植物對低溫脅迫的響應(yīng)機制研究進(jìn)展

權(quán) 威 薛文通 趙天瑤 劉海濤 康玉凡*

(1.中國農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院，北京 100193； 2.中國農(nóng)業(yè)大學(xué) 食品科學(xué)與營養(yǎng)工程學(xué)院，北京 100083； 3.北京方圓平安生物科技股份有限公司，北京 101127)

低溫作為一種常見的非生物逆境脅迫，影響植物的正常生長，并限制植物的地理分布[1]。全球氣候的變化導(dǎo)致極端低溫天氣時有發(fā)生，經(jīng)常導(dǎo)致農(nóng)作物產(chǎn)量下降，帶來很大的損失，制約了農(nóng)業(yè)的發(fā)展[2-4]。為了減少低溫脅迫帶來的影響，植物進(jìn)化出了一套復(fù)雜的抗寒機制來提高其抗寒性[5]，了解植物的抗寒機制對維持復(fù)雜氣候變化下的農(nóng)作物生產(chǎn)有重要意義。分子生物學(xué)技術(shù)對這種復(fù)雜機制的研究已取得較大進(jìn)展，鑒定出了很多參與低溫信號通路的轉(zhuǎn)錄因子、蛋白激酶和信號分子等重要組分[5]。

目前關(guān)于植物低溫脅迫響應(yīng)機制方面的文獻(xiàn)綜述鮮有報道。本研究以“低溫脅迫”、“CBF”、“抗寒性”為關(guān)鍵詞，依據(jù)Web of Science核心合集、SpringerLink及中國知網(wǎng)等數(shù)據(jù)庫，檢索了2001—2022年已發(fā)表的相關(guān)文獻(xiàn)600多篇，系統(tǒng)分析了植物在低溫條件下的生理生化變化、植物低溫信號通路的研究報道，并依據(jù)已發(fā)表文獻(xiàn)繪制了擬南芥CBF低溫冷信號途徑調(diào)控網(wǎng)絡(luò)圖，探討了該領(lǐng)域尚未解決的問題，旨在了解植物對低溫脅迫響應(yīng)機制的研究現(xiàn)狀，以期為進(jìn)一步了解植物低溫響應(yīng)機制提供參考。

1 低溫脅迫對植物生理生化的影響

低溫脅迫可以分為冷害(>0 ℃)和凍害(≤0 ℃)2種[5-7]。冷害脅迫通過改變植物的細(xì)胞膜結(jié)構(gòu)、酶的活性、抗氧化能力等對植物的正常生長發(fā)育產(chǎn)生不利影響[8-9]，而凍害對植物的傷害與冷害存在較大差異，0 ℃以下的低溫會使植物細(xì)胞內(nèi)與細(xì)胞間的水分結(jié)成冰晶，直接對細(xì)胞造成機械損傷[10]。植物在受到低溫脅迫時，會對其生物膜系統(tǒng)[11]、細(xì)胞滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)[12]、抗氧化系統(tǒng)造成一定影響[9]。

1.1 低溫脅迫對生物膜系統(tǒng)的影響

已有研究表明，細(xì)胞膜上存在可以感知冷信號的跨膜蛋白COLD 1(chilling-tolerance divergence 1)[11,13]，而冷脅迫還可以改變細(xì)胞膜的結(jié)構(gòu)，讓膜脂狀態(tài)發(fā)生改變，增加膜透性，電解質(zhì)滲透率也隨之增大，使細(xì)胞膜受損，這個過程還會導(dǎo)致蛋白變性，對膜定位蛋白的功能產(chǎn)生影響[14-15]。這些變化會因溫度下降幅度的加大而加劇，且低溫抗性越強的植物膜脂發(fā)生相變的溫度越低，變化程度越小，恢復(fù)能力也越強[16]。而相變溫度與膜的不飽和脂肪酸含量有關(guān)[6]，其含量的上升會導(dǎo)致膜流動性的加強，穩(wěn)定性也得到增加，從而使質(zhì)膜發(fā)生相變的溫度降低。0 ℃以下的低溫脅迫(凍害)會導(dǎo)致細(xì)胞大量失水，冰點降低，造成細(xì)胞嚴(yán)重脫水，當(dāng)溫度快速回升時，細(xì)胞會大量吸水，過大的張力會形成 “細(xì)胞誘導(dǎo)型裂解”，使細(xì)胞膜嚴(yán)重受損[17-18]。所以，增加細(xì)胞膜穩(wěn)定性是增強植株對低溫逆境抗性的關(guān)鍵[19]。

1.2 低溫脅迫對細(xì)胞滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的影響

植物細(xì)胞內(nèi)存在參與滲透調(diào)節(jié)的物質(zhì)，這些物質(zhì)在植物處于寒冷環(huán)境時不僅可以有效地維持細(xì)胞滲透壓，還能起到降低冰點的作用，從而提升植株低溫抗性[12]。

脯氨酸親水，呈中性，常以游離態(tài)的形式存在于植物細(xì)胞內(nèi)，是一種重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)[20]。它不僅可以調(diào)節(jié)滲透壓，還可以維持蛋白結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定[21]。正常情況下，植物細(xì)胞中游離脯氨酸的含量處于一個比較低的水平，但當(dāng)植物處于脅迫狀態(tài)時，其含量會迅速提升。植物的低溫抗性與寒冷條件下積累的游離脯氨酸的含量呈正比[22-23]，因此，植物體內(nèi)的游離脯氨酸含量是評價其抗寒性的指標(biāo)[24]。

可溶性糖和可溶性蛋白也是植物體內(nèi)重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)[25]。低溫環(huán)境下植物體內(nèi)可溶性糖與可溶性蛋白的含量一般與植物的低溫抗性呈正相關(guān)[26-32]。甜菜堿含量也可以用來衡量植物抗寒性，其不僅可以促進(jìn)種子萌發(fā)[29]，提高植物低溫抗性，還可以維持脂肪和蛋白質(zhì)結(jié)構(gòu)的相對穩(wěn)定[30]，使植株抗氧化能力得到提升[31]。

1.3 低溫脅迫對植物抗氧化系統(tǒng)的影響

植物受到低溫脅迫時，光合速率會下降，光合電子鏈傳遞也受到影響[21]，低溫結(jié)冰也會使細(xì)胞膜產(chǎn)生機械損傷，膜脂過氧化，使植物細(xì)胞內(nèi)積累大量活性氧(reactive oxygen species, ROS)，這會使植物體內(nèi)抗氧化酶的活性升高，而低溫又會降低抗氧化酶的活性，所以植物體內(nèi)POD、SOD、CAT三種酶的活性一般會呈現(xiàn)先上升后下降的趨勢[9,32-34]。而低溫抗性較強的植物即使在溫度較低的情況下，抗氧化酶仍能保持一定活性來清除ROS，減輕ROS對植物造成的損傷[35]。

2 低溫脅迫對植物信號通路的影響

2.1 植物低溫信號感知

隨著對植物低溫脅迫響應(yīng)機制研究的不斷深入，植物的低溫信號通路研究已經(jīng)有了比較大的進(jìn)展，但關(guān)于低溫感受器的研究迄今為止都沒有明確的結(jié)果[36-38]。Ma等[11]研究表明COLD 1是一個定位在內(nèi)質(zhì)網(wǎng)膜與細(xì)胞質(zhì)膜上的低溫感受蛋白。在水稻中，COLD 1能和G蛋白(RGA 1)的α亞基發(fā)生相互作用，激活Ca2+信號通路，進(jìn)而刺激下游冷信號轉(zhuǎn)導(dǎo)引起一系列生理生化反應(yīng)來增加植物抗寒能力[39-40]。所以，Ca2+是應(yīng)答植物低溫脅迫中非常重要的第二信使[41]。除了Ca2+，ROS也在低溫信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路起到關(guān)鍵作用[42]。植物在感受到低溫脅迫時，會伴隨著細(xì)胞內(nèi)大量ROS的產(chǎn)生，ROS可以使細(xì)胞內(nèi)氧化還原電位發(fā)生變化，且ROS含量還與Ca2+傳導(dǎo)密切相關(guān)[43-44]。但過量的ROS會導(dǎo)致細(xì)胞發(fā)生膜脂過氧化[45]，產(chǎn)生丙二醛(MDA)，這會進(jìn)一步對膜造成傷害從而影響正常的生理功能[46]。除此之外，擬南芥在4 ℃條件下暴露1 h后就會被檢測到一氧化氮(NO)含量顯著上升，說明NO在植物響應(yīng)冷刺激時也起到了信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的作用[47-48]。

2.2 低溫脅迫的信號調(diào)控網(wǎng)絡(luò)

Liu等[49]提出植物的低溫抗性是一個數(shù)量性狀，在擬南芥中約有4%～20%的基因會參與低溫應(yīng)答機制，這些基因也被稱為冷響應(yīng)基因(cold-responsive，COR)[50]。CBF(C-repeat binding factors)-COR途徑是目前報道最廣泛的途徑之一，在植物遭遇低溫脅迫時起重要作用，而對于CBF-COR不依賴途徑的報道則較少[44]。

2.2.1CBF低溫信號途徑和調(diào)控

CBF轉(zhuǎn)錄因子，也被稱為DREB 1(de-hydration-responsive element-binding factors 1)，含有AP 2/ERF(APETALA 2/ethylene-responsive)保守結(jié)構(gòu)域。在擬南芥中共發(fā)現(xiàn)了4個CBF家族的基因，其中CBF1～CBF3在擬南芥4號染色體短臂上的8.7 kb區(qū)域以CBF1、CBF3、CBF2的順序排列[51-53]，CBF4基因則位于擬南芥基因組的第5號染色體上[54]。植物受到低溫脅迫時，CBFs會與COR基因中的CRT/DRE(C-repeat/dehydration responsive element)順式作用元件結(jié)合，并上調(diào)一些CORs的表達(dá)[55-57]。目前，研究者已經(jīng)創(chuàng)制了擬南芥CBF 1～CBF 3的單突變體、雙突變體、三突變體和過表達(dá)CBFs的植株[58-61]，對多種植物中的CBF同源基因進(jìn)行了鑒定克隆[37,57,62-63]，并將一些作物的CBFs基因在其他作物中進(jìn)行異源表達(dá)[63-65]，以便更深入的了解CBF基因家族在植物受到低溫脅迫時的作用，結(jié)果表明CBF基因家族可以在很多植物中增強植物的低溫抗性。Park等[37]研究表明CBF在植物的正常發(fā)育中也非常關(guān)鍵，且在低溫脅迫時表現(xiàn)出功能冗余。除此之外，CBF家族基因之間的關(guān)系也非常復(fù)雜，且在擬南芥CBF突變體的研究中還發(fā)現(xiàn)了相互矛盾的結(jié)果[58,61]。Zhao等[58]研究發(fā)現(xiàn)擬南芥cbf2突變體對冷脅迫比野生型更加敏感，而Novillo等[61]研究結(jié)果則顯示CBF2的T-DNA插入突變會使植物的抗寒性得到提升。不同的植物中CBF的作用也存在差異[64]，Zhang等[64]研究發(fā)現(xiàn)番茄中的CBF1與CBF3過表達(dá)植株均未能對抗寒性產(chǎn)生影響，且將8個番茄中與擬南芥可以調(diào)節(jié)CBF基因表達(dá)的高度相似的基因在番茄植株進(jìn)行過表達(dá)，都未影響其CBF基因的表達(dá)，這表明CBF的調(diào)控可能存在物種特異性，但不可否認(rèn)的是，CBF基因家族對植物應(yīng)答低溫是非常重要的[66-67]。

2.2.1.1CBF轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子 目前，ICE 1(inducer of CBF expression 1)是研究較多的CBF關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄激活因子[63]。ICE 1是一種bHLH(basic-helix-loop-helix)轉(zhuǎn)錄因子，可以與CBF1～CBF3啟動子的MYC結(jié)合位點特異性結(jié)合并上調(diào)CBFs的表達(dá)，使擬南芥植株的抗寒性得到提升[68]。但在擬南芥ICE1基因發(fā)生突變的個體中CBF1及CBF2的表達(dá)并沒有出現(xiàn)明顯變化，這表明ICE 1的調(diào)節(jié)功能可能與MYC結(jié)合位點數(shù)目有關(guān)[69]。不同作物的ICE 1序列相對保守，許多其他植物的ICE1基因都能在擬南芥中表達(dá)并增強植株的低溫抗性[70]。ICE2與ICE1同源，在過表達(dá)ICE2的擬南芥植株中，其低溫抗性也會得到顯著增強，而且CBF1的表達(dá)也會上調(diào)，說明ICE 2在擬南芥抵御低溫脅迫方面也發(fā)揮了積極作用[71]。ICE1在低溫環(huán)境中的表達(dá)也受到許多因素的調(diào)控，這與ICE 1翻譯后修飾有關(guān)，而一些轉(zhuǎn)錄抑制因子(MYB 15)也可以直接與ICE 1互作從而調(diào)節(jié)其轉(zhuǎn)錄活性[72]。有證據(jù)表明ICE 1/2還參與了擬南芥氣孔細(xì)胞的分化，雖然低溫脅迫也能使氣孔的運動受到影響，但I(xiàn)CE 1/2是否參與了低溫脅迫下氣孔運動的調(diào)節(jié)還不清楚[38]。

鈣調(diào)素結(jié)合轉(zhuǎn)錄激活因子(calmodulin-binding transcription ctivators，CAMTA)蛋白也是CBFs的轉(zhuǎn)錄激活因子[73]。它含有一個保守的鈣調(diào)素結(jié)合位點，這些位點可以通過與CBFs結(jié)合來調(diào)控CBFs基因表達(dá)[73]。不同的CAMTAs家族成員可以激活不同的CBFs，Doherty等[73]與Kim等[74]研究所發(fā)現(xiàn)的CAMTAs對CBFs的調(diào)控都是正向的，其中CAMTA 1與CAMTA 2可以調(diào)控CBF1/CBF2/CBF3的表達(dá)。一般情況下，CAMTA 3只參與CBF2的轉(zhuǎn)錄調(diào)控，但也有研究發(fā)現(xiàn)CAMTA 3與CAMTA 5在溫度迅速降低時也能影響CBF1的表達(dá)[73]。這些研究表明CAMTAs家族在對CBFs的調(diào)控存在功能冗余。

MYB類蛋白也參與了冷脅迫下CBFs的調(diào)控[75]。MYB類蛋白均具有保守的DNA結(jié)構(gòu)域(DBD)，可以通過與CBFs啟動子區(qū)域MYB識別位點結(jié)合從而發(fā)揮調(diào)節(jié)CBFs表達(dá)的功能[76]。MYB 15在受到冷信號刺激時負(fù)調(diào)控CBFs的表達(dá)[75]，Kim等[77]研究發(fā)現(xiàn)MYB 15可以與MPK 6相互作用并磷酸化，使植物的抗寒性得到提升。除此之外，MYB15還能與ICE蛋白互作，從而解除MYB 15對CBFs的抑制作用[76]。水稻中的OST 1(open stomata 1)蛋白激酶可以通過磷酸化PUB 25/26來增強E3連接酶的活性，導(dǎo)致MYB 15發(fā)生泛素化降解，最終使植物的低溫抗性得到提升[78]。

2.2.1.2CBF低溫信號調(diào)控網(wǎng)絡(luò) 植物體內(nèi)的低溫信號調(diào)控很多是通過對一些關(guān)鍵蛋白的翻譯后修飾來實現(xiàn)的，修飾的方式包括磷酸化[79]、泛素化[80]、類泛素化(sumoylation，SUMO)[81]以及豆蔻?；痆82](圖1)。擬南芥中的MPK 3/6(mitogen-activated protein kinases)可以被冷信號激活，與ICE 1蛋白互作使其磷酸化，這會使ICE穩(wěn)定性下降并負(fù)向調(diào)控其表達(dá)，進(jìn)而使植物的抗寒性下降[83]。當(dāng)植物受到低溫脅迫時，COLD 1會與RGA 1形成復(fù)合物，打開Ca2+通道，使Ca2+內(nèi)流，從而使Ca2+/鈣調(diào)素受體類激酶(calcium/calmodulin-regulated receptor-like kinases 1，CRLK 1)和CRLK 2被活化[83-84]。CRLK 1/2可以抑制MPK 3/6的活性，還可以激活MEKK 1-MKK 1/2-MPK 4級聯(lián)反應(yīng)從而拮抗MAPKKK-MKK 4/5-MPK 3/6級聯(lián)反應(yīng)來正向調(diào)控CBFs的表達(dá)[83]。而在水稻植株內(nèi)發(fā)現(xiàn)的OsMPK 3蛋白可以通過磷酸化使OsICE 1的結(jié)構(gòu)更加穩(wěn)定，干擾OsHOS 1(high expression of osmotically responsive gene 1)介導(dǎo)的泛素化降解過程，增強植物的低溫抗性。這說明不同植物體中的MPK 3在植物低溫響應(yīng)網(wǎng)絡(luò)中的作用存在很大差異[85]。細(xì)胞膜上還發(fā)現(xiàn)了一個類受體激酶CRPK 1(Cold-responsive protein kinases 1)，也參與了低溫響應(yīng)下的CBFs的表達(dá)調(diào)控。CRPK 1可以被冷信號激活，使存在于細(xì)胞質(zhì)里的14-3-3蛋白發(fā)生磷酸化，使其可以進(jìn)入細(xì)胞核內(nèi)并與CBF 1/3發(fā)生互作，進(jìn)而促進(jìn)CBFs的泛素化降解，導(dǎo)致植物的抗寒性降低[86]。

圖1 擬南芥中CBF低溫信號途徑調(diào)控網(wǎng)絡(luò)Fig.1 CBF regulatory network of Arabidopsis response to low temperature

OST 1/SnRK 2.6蛋白激酶是脫落酸核心信號通路的關(guān)鍵組件，也是第一個被發(fā)現(xiàn)的可以使ICE 1磷酸化的蛋白激酶[79]。擬南芥中的OST 1可以被冷信號激活，與ICE 1互作使其Ser278位點磷酸化，該磷酸化與MPK 3/6的磷酸化位點不同，可以使ICE 1更加穩(wěn)定并阻止HOS 1介導(dǎo)的ICE 1泛素化降解過程，正向調(diào)控植物的抗寒性[79]。OST 1還可以磷酸化擬南芥中BTF 3(basic transcription factor 3)和BTF3L，BTF3 s經(jīng)過磷酸化后可以使CBFs的表達(dá)量上升，干擾CBFs的泛素化從而避免其被分解，可使植物對低溫的抗性增強[80]。Ding等[82]研究發(fā)現(xiàn)OST 1的活性受到蛋白激酶EGR 2的調(diào)控。EGR 2在植物受到低溫脅迫時，會與N-肉豆蔻酰轉(zhuǎn)移酶(NMT1)互作，抑制EGR 2的豆蔻酰化從而阻礙豆蔻?；腅GR 2與OST 1的結(jié)合，釋放出更多有活性的OST 1，增強植株低溫抗性。

擬南芥中的HOS 1是低溫信號途徑中的負(fù)調(diào)控因子[87]。HOS1的過表達(dá)可以抑制CBF3的表達(dá)[72]。HOS 1與ICE 1發(fā)生物理互作并使其泛素化，使ICE 1被降解，從而導(dǎo)致植物抗寒能力下降[72,88]。Johnson等[89]研究發(fā)現(xiàn)擬南芥細(xì)胞質(zhì)中的BIN 2(BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2)可以通過磷酸化ICE 1促進(jìn)其泛素化降解，但BIN酶的活性在冷應(yīng)激反應(yīng)的初期是受到抑制的，這有利于初期植物抗寒性的提升，而當(dāng)CBF的表達(dá)量開始下降時，BIN 2活性會顯著增加，促進(jìn)ICE 1的降解，這表明BIN 2可能參與了CBF表達(dá)的精細(xì)調(diào)控。類泛素化則可以阻礙泛素化來阻止靶蛋白的降解，而低溫會促進(jìn)類泛素化結(jié)合物的累積[89]。SIZ 1(SAP and Miz 1)可以介導(dǎo)ICE 1在LYS393位點的類泛素化而使ICE 1蛋白變得更加穩(wěn)定，阻礙HOS 1介導(dǎo)的ICE蛋白泛素化降解過程，使CBFs的表達(dá)量增加[90]。

Trx-h2是一類N-端第二個氨基酸位置上含有保守的Gly殘基且C-端含有NLS的氧化還原蛋白，其在低溫條件下也可以與CBFs特異性互作[91]。低溫脅迫會使植物產(chǎn)生大量ROS，ROS作為冷信號分子將低溫脅迫信號轉(zhuǎn)導(dǎo)到Trx-h2，因此，在冷介導(dǎo)CBF mRNA表達(dá)和CBF翻譯發(fā)生之前，電子從Trx-h2到CBF的快速轉(zhuǎn)移可以減少氧化CBF寡聚體的非活性形式，并將其蛋白結(jié)構(gòu)轉(zhuǎn)換為有活性的還原態(tài)CBF單體，從而上調(diào)COR基因的表達(dá)，增強植株低溫抗性[91-93]。

2.2.2非CBF-COR依賴低溫信號途徑

Lee等[50]研究表明植物體內(nèi)有70%以上的CORs的調(diào)控并不依賴CBFs轉(zhuǎn)錄因子(圖2)。將水稻中的Osmyb 4轉(zhuǎn)錄因子在擬南芥中過表達(dá)可以顯著提高轉(zhuǎn)基因植株的低溫抗性，這個過程并不依賴CBF通路的調(diào)控[94]。過表達(dá)MYBC1的擬南芥植株抗凍能力下降，但植株中的CBFs表達(dá)并沒有受到影響，說明MYBC 1可以通過不依賴CBF的途徑使植物的抗寒性降低[95]。Shi等[96]在擬南芥中發(fā)現(xiàn)一個核因子HAP5A(nuclear factor Y)，它能與水解酶XTH 21的啟動子結(jié)合增強植物的抗寒性，這個過程也不需要依賴CBF通路。此外，水稻中的MYB轉(zhuǎn)錄因子OsMYB3R-2、擬南芥HOS 9、HSFA 1等基因或轉(zhuǎn)錄因子都可以不依賴CBFs來調(diào)節(jié)植物的低溫抗性[97-99]。

圖2 擬南芥中依賴和不依賴CBF途徑中的正負(fù)調(diào)控因子[65]Fig.2 Positive and negative regulators in CBF-dependent/independent pathway in Arabidopsis[65]

3 展 望

低溫是許多農(nóng)作物正常生長發(fā)育的限制因子，深入了解植物的低溫響應(yīng)機制不僅有助于為耐低溫育種提供理論支持，而且能通過轉(zhuǎn)基因技術(shù)將一些作物中能顯著提高植物低溫抗性的基因?qū)肫渌魑镞M(jìn)行異源表達(dá)來突破其種植地域的限制，提高植物低溫抗性。但一些生長在熱帶的冷敏感植物，可能積累了很多有利于在高溫環(huán)境生長的突變，使其可以在熱帶環(huán)境中更好的生長，而這些突變很可能會對植物低溫響應(yīng)機制造成負(fù)面影響，使提高其低溫抗性變得更加的困難，因此，需要對植物的抗寒機制有更全面透徹的了解才能實現(xiàn)。

雖然CBF-COR應(yīng)答途徑在植物受到冷脅迫時起著關(guān)鍵的作用，目前研究表明只有10%～25%的CORs受到CBFs的調(diào)控，也就是說，植物中的絕大多數(shù)CORs基因其實并不依賴CBFs調(diào)控[60,64]。目前已發(fā)現(xiàn)很多不依賴CBFs的基因和轉(zhuǎn)錄因子可以影響植物的低溫抗性，但關(guān)于這一部分的研究數(shù)據(jù)尚不能構(gòu)建出基因調(diào)控的網(wǎng)絡(luò)。同時在CBF-COR依賴途徑中也還存在很多尚未明確的問題，例如，MPK 3/6導(dǎo)致ICE 1發(fā)生泛素化降解的過程，CBF調(diào)控CORs表達(dá)等[37]，這都需要進(jìn)一步的研究。

植物低溫感受器與低溫信號傳導(dǎo)的相關(guān)研究也還存在很多待解決的問題。目前比較明確的植物低溫信號感受蛋白只有COLD 1，可以調(diào)節(jié)細(xì)胞質(zhì)中Ca2+濃度，從而傳遞冷信號[11]，而其他低溫信號感受蛋白的報道比較少，這就導(dǎo)致目前了解到的很多低溫調(diào)控通路是不完整的[38]，例如CRPK 1與OST 1被冷信號激活參與CBF途徑的調(diào)控的過程等。目前認(rèn)為Ca2+、ROS、NO都參與了低溫信號傳導(dǎo)[40,42-44]，它們?nèi)绾螀⑴c信號轉(zhuǎn)導(dǎo)，是否還有其他的信號分子也參與了冷信號傳導(dǎo)等，將成為今后的研究重點。

植物對低溫脅迫響應(yīng)的機制相當(dāng)復(fù)雜，雖然很多植物中都發(fā)現(xiàn)了擬南芥應(yīng)答低溫脅迫的同源基因，但這些基因的功能卻與擬南芥中的基因存在差異，這些差異會導(dǎo)致不同作物間低溫信號網(wǎng)絡(luò)存在差異。目前對低溫冷信號調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的研究還主要集中在擬南芥，對其他作物的研究相對較少，但若想更全面深入的了解植物低溫脅迫的響應(yīng)機制，還需要對更多植物進(jìn)行更深入的研究。