植物氮磷營(yíng)養(yǎng)的長(zhǎng)距離信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)

王曉甜，王 威，陳嘉俊，儲(chǔ)成才

(亞熱帶農(nóng)業(yè)生物資源保護(hù)與利用國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/嶺南現(xiàn)代農(nóng)業(yè)科學(xué)與技術(shù)廣東省實(shí)驗(yàn)室/華南農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院, 廣東 廣州 510642)

植物通常需要從土壤中吸收大量礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素維持其正常生長(zhǎng)發(fā)育進(jìn)程，并完成生活周期。在自然土壤中，多數(shù)礦質(zhì)元素的濃度偏低，種類和濃度分布是不均勻和不連續(xù)的，且在水平和垂直尺度上均存在差異。植物作為固著生物，在其生活周期中通常需要應(yīng)對(duì)復(fù)雜多變的土壤環(huán)境。在長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中，植物發(fā)展出復(fù)雜的機(jī)制來(lái)應(yīng)對(duì)土壤環(huán)境變化，從而達(dá)到自身最優(yōu)化生長(zhǎng)和繁衍后代的目的。具體而言，就是植物體內(nèi)存在一個(gè)穩(wěn)健的營(yíng)養(yǎng)信號(hào)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，使其在異質(zhì)的土壤環(huán)境中調(diào)控并維持植物自身生長(zhǎng)。尤其在營(yíng)養(yǎng)脅迫條件下，這個(gè)信號(hào)網(wǎng)絡(luò)能夠保證多種營(yíng)養(yǎng)元素的協(xié)同利用和植物的適應(yīng)性生長(zhǎng)。

植物營(yíng)養(yǎng)信號(hào)網(wǎng)絡(luò)的一個(gè)重要組成部分是局部營(yíng)養(yǎng)信號(hào)，即根系對(duì)其周圍養(yǎng)分有效性的局部感知。過(guò)去20年間，采用遺傳學(xué)等多種手段已經(jīng)鑒定到氮、磷、鐵等營(yíng)養(yǎng)元素受體，例如硝酸鹽信號(hào)的受體CHL1/AtNRT1.1/AtNPF6.3 (Chlorate sensitive 1/Nitrate transporter 1.1/NRT1/PTR family 6.3)[1]，磷信號(hào)的受體SPXs (SYG/ PHO81/XPR1)[2-4]，以及最近鑒定到的鐵離子受體IRT1 (Iron transporter 1)等[5]，并發(fā)現(xiàn)了相應(yīng)元素的局部信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)。營(yíng)養(yǎng)信號(hào)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)另一更為重要的組成部分則是長(zhǎng)距離營(yíng)養(yǎng)信號(hào)(或系統(tǒng)性營(yíng)養(yǎng)信號(hào))，即植物遠(yuǎn)端器官進(jìn)行養(yǎng)分感知信息的長(zhǎng)距離通信。這類信號(hào)參與調(diào)控局部營(yíng)養(yǎng)信號(hào)由根向地上部的傳遞，根系養(yǎng)分吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和重新分配，以及植物在整體水平上的反饋。事實(shí)上，在自然狀態(tài)下，植物所面對(duì)的土壤環(huán)境比試驗(yàn)條件更加復(fù)雜多變，也進(jìn)一步增加了對(duì)植物系統(tǒng)性營(yíng)養(yǎng)信號(hào)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)認(rèn)知的復(fù)雜度和難度。隨著表型組學(xué)和高通量分析技術(shù)的進(jìn)步，植物營(yíng)養(yǎng)長(zhǎng)距離信號(hào)研究已經(jīng)轉(zhuǎn)向多養(yǎng)分交互(或整合)調(diào)控，并揭示多營(yíng)養(yǎng)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)才是植物應(yīng)對(duì)自然環(huán)境變化的常態(tài)。

氮和磷是植物需求量最大的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素，是許多生物大分子的組成成分，也是決定農(nóng)作物生物量和產(chǎn)量的關(guān)鍵要素。近年來(lái)，在氮磷營(yíng)養(yǎng)的長(zhǎng)距離信號(hào)研究領(lǐng)域取得諸多進(jìn)展，鑒定到多個(gè)長(zhǎng)距離信號(hào)分子，并構(gòu)建了相應(yīng)的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)。本文將概述參與氮磷營(yíng)養(yǎng)吸收利用過(guò)程的長(zhǎng)距離信號(hào)分子及其相關(guān)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)機(jī)制，以及光對(duì)氮、磷長(zhǎng)距離信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的影響，并對(duì)長(zhǎng)距離信號(hào)未來(lái)研究進(jìn)行了展望。

1 氮營(yíng)養(yǎng)的長(zhǎng)距離信號(hào)

硝態(tài)氮(NO3-)和銨態(tài)氮(NH4+)是土壤中無(wú)機(jī)氮源的主要形式，在陸地土壤中，硝酸鹽是多數(shù)植物獲取氮源的主要形式[6]。在硝酸鹽分布均一的環(huán)境中，高濃度硝酸鹽(高硝)抑制主根伸長(zhǎng)和側(cè)根發(fā)生，而低濃度硝酸鹽(低硝)則促進(jìn)主根伸長(zhǎng)和側(cè)根發(fā)生[7]。在硝酸鹽分布不均的自然環(huán)境下，植物根系通常表現(xiàn)出向營(yíng)養(yǎng)性，即朝著高硝區(qū)域生長(zhǎng)，同時(shí)產(chǎn)生大量側(cè)根來(lái)擴(kuò)大根系與土壤接觸面積；而低硝區(qū)域根系側(cè)根伸長(zhǎng)則被抑制。根系的氮營(yíng)養(yǎng)向性反應(yīng)則會(huì)在去除頂芽后消失，提示植物地上部分對(duì)根系的可塑性調(diào)控具有重要作用[8-9]，亦即植物存在長(zhǎng)距離營(yíng)養(yǎng)信號(hào)系統(tǒng)調(diào)節(jié)植物根系的可塑性。

1.1 小肽介導(dǎo)的系統(tǒng)性信號(hào)調(diào)控植物整體的氮吸收利用

分根試驗(yàn)表明，低硝不僅能促進(jìn)高硝側(cè)的植物側(cè)根增多，還能通過(guò)誘導(dǎo)高硝側(cè)根系中NRT2.1的表達(dá)來(lái)促進(jìn)高硝側(cè)根系對(duì)外界NO3-的吸收[9]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，低硝會(huì)誘導(dǎo)根系產(chǎn)生15個(gè)氨基酸的小肽CEPs (C-terminally encoded peptides)，并通過(guò)木質(zhì)部長(zhǎng)距離運(yùn)輸至地上部，而后被LRR受體激酶CEPR1 (CEP receptor 1)識(shí)別，CEP-CEPR信號(hào)增強(qiáng)并誘導(dǎo)合成CEPD1和CEPD2 (CEP-downstream 1和2)，它們通過(guò)韌皮部由地上部長(zhǎng)距離運(yùn)輸至高硝一側(cè)的根系中，誘導(dǎo)NRT2.1基因的表達(dá)，提高根系吸收硝酸鹽的效率[10-11](圖1)。除調(diào)控硝酸鹽吸收相關(guān)基因轉(zhuǎn)錄外，CEP-CEPR信號(hào)通路還可抑制生長(zhǎng)素由地上部向根的轉(zhuǎn)運(yùn)，進(jìn)而調(diào)控根系構(gòu)型和側(cè)根夾角，增大根系面積[12]。同時(shí)，低硝通過(guò)誘導(dǎo)CLE (CLAVATA3/EMBRYO-surrounding region related)小肽家族的基因CLE1/3/4/7的轉(zhuǎn)錄，抑制側(cè)根原基生長(zhǎng)。組織定位分析表明，CLE1/3/4/7可能由中柱細(xì)胞分泌，并被轉(zhuǎn)運(yùn)至韌皮部伴胞細(xì)胞中，從而被定位于韌皮部的受體蛋白C L V 1(CLAVATA1)識(shí)別后，產(chǎn)生系統(tǒng)性氮信號(hào)，負(fù)調(diào)控根系發(fā)育[13]。

植物不僅能通過(guò)根感知外界土壤中的氮營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)，也能通過(guò)地上部感知整體氮營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)并產(chǎn)生長(zhǎng)距離信號(hào)調(diào)控根系對(duì)氮的吸收利用。植物地上部缺氮會(huì)誘導(dǎo)葉片產(chǎn)生C E P D 1/2的同源蛋白CEPDL2 (CEPD-like 2)，CEPDL2通過(guò)韌皮部長(zhǎng)距離運(yùn)輸遷移到根中，促進(jìn)硝酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)相關(guān)基因NRT2.1、NRT1.5、NRT2.2、NRT2.4和NRT3.1的轉(zhuǎn)錄，提高根系氮吸收能力，從而實(shí)現(xiàn)植株整體發(fā)育的協(xié)調(diào)(圖1)[14]。因此，小肽在協(xié)調(diào)植物整體氮吸收和利用中發(fā)揮重要作用。

圖1 植物長(zhǎng)距離氮信號(hào)Fig. 1 Long-distance N signaling in plants

1.2 小肽介導(dǎo)的系統(tǒng)性信號(hào)調(diào)控豆科植物結(jié)瘤固氮

豆科植物根系不僅可以通過(guò)吸收土壤中的硝酸鹽和銨鹽獲取氮素，還可通過(guò)與根瘤菌共生進(jìn)行生物固氮。然而，共生固氮高度耗能，豆科植物會(huì)根據(jù)外界氮源供應(yīng)情況調(diào)控結(jié)瘤，即在缺氮環(huán)境中，豆科植物通過(guò)消耗碳源形成根瘤進(jìn)行生物固氮；在氮充足的環(huán)境中，過(guò)度結(jié)瘤會(huì)損失碳源，抑制宿主生長(zhǎng)，因此，豆科植物啟動(dòng)根瘤自主調(diào)控系統(tǒng)(Autoregulation of nodulation，AON)，抑制根瘤形成，避免宿主植物過(guò)度結(jié)瘤而浪費(fèi)碳源[15]。研究表明，一些miRNA (microRNA)、小肽和蛋白質(zhì)等信號(hào)分子參與了由硝酸鹽介導(dǎo)的根系結(jié)瘤過(guò)程。

低硝會(huì)誘導(dǎo)蒺藜苜蓿、百脈根和大豆等豆科植物根系產(chǎn)生CEP1小肽，并通過(guò)木質(zhì)部長(zhǎng)距離轉(zhuǎn)移到地上部與受體CRA2 (Compact root architecture 2)結(jié)合，促進(jìn)miR2111前體轉(zhuǎn)錄，此后miR2111通過(guò)韌皮部長(zhǎng)距離運(yùn)輸至根部直接抑制結(jié)瘤負(fù)調(diào)控因子E3泛素連接酶基因TML(Too much love)表達(dá)，促進(jìn)結(jié)瘤[16-18]。在高硝條件下，根瘤菌侵染豆科植物后會(huì)誘導(dǎo)CLEs基因的表達(dá)，CLEs通過(guò)木質(zhì)部長(zhǎng)距離轉(zhuǎn)運(yùn)至地上部，從而激活A(yù)ON途徑并抑制結(jié)瘤[19]。在高硝條件下，百脈根中NIN (Nodule inception)轉(zhuǎn)錄因子會(huì)促進(jìn)根中CLE-RS1/2 (CLE root signal 1/2)小肽合成，而后經(jīng)木質(zhì)部長(zhǎng)距離運(yùn)輸至地上部與受體激酶LjHAR1 (Hypernodulation and aberrant root 1)結(jié)合，進(jìn)而抑制根瘤形成[20-22]。研究表明，CLE-RS1/2-LjHAR1復(fù)合體可能通過(guò)以下2個(gè)途徑影響結(jié)瘤：一方面抑制葉片中miR2111合成，導(dǎo)致由地上部轉(zhuǎn)運(yùn)到根中的miR2111減少，從而減弱對(duì)TML基因的轉(zhuǎn)錄水平抑制，阻礙根瘤菌侵染[8,23]；另一方面，CLE-RS1/2-LjHAR1復(fù)合體可能通過(guò)激活細(xì)胞分裂素合成基因I P T 3(Isopentenyltransferase 3)的表達(dá)促進(jìn)細(xì)胞分裂素(Cytokinin,CK)合成，細(xì)胞分裂素轉(zhuǎn)運(yùn)至根部抑制結(jié)瘤。但是，細(xì)胞分裂素抑制結(jié)瘤的分子機(jī)制仍不清楚[24]。同樣，在蒺藜苜蓿中，高硝促使NIN-like家族成員MtNLP1激活MtCLE35的轉(zhuǎn)錄，翻譯產(chǎn)生的MtCLE35被轉(zhuǎn)運(yùn)至地上部與MtSUNN (Super numeric nodules)受體蛋白結(jié)合，通過(guò)抑制miR2111表達(dá)影響根系結(jié)瘤(圖1)[25]。綜上所述，高氮通過(guò)NIN-CLE-AON途徑抑制結(jié)瘤在多數(shù)豆科植物中是保守的[19]。

1.3 細(xì)胞分裂素介導(dǎo)的長(zhǎng)距離氮信號(hào)調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育

充足的硝酸鹽能促進(jìn)植物地上部的快速生長(zhǎng)，然而根中的氮信號(hào)傳遞至地上部分并促進(jìn)地上部生長(zhǎng)發(fā)育的分子機(jī)制并不清楚。研究發(fā)現(xiàn)，硝酸鹽處理后，木質(zhì)部中細(xì)胞分裂素前體tZR (tZriboside)濃度升高，暗示在根部硝酸鹽信號(hào)可能會(huì)轉(zhuǎn)換成細(xì)胞分裂素信號(hào)[26-27]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，硝酸鹽可以誘導(dǎo)擬南芥細(xì)胞分裂素合成基因IPT3的表達(dá)[28]，導(dǎo)致根系中細(xì)胞分裂素前體tZR和有活性的細(xì)胞分裂素tZ增加[27]，而后tZR和tZ通過(guò)ABC類轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白AtABCG14長(zhǎng)距離運(yùn)輸至地上部分調(diào)控生長(zhǎng)發(fā)育[29-30]。被轉(zhuǎn)運(yùn)至地上部的細(xì)胞分裂素可在不同的部位發(fā)揮功能：tZ主要調(diào)控葉片大小，而tZR通過(guò)影響WUSCHEL(WUS)和CLAVATA3(CLV3)的表達(dá)調(diào)控莖尖分生組織(Shoot apical meristem，SAM)的活性，進(jìn)而調(diào)控植物地上部分的發(fā)育(圖1)[31-33]。此外，細(xì)胞分裂素到達(dá)地上部分后，會(huì)促進(jìn)地上部谷氨酸和谷氨酰胺合成，這些氨基酸可能作為系統(tǒng)性信號(hào)從地上部分轉(zhuǎn)移到根調(diào)控硝酸鹽的吸收[34]。

在水稻中，硝酸鹽和銨鹽的代謝產(chǎn)物是谷氨酰胺，硝酸鹽、銨鹽和谷氨酰胺均能誘導(dǎo)根中OsIPT4、OsIPT5、OsIPT7和OsIPT8的表達(dá)，但谷氨酰胺合成酶抑制劑L-蛋氨酸亞砜酰亞胺(L-methionine sulfoximine)處理則能阻斷硝酸鹽和銨鹽對(duì)OsIPTs的誘導(dǎo)，說(shuō)明是谷氨酰胺直接誘導(dǎo)根中OsIPTs的表達(dá)。研究還發(fā)現(xiàn)，OsIPT4是根中細(xì)胞分裂素合成的主要基因，其RNAi株系的木質(zhì)部細(xì)胞分裂素含量減少，地上部各器官表現(xiàn)缺氮表型[35]。上述結(jié)果表明在單雙子葉植物中，細(xì)胞分裂素介導(dǎo)的長(zhǎng)距離氮信號(hào)是高度保守的。

1.4 光信號(hào)及光合產(chǎn)物對(duì)長(zhǎng)距離氮信號(hào)的影響

植物對(duì)許多礦質(zhì)元素的吸收都受到光信號(hào)和光合產(chǎn)物的影響[36]，光合產(chǎn)物能夠促進(jìn)側(cè)根生長(zhǎng)，并誘導(dǎo)硝酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因的表達(dá)促進(jìn)硝酸鹽吸收[19]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，光合代謝產(chǎn)物蔗糖可以誘導(dǎo)多個(gè)AtCEP基因(AtCEP5～AtCEP9)的表達(dá)，AtCEPs被AtCEPR1識(shí)別并通過(guò)未知的機(jī)制限制側(cè)根生長(zhǎng)，并且這個(gè)過(guò)程需要依賴于AtCEPR1蛋白活性[37-38]，上述結(jié)果表明，在擬南芥中CEPCEPR1模塊能夠整合碳信號(hào)和氮信號(hào)并作為負(fù)反饋環(huán)調(diào)控根系的適度生長(zhǎng)。最新鑒定到植物感知光合產(chǎn)物匱乏調(diào)控硝態(tài)氮響應(yīng)的關(guān)鍵組分 SnRK1(SNF1-related kinase 1)。SnRK1是一個(gè)保守的能量感受器，其催化亞基KIN10突變抑制了由光合產(chǎn)物匱乏所致的硝酸鹽應(yīng)答反應(yīng)，暗示KIN10是光合作用與硝酸鹽信號(hào)交互調(diào)控的重要樞紐。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，光合產(chǎn)物匱乏促使KIN10磷酸化NLP7并使其滯留在細(xì)胞質(zhì)中被降解，進(jìn)而抑制下游的硝酸鹽應(yīng)答反應(yīng)[39]。但KIN10如何感知光合產(chǎn)物匱乏并使NLP7降解的機(jī)制并不清楚，光合產(chǎn)物如何調(diào)控氮吸收利用相關(guān)基因表達(dá)的分子機(jī)制仍然未知。

在擬南芥中，光信號(hào)通路中的核心轉(zhuǎn)錄因子HY5 (Elongated hypocotyl 5)是堿性亮氨酸家族成員，能接收來(lái)自不同的光感受器捕獲的光信號(hào)，包括光敏色素(Phytochromes, PHYs)、隱花色素(Cryptochrome 1, CRYs)、紫外線 B (Ultraviolet-B,UV-B)，并將信號(hào)傳遞給下游信號(hào)元件，進(jìn)而調(diào)控光形態(tài)建成、根系發(fā)育、非生物脅迫響應(yīng)、養(yǎng)分吸收等植物生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程[40-41]。研究發(fā)現(xiàn)，HY5蛋白作為一個(gè)長(zhǎng)距離信號(hào)分子還參與植物地上部和根系間的遠(yuǎn)程交流，協(xié)調(diào)生長(zhǎng)發(fā)育和碳/氮平衡。擬南芥HY5在地上部促進(jìn)TPS1、SWEETs等基因的表達(dá)，增強(qiáng)了碳同化和碳轉(zhuǎn)運(yùn)，并在光的作用下通過(guò)韌皮部轉(zhuǎn)移到根，激活根中HY5和NRT2.1的轉(zhuǎn)錄，調(diào)節(jié)根的生長(zhǎng)和硝酸鹽的吸收(圖1)。因此，HY5作為一個(gè)長(zhǎng)距離信號(hào)分子協(xié)調(diào)了受光響應(yīng)的碳固定和氮吸收，使植物地上部和根實(shí)現(xiàn)協(xié)同生長(zhǎng)[42]。

2 長(zhǎng)距離信號(hào)分子調(diào)控磷穩(wěn)態(tài)

磷也是植物生長(zhǎng)必需的大量營(yíng)養(yǎng)元素，磷酸鹽和偏磷酸鹽是植物吸收磷的主要形式。土壤中總磷含量較高，但大部分被土壤固定而不能被植物直接吸收，因此能被植物吸收利用的無(wú)機(jī)磷(有效磷)含量較低[43]。在均質(zhì)磷環(huán)境下，低磷抑制主根生長(zhǎng)，促進(jìn)側(cè)根生長(zhǎng)和根毛伸長(zhǎng)，使根系充分吸收多數(shù)儲(chǔ)藏在表層的磷酸鹽[44]。然而磷在土壤中的分布是不均勻的，研究發(fā)現(xiàn)，局部根系生長(zhǎng)主要受其周圍磷酸鹽濃度的影響，而系統(tǒng)性磷信號(hào)主要調(diào)節(jié)磷吸收和磷代謝相關(guān)基因的表達(dá)[45]。因此，長(zhǎng)距離信號(hào)在調(diào)控植物磷穩(wěn)態(tài)方面發(fā)揮重要作用， miRNAs、mRNA以及植物激素獨(dú)角金內(nèi)酯(Strigolactones, SLs)等系統(tǒng)性信號(hào)分子參與調(diào)控植物磷穩(wěn)態(tài)。

2.1 miRNA參與調(diào)控植物整體磷穩(wěn)態(tài)

越來(lái)越多的研究證明，miRNAs可以作為系統(tǒng)性信號(hào)參與調(diào)控相關(guān)生物學(xué)過(guò)程[46-50]。miR399是首個(gè)鑒定到的系統(tǒng)性調(diào)節(jié)磷饑餓信號(hào)miRNA。利用miRNA測(cè)序技術(shù)對(duì)低磷條件下的擬南芥和油菜等植物傷流液測(cè)序發(fā)現(xiàn)，miR399在韌皮部中大量積累，暗示miR399可能是一個(gè)長(zhǎng)距離運(yùn)輸?shù)恼{(diào)控因子。miR399f過(guò)表達(dá)株系與野生型的嫁接試驗(yàn)進(jìn)一步證明了miR399在韌皮部中具有長(zhǎng)距離移動(dòng)能力[51-52]。但是miR399的轉(zhuǎn)運(yùn)不是可逆的, 即不能從miR399過(guò)表達(dá)植株砧木轉(zhuǎn)運(yùn)至野生型接穗中[53-54]。miR399從接穗移動(dòng)到砧木后，通過(guò)抑制砧木中E2泛素連接酶基因PHO2(PHOSPHATE 2)的表達(dá)，進(jìn)而解除PHO2對(duì)磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PHT1 (Phosphate transporter 1)和PHO1 (Phosphate 1)的抑制，促進(jìn)磷的吸收轉(zhuǎn)運(yùn)(圖2)。其他物種中miR399和PHO2的同源基因也陸續(xù)被鑒定，且功能相對(duì)保守[55-56]，說(shuō)明低磷誘導(dǎo)miR399從地上部轉(zhuǎn)移到根部，通過(guò)影響根部磷信號(hào)途徑促進(jìn)磷的吸收在不同物種中是相對(duì)保守的。此外，利用黃瓜/西瓜嫁接體系進(jìn)行短期磷脅迫誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄組分析發(fā)現(xiàn)，維管系統(tǒng)是最早感受到植物磷脅迫并產(chǎn)生響應(yīng)的組織，除CmmiR399外，還鑒定到CsmiR408h、CsmiR172q等6個(gè)新的CsmiRNAs受到低磷誘導(dǎo)，但這些miRNAs的具體功能還不清楚[57]。

圖2 植物長(zhǎng)距離磷信號(hào)Fig. 2 Long-distance phosphorus signaling in plants

除miRNAs外，低磷脅迫還會(huì)引起韌皮部數(shù)百個(gè)mRNA的含量變化，這些 mRNA可能以核糖核蛋白復(fù)合物(Ribonucleoprotein complexes,RNPCs)的形式將低磷信號(hào)傳輸至靶器官，引發(fā)相應(yīng)的磷脅迫應(yīng)答反應(yīng)，但這些mRNAs特異轉(zhuǎn)運(yùn)至靶器官的機(jī)制還不清楚[57-58]。研究還發(fā)現(xiàn)源于韌皮部的lnRNAs (Long non-coding RNAs)也可能作為非細(xì)胞自主性的信號(hào)分子參與調(diào)控植物整體磷穩(wěn)態(tài)[59]。

2.2 SLs調(diào)控不同磷環(huán)境下的叢枝菌根真菌共生

叢枝菌根真菌(Arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)能與超過(guò)80%的陸生植物共生，幫助植物高效吸收磷[60]。SLs是類胡蘿卜素衍生出的類萜內(nèi)酯，因其能促進(jìn)寄生雜草獨(dú)腳金屬種子萌發(fā)而得名，在植物株型建成中發(fā)揮重要作用，能作為長(zhǎng)距離信號(hào)分子抑制植物側(cè)芽的伸長(zhǎng)，進(jìn)而抑制分枝的產(chǎn)生[61]。此外，SLs也是AMF共生的系統(tǒng)性信號(hào)，SLs促進(jìn)能量代謝和菌絲分枝，激活共生信號(hào)通路[62]。與高氮影響豆科植物固氮菌共生的作用類似，低磷通過(guò)促進(jìn)SLs合成促進(jìn)AMF共生，而高磷則抑制共生。

在擬南芥中，低磷脅迫誘導(dǎo)根中SLs增加，同時(shí)木質(zhì)部SLs也隨之增加，地上部分枝減少；而在SLs合成突變體中，低磷并不能誘導(dǎo)SLs增加，提示SLs可能作為根-莖部的長(zhǎng)距離信號(hào)調(diào)控植物發(fā)育[63-64]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，高磷會(huì)誘導(dǎo)MtCLE33表達(dá)，其蛋白產(chǎn)物MtCLE33被轉(zhuǎn)運(yùn)至地上部后被受體MtSUNN識(shí)別，產(chǎn)生未知信號(hào)下調(diào)SLs合成基因的表達(dá)，減少SLs的合成并抑制AMF共生。此外，AMF共生會(huì)誘導(dǎo)MtCLE53表達(dá)，其蛋白產(chǎn)物通過(guò)與MtCLE33相同的方式抑制AMF共生(圖2)[65]。這些研究揭示了植物通過(guò)感知外界磷有效性和內(nèi)在共生環(huán)境2種方式精細(xì)調(diào)控菌根共生水平的分子機(jī)制。結(jié)合硝酸鹽通過(guò)CLE-SUNN模塊抑制結(jié)瘤，這些研究共同說(shuō)明植物會(huì)根據(jù)根系養(yǎng)分環(huán)境并通過(guò)相對(duì)保守的途徑調(diào)控固氮微生物和叢枝菌根真菌與根系的共生，但是CLE-SUNN如何調(diào)控SLs的合成，SLs又如何影響叢枝菌根的共生還不清楚。

HY5蛋白作為長(zhǎng)距離調(diào)控因子不僅介導(dǎo)光信號(hào)調(diào)控的植物碳氮平衡，也影響AMF共生。在番茄中，紅光誘導(dǎo)HY5轉(zhuǎn)錄因子經(jīng)過(guò)韌皮部從葉片長(zhǎng)距離轉(zhuǎn)移至根部，直接激活SLs合成基因的轉(zhuǎn)錄，促進(jìn)根部SLs的合成，從而提高AMF在番茄根系中的定植和磷的吸收(圖2)[66]。在低磷脅迫下，HY5還能誘導(dǎo)磷饑餓響應(yīng)基因PHT1.1等基因的表達(dá)并促進(jìn)磷的吸收[67]。綜上，HY5作為一個(gè)長(zhǎng)距離轉(zhuǎn)運(yùn)的調(diào)控因子，在整合光信號(hào)與氮磷吸收方面發(fā)揮重要作用。

3 結(jié)論與展望

長(zhǎng)距離信號(hào)在維管植物器官間信號(hào)交流中發(fā)揮重要作用，而鑒定長(zhǎng)距離信號(hào)分子并進(jìn)行相關(guān)研究通常需要依賴嫁接技術(shù)。例如，利用種間嫁接研究不同嫁接物種間小分子、蛋白質(zhì)以及RNAs的生物合成和遷移；利用突變體和野生型植株(或過(guò)表達(dá)植株)植株之間的嫁接檢測(cè)基因產(chǎn)物是否具有長(zhǎng)距離信號(hào)功能；將目標(biāo)蛋白與熒光標(biāo)簽蛋白融合，或?qū)⒛繕?biāo)基因的轉(zhuǎn)錄本與外源序列融合，通過(guò)與野生型材料進(jìn)行嫁接可用于檢測(cè)目標(biāo)蛋白或RNA的可移動(dòng)性；不同條件處理嫁接后的植物用來(lái)揭示各種參與協(xié)調(diào)植物對(duì)環(huán)境響應(yīng)的移動(dòng)信號(hào)。然而，嫁接不親和限制了該技術(shù)的大范圍應(yīng)用。最近研究表明，分泌到胞外區(qū)域的β-1,4-葡聚糖酶可以促進(jìn)細(xì)胞壁重建，提高異種嫁接成功率，為克服種間嫁接不相容性提供了可能[68]。

植物通過(guò)整合外部養(yǎng)分狀態(tài)和內(nèi)部養(yǎng)分需求，產(chǎn)生長(zhǎng)距離信號(hào)分子并經(jīng)由維管系統(tǒng)運(yùn)輸至靶器官，進(jìn)而轉(zhuǎn)換為養(yǎng)分信號(hào)調(diào)控養(yǎng)分吸收利用，產(chǎn)生發(fā)育信號(hào)改變根系結(jié)構(gòu)以及產(chǎn)生共生信號(hào)影響微生物與植物的共生。植物主要通過(guò)上述方式維持植物體內(nèi)的營(yíng)養(yǎng)穩(wěn)態(tài)。雖然目前已經(jīng)鑒定到多類信號(hào)分子，并解析了其作用機(jī)制，但仍有很多生物學(xué)問(wèn)題有待解決：1)目前還無(wú)法精準(zhǔn)判定在韌皮部移動(dòng)的信號(hào)分子是來(lái)源于韌皮部還是其他器官；2)長(zhǎng)距離信號(hào)分子進(jìn)行長(zhǎng)距離轉(zhuǎn)運(yùn)的共有特性(或理化特征)有哪些? 3)長(zhǎng)距離信號(hào)分子在特定的組織裝載/卸載的機(jī)制是什么? 4)單向轉(zhuǎn)運(yùn)和雙向移動(dòng)的長(zhǎng)距離信號(hào)分子的作用機(jī)制是什么?上述問(wèn)題的解決對(duì)理解植物組織器官間信號(hào)交流和植物整體協(xié)同發(fā)育具有重要意義。

此外，養(yǎng)分相關(guān)長(zhǎng)距離信號(hào)分子在作物育種改良方面研究還比較欠缺。目前鑒定的多是調(diào)控根系結(jié)構(gòu)和養(yǎng)分吸收效率的長(zhǎng)距離信號(hào)分子，地上部分各器官養(yǎng)分分配及再利用相關(guān)的長(zhǎng)距離信號(hào)分子鮮有報(bào)道。而地上部分恰恰是養(yǎng)分發(fā)揮生物學(xué)功能并影響經(jīng)濟(jì)產(chǎn)量的重要場(chǎng)所，鑒定協(xié)調(diào)地上部養(yǎng)分分配的長(zhǎng)距離信號(hào)分子，對(duì)于作物育種改良具有重要意義。