，Dexter A R. Effect of the fungus Piriformospora indica on physiological characteristics and root morphology of wheat under combined drought and mechanical stresses［J］. Plant Physiology and Biochemistry，2017，118：107-120.

［15］Tyagi J，Varma A，Pudake R N. Evaluation of comparative effects of arbuscular mycorrhiza （Rhizophagus intraradices） and endophyte （Piriformospora indica） association with finger millet （Eleusine coracana） under drought stress［J］. European Journal of Soil Biology，2017，81：1-10.

［16］Xu L，Wang A A，Wang J，et al. Piriformospora indica confers drought tolerance on Zea mays L. through enhancement of antioxidant activity and expression of drought-related genes［J］. The Crop Journal，2017，5（3）：251-258.

［17］Zhang W Y，Wang J，Xu L，et al. Drought stress responses in maize are diminished by Piriformospora indica［J］. Plant Signaling & Behavior，2018，13（1）：e1414121.

［18］Hosseini F，Mosaddeghi M R，Dexter A R，et al. Maize water status and physiological traits as affected by root endophytic fungus Piriformospora indica under combined drought and mechanical stresses［J］. Planta，2018，247（5）：1229-1245.

［19］Ghaffari M R，Mirzaei M，Ghabooli M，et al. Root endophytic fungus Piriformospora indica improves drought stress adaptation in barley by metabolic and proteomic reprogramming［J］. Environmental and Experimental Botany，2019，157：197-210.

［20］Ahmadvand G，Hajinia S. Effect of endophytic fungus Piriformospora indica on yield and some physiological traits of millet （Panicum miliaceum） under water stress［J］. Crop and Pasture Science，2018，69（6）：594.

［21］Tsai H J，Shao K H，Chan M T，et al. Piriformospora indica symbiosis improves water stress tolerance of rice through regulating stomata behavior and ROS scavenging systems［J］. Plant Signaling & Behavior，2020，15（2）：1722447.

［22］Mohsenifard E，Ghabooli M，Mehri N，et al. Regulation of miR159 and miR396 mediated by Piriformospora indica confer drought tolerance in rice［J］. Journal of Plant Molecular Breeding，2017，5（1）：10-18.

［23］Sun C，Johnson J M，Cai D G，et al. Piriformospora indica confers drought tolerance in Chinese cabbage leaves by stimulating antioxidant enzymes，the expression of drought-related genes and the plastid-localized CAS protein［J］. Journal of Plant Physiology，2010，167（12）：1009-1017.

［24］Swetha S，Padmavathi T. Mitigation of drought stress by Piriformospora indica in Solanum melongena L. cultivars［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences，India Section B：Biological Sciences，2020，90（3）：585-593.

［25］Marulanda A，Porcel R，Barea J M，et al. Drought tolerance and antioxidant activities in lavender plants colonized by native drought-tolerant or drought-sensitive Glomus species［J］. Microbial Ecology，2007，54（3）：543-552.

［26］Kumar M，Yadav V，Tuteja N，et al. Antioxidant enzyme activities in maize plants colonized with Piriformospora indica［J］. Microbiology，2009，155（3）：780-790.

［27］Sirrenberg A，Gbel C，Grond S，et al. Piriformospora indica affects plant growth by auxin production［J］. Physiologia Plantarum，2007，131（4）：581-589.

［28］Pasternak T P，tvs K，Domoki M，et al. Linked activation of cell division and oxidative stress defense in alfalfa leaf protoplast-derived cells is dependent on exogenous auxin［J］. Plant Growth Regulation，2007，51（2）：109-117.

［29］Liu X，Li L M，Li M J，et al. AhGLK1 affects chlorophyll biosynthesis and photosynthesis in peanut leaves during recovery from drought［J］. Scientific Reports，2018，8：2250.

［30］Jamil A，Riaz S，Ashraf M，et al. Gene expression profiling of plants under salt stress［J］. Critical Reviews in Plant Sciences，2011，30（5）：435-458.

［31］Reshna O P，Beena R，Joy M，et al. Elucidating the effect of growth promoting endophytic fungus Piriformospora indica for seedling stage salinity tolerance in contrasting rice genotypes［J］. Journal of Crop Science and Biotechnology，2022，25（5）：583-598.

［32］Requena N，Perez-Solis E，Azcón-Aguilar C，et al. Management of indigenous plant-microbe symbioses aids restoration of desertified ecosystems［J］. Applied and Environmental Microbiology，2001，67（2）：495-498.

［33］Tuteja N. Mechanisms of high salinity tolerance in plants［J］. Methods in Enzymology，2007，428：419-438.

［34］Chaves M M，F(xiàn)lexas J，Pinheiro C. Photosynthesis under drought and salt stress：regulation mechanisms from whole plant to cell［J］. Annals of Botany，2009，103（4）：551-560.

［35］Jouyban Z. The effects of salt stress on plant growth［J］. Technical Journal Engineering and Applied Sciences，2012，2（1）：7-10.

［36］Porcel R，Aroca R，Ruiz-Lozano J M.Salinity stress alleviation using arbuscular mycorrhizal fungi.A review［J］. Agronomy for Sustainable Development，2012，32（1）：181-200.

［37］Abdelaziz M E，Abdelsattar M，Abdeldaym E A，et al. Piriformospora indica alters Na+/K+ homeostasis，antioxidant enzymes and LeNHX1 expression of greenhouse tomato grown under salt stress［J］. Scientia Horticulturae，2019，256：108532.

［38］Alif Ali B S，Beena R，Stephen K. Combined effect of high temperature and salinity on growth and physiology of rice （Oryza sativa L.）［J］. Agricultural Research Journal，2021，58（5）：783-788.

［39］Andrés-Barrao C，Lafi F F，Alam I，et al. Complete genome sequence analysis of Enterobacter sp. SA187，a plant multi-stress tolerance promoting endophytic bacterium［J］. Frontiers in Microbiology，2017，8：2023.

［40］de Zélicourt A，Synek L，Saad M M，et al. Ethylene induced plant stress tolerance by Enterobacter sp. SA187 is mediated by 2-keto-4-methylthiobutyric acid production［J］. PLoS Genetics，2018，14（3）：e1007273.

［41］Ghorbani A，Razavi S M，Ghasemi Omran V O，et al. Piriformospora indica inoculation alleviates the adverse effect of NaCl stress on growth，gas exchange and chlorophyll fluorescence in tomato （Solanum lycopersicum L.）［J］. Plant Biology，2018，20（4）：729-736.

［42］Ghorbani A，Razavi S M，Omran V O G，et al. Piriformospora indica alleviates salinity by boosting redox poise and antioxidative potential of tomato［J］. Russian Journal of Plant Physiology，2018，65（6）：898-907.

［43］Hassani D，Khalid M，Huang D F，et al. Morphophysiological and molecular evidence supporting the augmentative role of Piriformospora indica in mitigation of salinity in Cucumis melo L.［J］. Acta Biochimica et Biophysica Sinica，2019，51（3）：301-312.

［44］de Vries F T，Griffiths R I，Knight C G，et al. Harnessing rhizosphere microbiomes for drought-resilient crop production［J］. Science，2020，368（6488）：270-274.

［45］Manikanta C L N，Beena R，Rejeth R. Root anatomical traits influence water stress tolerance in rice （Oryza sativa L.）［J］. Journal of Crop Science and Biotechnology，2022，25（4）：421-436.

［46］Jogawat A，Saha S，Bakshi M，et al. Piriformospora indica rescues growth diminution of rice seedlings during high salt stress［J］. Plant Signaling & Behavior，2013，8（10）：e26891.

［47］Alikhani M，Khatabi B，Sepehri M，et al. A proteomics approach to study the molecular basis of enhanced salt tolerance in barley （Hordeum vulgare L.） conferred by the root mutualistic fungus Piriformospora indica［J］. Molecular BioSystems，2013，9（6）：1498-1510.

［48］Abdelaziz M E，Kim D，Ali S，et al. The endophytic fungus Piriformospora indica enhances Arabidopsis thaliana growth and modulates Na+/K+ homeostasis under salt stress conditions［J］. Plant Science，2017，263：107-115.

［49］Li L，Li L，Wang X Y，et al. Plant growth-promoting endophyte Piriformospora indica alleviates salinity stress in Medicago truncatula［J］. Plant Physiology and Biochemistry，2017，119：211-223.

［50］Nivedita，Gazara R K，Khan S，et al. Comparative transcriptome profiling of rice colonized with beneficial endophyte，Piriformospora indica，under high salinity environment［J］. Molecular Biology Reports，2020，47（10）：7655-7673.

［51］Sanskriti B，Shatrupa S，Madhulika S，et al. Augmentative role of Piriformospora indica fungus and plant growth promoting bacteria in mitigating salinity stress in Trigonella foenum-graecum［J］. Journal of Applied Biology & Biotechnology，2022，10（1）：85-94.

［52］Khalid M，Hassani D，Liao J L，et al. An endosymbiont Piriformospora indica reduces adverse effects of salinity by regulating cation transporter genes，phytohormones，and antioxidants in Brassica campestris ssp. chinensis［J］. Environmental and Experimental Botany，2018，153：89-99.

［53］Anschütz U，Becker D，Shabala S.Going beyond nutrition：regulation of potassium homoeostasis as a common denominator of plant adaptive responses to environment［J］. Journal of Plant Physiology，2014，171（9）：670-687.

［54］Shabala S.Signalling by potassium：another second messenger to add to the list？［J］. Journal of Experimental Botany，2017，68（15）：4003-4007.

［55］Yun P，Xu L，Wang S S，et al. Piriformospora indica improves salinity stress tolerance in Zea mays L. plants by regulating Na+ and K+ loading in root and allocating K+ in shoot［J］. Plant Growth Regulation，2018，86（2）：323-331.

［56］Ahmad P，Jaleel C A，Sharma S.Antioxidant defense system，lipid peroxidation，proline-metabolizing enzymes，and biochemical activities in two Morus alba genotypes subjected to NaCl stress［J］. Russian Journal of Plant Physiology，2010，57（4）：509-517.

［57］Ahmad P，Ashraf M，Hakeem K R，et al. Potassium starvation-induced oxidative stress and antioxidant defense responses in Brassica juncea［J］. Journal of Plant Interactions，2014，9（1）：1-9.

［58］Barragán V，Leidi E O，Andrés Z，et al. Ion exchangers NHX1 and NHX2 mediate active potassium uptake into vacuoles to regulate cell turgor and stomatal function in Arabidopsis［J］. The Plant Cell，2012，24（3）：1127-1142.

［59］Shabala S，Pottosin I.Regulation of potassium transport in plants under hostile conditions：implications for abiotic and biotic stress tolerance［J］. Physiologia Plantarum，2014，151（3）：257-279.

［60］Ghazanfar B，Cheng Z，Wu C，et al. Glomus etunicatum root inoculation and foliar application of acetyl salicylic acid induced NaCl tolerance by regulation of NAC1 & LeNHX1 gene expression and improved photosynthetic performance in tomato seedlings［J］. Pakistan Journal of Botany，2016，48（3）：1209-1217.

［61］Jogawat A，Vadassery J，Verma N，et al. PiHOG1，a stress regulator MAP kinase from the root endophyte fungus Piriformospora indica，confers salinity stress tolerance in rice plants［J］. Scientific Reports，2016，6：36765.