白蟻觸角感覺結(jié)構(gòu)、電生理及在其社會行為中的作用

付丙鮮, 余雨停, 韋益健, 潘程遠(yuǎn), 張大羽,*, 祝增榮

(1.浙江農(nóng)林大學(xué)現(xiàn)代農(nóng)學(xué)院, 杭州 311300; 2.潔潔城市管理有限公司, 杭州 310000;3.浙江大學(xué)農(nóng)業(yè)與生物技術(shù)學(xué)院昆蟲科學(xué)研究所, 杭州 310058)

白蟻是最古老的社會性昆蟲,出現(xiàn)時間距今大約有2億～3億年,廣布于世界五大洲,多數(shù)分布在45°S～45°N之間的熱帶、亞熱帶地區(qū),其分布面積約占全球陸地總面積的50%(黃復(fù)生等, 2000; 李桂祥, 2002)。白蟻在枯木材料的循環(huán)利用中發(fā)揮著重要作用,并促進土壤的形成和周轉(zhuǎn)。從生態(tài)學(xué)角度可將其分為濕木白蟻、干木白蟻和地下白蟻3類,地下白蟻在大多數(shù)國家都是主要的經(jīng)濟害蟲(Rath, 2000)。白蟻被列為世界五大害蟲之一,不僅危害范圍廣,而且破壞性極強,能夠?qū)Ψ课萁ㄖ?、水庫堤壩、農(nóng)林作物、園林樹木、交通設(shè)施、電信設(shè)備、圖書、檔案、紙張、布匹、絲綢等許多重要物資產(chǎn)生危害(劉軍等, 2010; 王明生等, 2011)。

全世界已知白蟻近3 000種,只有70～80種被認(rèn)為是建筑物害蟲或農(nóng)林害蟲(Chouvenc and Su, 2010),但其在全球造成的經(jīng)濟損失巨大,據(jù)估計僅對建筑物造成的損失每年即達(dá)400億美元(Rath, 2000; Ahmadetal., 2021)。我國白蟻大多分布于南方地區(qū),共4科44屬479種(黃復(fù)生等, 2000),目前除新疆、內(nèi)蒙古、青海、寧夏、黑龍江外的其他省、直轄市、自治區(qū)和特別行政區(qū)都有白蟻分布。在我國造成嚴(yán)重危害的主要是乳白蟻屬Coptotermes、散白蟻屬Reticulitermes、土白蟻屬Odontotermes、大白蟻屬Macrotermes和堆砂白蟻屬Cryptotetmes的白蟻(李小鷹和王以燕, 2003; 莫建初等, 2009),造成經(jīng)濟損失較大的有20余種(黃蔚蓉, 2004),危害嚴(yán)重的有近10種(黃蔚蓉, 2004; 莫建初等, 2009; 萬春暉, 2017)。我國每年因白蟻危害造成的經(jīng)濟損失約20億～25億元,白蟻防治使用藥劑費用約為3 000萬元(李小鷹和王以燕, 2003; 劉軍等, 2010)。

觸角是昆蟲的主要感覺器官,其上負(fù)載有嗅覺感器、味覺感器、機械性刺激感受器、溫濕度感器、本體感器等,在昆蟲尋找食物、配偶、躲避敵害等各種生態(tài)行為中具有舉足輕重的作用(Schneider, 1964; Zacharuk, 1985)。白蟻是典型的社會性昆蟲,蟻巢中的白蟻群體由負(fù)責(zé)不同分工的各種品級組成,包括在婚飛時尋找配偶、發(fā)現(xiàn)新的定居場所的有翅蟻(有翅蟻在婚飛后脫去翅,成為專門司繁殖的蟻王、蟻后),覓食、筑巢、喂食和育雛護理的工蟻,以及巡邏保衛(wèi)巢穴、具有防御功能的兵蟻等(Ishikawaetal., 2007)。白蟻要有條不紊地完成這些不同的分工行為,相對于非社會性昆蟲而言,更加依賴于其群體內(nèi)的一系列信號交流。因此,觸角對于白蟻接收和識別多樣的種內(nèi)/種間交流信號及外界信息、進而行使行為活動尤為重要。尤其是對于單眼與復(fù)眼功能退化的非繁殖蟻,其交流信號以復(fù)雜的化學(xué)信號網(wǎng)絡(luò)為主,輔以基于震動傳導(dǎo)的機械信號(Costa-Leonardo and Haifig, 2014; Bagnères and Hanus, 2015)。

在長期化學(xué)防治白蟻造成諸多環(huán)境及健康問題的當(dāng)下,有必要評估白蟻防控的非化學(xué)方法,如生物防治等作為替代方法(Culliney and Grace, 2000; Chouvenc and Su, 2010)。關(guān)注白蟻的觸角感覺附肢,了解其超微結(jié)構(gòu)、電生理反應(yīng)及功能,對于深入挖掘白蟻的各種感覺及行為機制、研發(fā)新的白蟻防控策略意義重大。本文主要對白蟻觸角感覺結(jié)構(gòu)、電生理及在其社會行為中的作用進行綜述,以期為研發(fā)綠色環(huán)保的新型白蟻防控策略提供有益參考。

1 白蟻觸角感覺結(jié)構(gòu)

白蟻觸角念珠狀或橢圓形(有的為柱形)(圖1),原始型觸角9～30節(jié)以上,蛻變型觸角比原始型各品級節(jié)數(shù)少,多為十幾節(jié)(黃復(fù)生等, 2000)。兵蟻和繁殖蟻觸角節(jié)數(shù)固定,可作為白蟻高級階元的分類依據(jù);工蟻觸角節(jié)數(shù)不固定,會隨個體發(fā)育而增加,但白蟻科工蟻發(fā)育恒定,觸角節(jié)數(shù)比較固定,可作為屬水平上分類鑒定的參考(包立奎, 2022)。

圖1 光學(xué)顯微鏡下呈念珠狀的臺灣乳白蟻兵蟻(A, B)和工蟻(C, D)的觸角,示鞭節(jié)為13節(jié)(A, C)或12節(jié)(B, D) (Fu et al., 2020)Fig. 1 Moniliform antennae of Coptotermes formosanus soldiers (A, B) and workers (C, D), showing the 13-segmented (A, C)or 12-segmented (B, D) flagella under light microscope (Fu et al., 2020)

迄今為止,對白蟻觸角感器的解剖學(xué)研究還比較有限。Hartwell(1924)和Noyes(1929)首先認(rèn)識到白蟻觸角上有長度和直徑不同的感覺毛。白蟻觸角上的錐形感器(sensilla basiconica, SB)首先被Prestage等(1963)發(fā)現(xiàn),他們利用光學(xué)顯微鏡和透射電子顯微鏡對北美散白蟻Reticulitermesflavipes工蟻觸角上的薄壁感覺錐進行研究,這些感器在觸角鞭節(jié)遠(yuǎn)端的亞節(jié)端部最多,但在近基部的3個亞節(jié)上不存在,同時發(fā)現(xiàn)其感器腔內(nèi)包含許多終止于感器壁小開口上的樹突。Tarumingkeng等(1976)利用透射電子顯微鏡揭示了臺灣乳白蟻Coptotermesformosanus工蟻觸角上的錐形感器和刺形感器(sensilla chaetica, SCh)的超微結(jié)構(gòu)及神經(jīng)支配,認(rèn)為錐形感器是化學(xué)感受器,不具備臼狀窩,其基部固定、壁薄且具孔,孔管在感器的表皮孔內(nèi)且與感器內(nèi)的樹突分支有直接接觸;機械性刺激感受器基部著生于臼狀窩,壁厚、不具孔,由1～2個神經(jīng)元支配,該報道將分別有1或2個神經(jīng)元的機械感器稱為毛形感器、刺形感器,我們認(rèn)為兩者只是長度和分布不同,其結(jié)構(gòu)和神經(jīng)支配都呈現(xiàn)出刺形感器的典型特征。Deng等(2006)描述了臺灣乳白蟻工蟻、兵蟻的觸角顏色及形態(tài)差異,未展開全面詳盡的比較形態(tài)學(xué)研究,在其發(fā)現(xiàn)的6種感器中,除刺形感器、毛形感器和鐘形感器外,我們認(rèn)為其所述錐形感器應(yīng)是B?hm氏鬃毛,所述板形感器(sensilla placodea, SP)、乳頭狀感器(sensilla mammilla, SM)應(yīng)分別是節(jié)間褶皺和無神經(jīng)支配的觸角表皮突起。Deng等(2006)結(jié)合行為學(xué)測定認(rèn)為具有同巢識別作用的化感器位于臺灣乳白蟻觸角第8-15節(jié)上。Yanagawa等(2009a)用掃描電子顯微鏡對臺灣乳白蟻工蟻觸角上9種感器類型及其形態(tài)、數(shù)量、分布進行了較為詳細(xì)、全面的研究,9種感器包括3種刺形感器、2種毛形感器、錐形感器、頭狀感器、微小感器和鐘形感器。

Ishikawa等(2007)通過光學(xué)顯微鏡揭示了山林原白蟻Hodotermopsissj?stedti觸角等各個部位的機械性刺激感覺毛在不同品級間存在的長度差異,發(fā)現(xiàn)兵蟻大多數(shù)遠(yuǎn)端觸角節(jié)和第5觸角節(jié)上的機械性刺激感覺毛都顯著長于有翅蟻和擬工蟻的,有翅蟻第5觸角節(jié)上的機械性刺激感覺毛顯著長于擬工蟻的,并認(rèn)為兵蟻和有翅蟻會用這些長的機械感覺毛感知微弱振動——這是它們探測敵人和巢體裂縫、進行防御所必備的重要能力。昆蟲觸角感器的分布模式不是隨機的,而是形態(tài)建成場效應(yīng)的產(chǎn)物(Schneider, 1964; Zacharuk, 1985; Fuetal., 2020)。因此,對不同品級白蟻觸角進行比較形態(tài)學(xué)研究有可能揭示其感器發(fā)生的本質(zhì)需求,這方面研究在危害最為嚴(yán)重的臺灣乳白蟻中開展較多。Fu等(2020)從比較形態(tài)學(xué)角度對臺灣乳白蟻工蟻、兵蟻觸角及感器進行了掃描電子顯微鏡分析,結(jié)果表明兵蟻比工蟻觸角略長,色略深,但觸角感器形態(tài)、類型、豐度及分布模式在兩者之間沒有差異,兩個品級觸角均分布有7種感器,包括刺形感器(3個亞型)、 B?hm氏鬃毛、毛形感器、毛狀彎曲感器、錐形感器、頭狀感器、鐘形感器共約1 600個,其中約1 100個化感器,另有1種不易發(fā)現(xiàn)的圓形孔洞結(jié)構(gòu)。Castillo等(2021)對臺灣乳白蟻的雌性及雄性生殖蟻和工蟻、兵蟻等非生殖蟻的觸角及感器進行了掃描電子顯微鏡比較分析,發(fā)現(xiàn)所有品級都擁有相同的9種觸角感器,他們認(rèn)為嗅覺形態(tài)與白蟻的生殖分工有關(guān):與工蟻和兵蟻相比,雌蟻和雄蟻的觸角更長、感器數(shù)量更多,感器的定量組成在生殖蟻和非生殖蟻之間有所不同,但在雌蟻和雄蟻之間或工蟻和兵蟻之間幾乎沒有差異。Das等(2020, 2022)分別對土壟大白蟻Macrotermesannandalei的大兵蟻、小兵蟻及微齒土白蟻Odontotermesparvidens的工蟻、兵蟻觸角進行觀察,共發(fā)現(xiàn)7種感受器,且在相比較的二者間,感器類型及分布模式均相似。這些研究結(jié)果表明,白蟻觸角感器的發(fā)生、分布與品級因素?zé)o關(guān)(在各品級間沒有差異),但感器豐度很可能與其生殖需求有關(guān)。有翅蟻具有更加豐富的觸角感器,這有利于其感知和尋找婚飛對象。

綜上所述,白蟻觸角感器解剖學(xué)研究,經(jīng)歷了感器外部表觀形態(tài)、內(nèi)部超微結(jié)構(gòu)與神經(jīng)支配、感器分布與豐度及通過形態(tài)場表現(xiàn)推論其品級差異的幾個階段。研究者對感器的形態(tài)學(xué)認(rèn)識,從關(guān)注典型的單個感器表觀形態(tài)和內(nèi)部結(jié)構(gòu)發(fā)展到關(guān)注所有感器在觸角上的分布與豐度及更進一步關(guān)于形態(tài)場效應(yīng)在不同品級間表現(xiàn)的差異研究,其中有關(guān)透射電子顯微鏡對白蟻觸角神經(jīng)支配的研究較少。由于研究者的知識體系和描述方式不同,導(dǎo)致對感器的命名存在些許差異,Yanagawa等(2009a)與Castillo等(2021)對臺灣乳白蟻觸角感器的分類一致,Das等(2020,2022)對微齒土白蟻觸角感器的描述與Fu等(2020)相似,但Das等(2022)報道中的Ⅰ型毛形感器(sensilla trichodea Ⅰ, StⅠ)和Ⅰ型毛狀彎曲感器(sensilla trichodea curvata Ⅰ, StcⅠ)實際應(yīng)為一種感器,即Fu等(2020)報道中的毛形感器(sensilla trichodea, St);Das等(2022)報道中的Ⅱ型毛形感器St Ⅱ和Ⅱ型毛狀彎曲感器Stc Ⅱ?qū)嶋H應(yīng)為一種感器,即Fu等(2020)報道中的毛狀彎曲感器(sensilla trichodea curvata, Stc)。諸如此類的命名分歧,系由拍攝角度不同造成的感器形態(tài)差異所導(dǎo)致的誤解,一般側(cè)面拍攝較能如實呈現(xiàn)各種感器的整體形態(tài),正面拍攝往往會不同程度地把感器照短、甚至造成成像扭曲變形(因此通過掃描電子顯微鏡測量感器長度時應(yīng)盡量選擇側(cè)面角度成像的感器進行)。如果不了解掃描電子顯微鏡成像的這些問題,在感器命名時會比較容易出錯。Fu等(2020)描述的白蟻感器分類體系,從形態(tài)學(xué)角度將臺灣乳白蟻觸角感覺結(jié)構(gòu)描述為7種感器和1種圓形孔洞結(jié)構(gòu),并從功能形態(tài)學(xué)角度對不同感器進行了論證,將其分為機械性刺激受體(包括刺形感器、B?hm氏鬃毛、鐘形感器)、嗅覺受體(包括毛形感器、錐形感器、毛狀彎曲感器)、溫濕度受體(頭狀感器)、CO2受體(直徑0.4 μm的圓形孔洞),并被Castillo等(2021)、Das等(2020, 2022)、Saba等(2022)與Wikantyoso等(2022)參考引用。另有研究對近暗散白蟻Reticulitermesperilucifugus、黑翅土白蟻Odontotermesformosanus(張新慰等, 2015; 楚君鵬等, 2019)等的觸角感器形態(tài)、分布進行不同程度觀察和統(tǒng)計,這些報道對感器的功能形態(tài)學(xué)論述較少,對感器形態(tài)學(xué)分類缺乏系統(tǒng)了解,如兩篇報道均描述過的球狀鐘形感器、刺突狀鐘形感器、球狀鐘形感器與刺突狀鐘形感器的中間型等,通常被認(rèn)為是觸角表皮的一般突起,不作為感器進行統(tǒng)計。當(dāng)然,從功能形態(tài)學(xué)角度斷定一種觸角表皮結(jié)構(gòu)是否為感器,在掃描電子顯微鏡揭示感器表觀形態(tài)的基礎(chǔ)上進一步結(jié)合透射電子顯微鏡揭示其超微結(jié)構(gòu)和神經(jīng)支配情況,再進行判定會更加合理。除非有其他實驗證據(jù),解剖學(xué)也只能表明一種可能的感覺功能,但從顯微解剖學(xué)開始,形態(tài)學(xué)家就傾向?qū)λ麄兯^察到的感器進行功能設(shè)定(Schneider, 1964)。雖然Schneider早在1964年已對刺形感器、B?hm氏鬃毛、毛形感器、錐形感器等毛狀感器的特征進行過詳細(xì)描述,但由于所有感器都是同源結(jié)構(gòu),相似感器單從形態(tài)學(xué)角度仍難以區(qū)分,使得這些感器在之后的報道中常被混淆命名。

2 白蟻觸角及感器電生理

電生理學(xué)技術(shù)手段包括觸角電位(electroantennogram, EAG)技術(shù)、氣相色譜-觸角電位聯(lián)用技術(shù)(gas chromatography-electroantennographic detection, GC-EAD)、單感器記錄技術(shù)(single sensillum recording, SSR)等。EAG(主要用于已知氣味樣品的測定)和GC-EAD(用于對揮發(fā)性物質(zhì)的混合物進行有效篩選)(黃翠虹等, 2014)是研究昆蟲對揮發(fā)性化學(xué)物質(zhì)(植物氣味物質(zhì)和昆蟲信息素)電生理活性的有效手段,GC-EAD與氣相色譜-質(zhì)譜聯(lián)用儀(gas chromatography-mass spectrometer, GC-MS)相結(jié)合被廣泛用于鑒定及檢測引起昆蟲觸角反應(yīng)的各種化學(xué)成分及含量,SSR則可以對昆蟲單個感器的神經(jīng)放電反應(yīng)進行測定。

2.1 白蟻EAG研究

圖2 引起暗黑散白蟻觸角反應(yīng)和行為驅(qū)避的4種蒽醌的位點1或2被取代基取代的4種情況(引自Floyd et al., 1976)Fig. 2 Four cases in which site 1 or site 2 of 4 anthraquinones eliciting antennal reactions andbehavioral repulsion in Reticulitermes lucifugusare replaced by the substituents (cited from Floyd et al., 1976)

EAG結(jié)合行為學(xué)測定被用于探索白蟻的引誘物質(zhì)。梁小松等(2007)通過EAG測定證實臺灣乳白蟻和曲顎乳白蟻Coptotermescurvignathus對甘蔗粉、木耳粉、松花粉及檸檬醛和香草酸均有EAG反應(yīng),對檸檬醛和香草酸的EAG反應(yīng)較強烈,并隨著濃度升高反應(yīng)值增大;Y型嗅覺儀測定證實臺灣乳白蟻對0.1 μL/mL檸檬醛、10 μg/mL香草酸及10 μL/mL木耳粉丙酮提取液有明顯趨性,而對10 μL/mL檸檬醛則有顯著的忌避性;曲顎乳白蟻對1 μL/mL檸檬醛、0.1 μg/mL香草酸及10 μL/mL木耳粉丙酮提取液有明顯趨性,對10 μL/mL檸檬醛有忌避性。EAG被Yanagawa等(2009b)用于研究觸角在白蟻梳理清潔行為中的嗅覺感知,EAG測試結(jié)果表明臺灣乳白蟻對3種昆蟲病原真菌的氣味刺激反應(yīng)具有特異性,即其對3種病原菌懸浮液的EAG反應(yīng)波均呈現(xiàn)出不同的波形特征,這與Abushama(1966)所得出的“EAG反應(yīng)波的形狀取決于刺激氣流的氣味組分”相一致。隨著解剖學(xué)研究的深入和溫濕度受體的發(fā)現(xiàn),EAG也被用于證實白蟻觸角的濕度檢測功能。Yanagawa等(2010b)發(fā)現(xiàn)臺灣乳白蟻的觸角對濕度變化具有電生理反應(yīng),在白蟻對潮濕空氣氣流的反應(yīng)中,最初出現(xiàn)了一個逐漸向下(負(fù))的偏轉(zhuǎn),然后電位穩(wěn)定地持續(xù)到刺激停止,最后在刺激停止時出現(xiàn)了一個突然向上(正)的偏轉(zhuǎn),此后電位幾乎保持在刺激之前的水平。除此之外,EAG也被用于檢測白蟻對信息素的感知。Batista-Pereira等(2004b)通過EAG測定,證實細(xì)瘦異白蟻Heterotermestenuis工蟻對合成的(3Z, 6Z, 8E)-十二碳-3, 6, 8-三烯-1-醇比對其工蟻提取物具有顯著提高的電生理反應(yīng),而該化合物在其他鼻白蟻科昆蟲中曾被鑒定為蹤跡信息素; Du等(2019)通過EAG測試發(fā)現(xiàn)北美散白蟻工蟻觸角對入侵紅火蟻報警信息素2-乙基-3, 5(6)-二甲基吡嗪(EDP)(3, 5-和3, 6-二甲基異構(gòu)體的混合物)有顯著反應(yīng)。

2.2 引起白蟻觸角反應(yīng)的活性化合物鑒定

2.3 白蟻觸角單感器鑒定

對于白蟻單感器的研究報道非常少。據(jù)報道,拉曼長鼻白蟻Schedorhinotermeslamanianus工蟻觸角上Ⅰ型單壁具孔感器的兩個支配神經(jīng)元均有嗅覺反應(yīng),并且其中1個神經(jīng)元的刺激反應(yīng)可以被CO2抑制(Ziesmannetal., 1992; Kaibetal., 1993)。Ziesmann(1996)進一步證實正戊醇、正己醇和2-己醇均能使該種感器的兩個神經(jīng)元產(chǎn)生最大反應(yīng),但當(dāng)施以CO2時,其中1個神經(jīng)元對氣味的敏感性便會被CO2關(guān)閉。Yanagawa等(2010a)通過單感器記錄及掃描電子顯微鏡證實臺灣乳白蟻觸角上存在對昆蟲病原真菌氣味具有不同反應(yīng)的刺形感器,認(rèn)為白蟻對不同病原菌氣味的感知不同,從而影響了其對相應(yīng)分生孢子的移除效率。

3 白蟻觸角在其社會行為中的作用

白蟻觸角在其各種行為中的作用,于近十幾年受到較多關(guān)注,包括在覓食、梳理清潔、分辨環(huán)境濕度、同巢及異巢個體識別、皇室識別等行為活動中的作用,并在某些方面開展了更深層次的作用機制研究。Saran等(2007)發(fā)現(xiàn),觸角對于西部散白蟻Reticulitermeshesperus感知跟蹤信息素——十二碳三烯醇具有關(guān)鍵作用; Lee等(2016)發(fā)現(xiàn)棲北散白蟻Reticulitermessperatus通過觸角選擇更高效的覓食路徑,當(dāng)遇到隧道相交及分叉處節(jié)點時,白蟻對路徑的選擇很大程度取決于首先觸碰分岔點隧道壁的觸角,當(dāng)一側(cè)觸角先觸碰隧道壁時,白蟻則選擇另一側(cè)隧道方向通行; Yanagawa等(2009b)證實觸角在臺灣乳白蟻的相互梳理清潔行為中起重要作用,具觸角白蟻比無觸角白蟻能更有效地去除分生孢子,兩者在對同巢個體梳理位置的選擇、梳理時長和梳理發(fā)生率等方面存在差異; Yanagawa等(2010a)進一步研究證實臺灣乳白蟻觸角可通過氣味感知異物,無觸角白蟻比具觸角白蟻更頻繁地進行梳理行為,觸角對于臺灣乳白蟻高效梳理異物有很大作用; Yanagawa等(2010b)還發(fā)現(xiàn)臺灣乳白蟻觸角在感知外界環(huán)境濕度變化中具重要作用,觸角有助于白蟻快速決定是否轉(zhuǎn)移至濕度更為適宜處,兩根觸角都被移除的白蟻不能辨別濕潤和干燥區(qū)域; Huang等(2012)研究表明,黑胸散白蟻Reticulitermeschinensis的觸角感器可能在同巢識別中起作用,移除來自不同巢穴的工蟻、兵蟻觸角末端10節(jié)后,這些白蟻間幾乎未發(fā)生巢間攻擊; Arif等(2021)發(fā)現(xiàn)觸角觸診行為(antennation)(觸角-觸角或觸角-身體相接觸)是白蟻科爪哇土白蟻Odontotermesjavanicus與鋸白蟻屬白蟻Microcerotermessp.種間識別中最主要的4種激動行為之一,但Wong和Lee(2010)在研究來自不同巢穴的大鋸白蟻Microcerotermescrassus種內(nèi)識別及大鋸白蟻與格斯特乳白蟻Coptotermesgestroi、黃球白蟻Globitermessulphureus和土白蟻屬白蟻Odontotermessp.種間識別時,卻少有觀察到觸角觸診行為。白蟻的激動反應(yīng)因個體、蟻巢和種類而異,此外,遺傳關(guān)系、蟻巢大小、蟻巢狀況和密度、食物供應(yīng)及其他環(huán)境屏障都會影響白蟻激動反應(yīng)的表達(dá)(Arifetal., 2021)。研究表明,觸角在白蟻同巢識別中所起的作用很可能與其化學(xué)感覺和神經(jīng)傳遞有關(guān)。Sun等(2019)證實在黑翅土白蟻觸角中相對其他組織顯著高表達(dá)的氣味受體共受體(olfactory receptor co-receptor, Orco)和5-羥色胺轉(zhuǎn)運體(serotonin transporter, 5-HTT)基因沉默均可引起同巢個體間產(chǎn)生攻擊性和壓力反應(yīng)(撕咬、振動、退縮),這表明Orco和5-HTT表達(dá)下調(diào)能改變真社會性白蟻的同巢識別反應(yīng)。Funaro等(2019)發(fā)現(xiàn)北美散白蟻工蟻和兵蟻的觸角接觸到新生蟻后和蟻王時,很容易做出橫向或縱向搖動的動作,即首先通過觸角接觸并感知蟻王、蟻后的表皮化合物繼而引發(fā)的行為反應(yīng),并證實這種抖動行為是一種清晰可測的蟻后、蟻王識別反應(yīng)。

關(guān)于觸角在白蟻埋尸行為中的作用,目前尚無研究報道證實,但北美散白蟻、麻頭堆砂白蟻Cryptotermesbrevis、成堆角象白蟻Cornitermescumulans對于同巢、異巢及異種尸體的管理均始于觸角觸診行為(Sunetal., 2013; da Silvaetal., 2018)。da Silva等(2019)發(fā)現(xiàn)格斯特乳白蟻覓食工蟻、兵蟻在進行尸體管理時,同樣會先用觸角接觸、檢查尸體,其中工蟻對尸體的觸角感觸達(dá)到記錄時長的90%以上。這些研究表明白蟻觸角在尸體識別中可能起到關(guān)鍵作用。觸角對白蟻取食及存活的作用亦有研究提及。Grimball等(2017)發(fā)現(xiàn),白蟻食用了添加肌醇-2-單磷酸雙環(huán)己胺的濕潤濾紙后,觸角呈階梯狀惡化:首先,最末端觸角節(jié)變?yōu)樽厣?、脫?然后倒數(shù)第2節(jié)、第3節(jié)……依次脫落,直到第7-9天,只有觸角基部留存;失去觸角的白蟻逐漸衰弱,并停止包括食用纖維素食物等正常行為,最終死亡。Grimball等(2017)的這一發(fā)現(xiàn),雖是毒性物質(zhì)引發(fā)的觸角反應(yīng)和白蟻行為反應(yīng),但也在一定程度上表明白蟻觸角對于其取食、存活具有一定重要作用。

觸角修剪(antennal cropping)也是關(guān)于白蟻觸角在其社會行為中所起作用的一個研究方向。Nalepa等(2011)發(fā)現(xiàn),在所研究的16種來自博物館的白蟻標(biāo)本中,有14個種的脫翅蟻觸角節(jié)數(shù)明顯少于有翅蟻,且這種觸角修剪水平在雌、雄蟻之間沒有顯著差異,但在科之間有差異:木白蟻科(Kalotermitidae)脫翅蟻會失掉其觸角節(jié)的41.3%,而白蟻科(Termitidae)脫翅蟻僅失掉其觸角節(jié)的8.9%。Nalepa等(2011)認(rèn)為,在白蟻中普遍存在的這種可控的觸角修剪是白蟻的正常行為,且在蟻巢建立初期,觸角修剪是改變蟻王、蟻后行為及生理的關(guān)鍵因素。Miyaguni等(2013)發(fā)現(xiàn),在干木白蟻——恒春新白蟻Neotermeskoshunensis的蟻巢中,不僅蟻王、蟻后可以進行觸角修剪,在未經(jīng)歷建巢的成年體次級繁殖蟻中也存在觸角修剪,由此提出在白蟻從非生殖階段向生殖階段的過渡轉(zhuǎn)變中,觸角修剪對于其個體的生理調(diào)節(jié)非常重要。對于白蟻觸角修剪的生物學(xué)意義了解甚少。移除觸角末節(jié)可顯著減少信息輸入,因此,經(jīng)觸角修剪的繁殖蟻對信息素的敏感性可能減小,進行繁殖時就會較少受到其他同巢個體釋放的信息素的抑制(Nalepaetal., 2011; Miyagunietal., 2013)。

4 小結(jié)和展望

觸角可感知信息素、病原菌氣味、表皮碳?xì)浠衔锖蜐穸茸兓?在白蟻覓食、取食、梳理清潔、同巢及異巢個體識別、皇室識別、尸體識別、判定環(huán)境濕度等行為中具有舉足輕重的作用。另外,觸角修剪可能對白蟻個體從非生殖階段轉(zhuǎn)變?yōu)樯畴A段時的生理調(diào)節(jié)具有重要作用。

在長期化學(xué)防治白蟻產(chǎn)生諸多環(huán)境及健康問題的當(dāng)下,深入挖掘白蟻觸角感覺機制,尋找綠色環(huán)保的白蟻有效防控手段意義重大。昆蟲觸角的感器解剖學(xué)研究是電生理學(xué)、行為學(xué)研究的支撐環(huán)節(jié),而目前白蟻的觸角解剖學(xué)研究仍非常匱乏,涉及白蟻種類較少,尤其是透射電子顯微鏡技術(shù)對白蟻觸角超微結(jié)構(gòu)的揭示非常缺乏。白蟻是典型的真社會性昆蟲,研究白蟻各品級間的感器差異有助于深入理解其感覺機制及行為分工,但目前關(guān)于白蟻全面系統(tǒng)嚴(yán)謹(jǐn)?shù)慕y(tǒng)計研究還很有限,基于統(tǒng)計學(xué)基礎(chǔ)的比較形態(tài)學(xué)研究也很少見。雖然EAG和GC-EAD在檢測白蟻觸角對已知及未知化合物的感知中已取得一定進展,但白蟻觸角單感器記錄研究很少涉及,對白蟻單個感器的感覺功能缺乏研究論證,尤其對分子水平的氣味分子識別機制研究尚未涉及。因此,加強白蟻觸角感覺機制的基礎(chǔ)研究,通過電子顯微鏡技術(shù)尤其是透射電子顯微鏡結(jié)合超高分辨熒光顯微鏡、連續(xù)塊面掃描電鏡及光電聯(lián)合技術(shù)從二維和三維尺度解析其感覺結(jié)構(gòu)基礎(chǔ),構(gòu)建白蟻觸角外周感覺通路;將單感器記錄技術(shù)結(jié)合分子生物學(xué)、生物信息學(xué)和冷凍電子顯微鏡技術(shù)解析其分子識別機制,均有望在探究白蟻新型防控手段中發(fā)揮關(guān)鍵作用。

最新研究發(fā)現(xiàn),臺灣乳白蟻的嗅覺敏感性與其營養(yǎng)狀況之間存在聯(lián)系,其氣味受體共受體(Orco)的表達(dá)在饑餓7 d后下降(Castilloetal., 2022)。Saba等(2022)利用轉(zhuǎn)錄組測序分析,檢測出尖唇散白蟻Reticulitermesaculabialis的16個嗅覺基因,并通過qRT-PCR驗證這些嗅覺基因在工蟻、兵蟻、有翅蟻、幼蟻、若蟻等各品級中的表達(dá)水平差異,結(jié)果表明尖唇散白蟻的有翅蟻具有獨特的嗅覺基因表達(dá)模式:5個化學(xué)感受蛋白(chemosensory protein, CSP)、7個普通氣味結(jié)合蛋白(odorant-binding protein, GOBP)和2個信息素結(jié)合蛋白(pheromone-binding protein-related protein, PBP)基因均在有翅蟻中顯著高表達(dá),這些基因可能在其婚飛、尋找配偶及建巢過程中起著關(guān)鍵作用。為了更好地理解Orco在白蟻嗅覺可塑性和各種行為反應(yīng)中的作用,探究具獨特表達(dá)模式的有翅蟻基因發(fā)揮作用的途徑,則需結(jié)合如前所述技術(shù)等開展進一步研究。

白蟻觸角感覺結(jié)構(gòu)、感覺功能和機制及在其行為中的作用等方面研究均有一定程度開展,但所涉及白蟻種類尚少,基礎(chǔ)研究不夠深入,因此有待從更深層次、更多角度、更大范圍解析白蟻觸角的結(jié)構(gòu)功能聯(lián)系。長期化學(xué)防治白蟻已造成諸多環(huán)境及健康問題(Chouvenc and Su, 2010),對白蟻觸角感器的超微結(jié)構(gòu)、電生理反應(yīng)及在其各種行為中的作用和分子識別機制等多方面聯(lián)合進行深入綜合分析,有望為研發(fā)綠色環(huán)保的白蟻防控手段提供新的思路。