2020 年冬季大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物碳氮穩(wěn)定同位素研究

張婉茹, 劉慶霞, 黃洪輝,3, 覃曉青, 李佳俊, 陳建華

1. 江蘇海洋大學海洋科學與水產學院, 江蘇 連云港 222005;

2. 中國水產科學研究院南海水產研究所, 廣東省漁業(yè)生態(tài)環(huán)境重點實驗室, 廣東 廣州 510300;

3. 南方海洋科學與工程廣東省實驗室(廣州), 廣東 廣州 511485

營養(yǎng)關系是生態(tài)系統(tǒng)結構和功能形成的基礎,決定食物網(wǎng)和生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性。明確海洋生物所處的營養(yǎng)級可反映群落結構與功能的變化, 是研究海洋食物網(wǎng)營養(yǎng)關系的關鍵, 也是評價海洋生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的重要依據(jù)(Pauly et al, 2001)。穩(wěn)定同位素作為一種天然示蹤物, 是研究海洋生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)結構及營養(yǎng)關系的重要手段之一(Hobson et al, 2002;Jackson et al, 2012; 張文博 等, 2019)。由于消費者碳穩(wěn)定同位素比值與其餌料同位素比值相接近, 因此可用其判斷生物的食物來源(張碩 等, 2019); 氮穩(wěn)定同位素在捕食者和其食物之間以平均3.4‰的差值遞減, 可以用來判斷生物在食物網(wǎng)中的營養(yǎng)位置(徐軍 等, 2010)。相比傳統(tǒng)的胃含物分析法, 穩(wěn)定同位素具有檢測靈敏度高, 不受時間和空間限制的特點(王玉堃 , 2015), 具有一定的技術優(yōu)勢。近年來,越來越多的國內外學者利用穩(wěn)定同位素技術開展海洋生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)結構研究, 取得了大量的研究成果。例如張文博 等(2019)研究了亞熱帶海灣海陵灣和陵水灣主要漁業(yè)生物的碳、氮穩(wěn)定同位素比值,發(fā)現(xiàn)陵水灣比海陵灣食物鏈長, 食物網(wǎng)多樣性高;黃佳興 等(2019)應用碳氮穩(wěn)定同位素構建了南海中西部漁場主要漁業(yè)生物營養(yǎng)級的連續(xù)營養(yǎng)譜; 謝斌 等(2017)利用該技術研究了海州灣海洋牧場海域碳源對食物網(wǎng)的貢獻和營養(yǎng)結構特征, 并揭示了該海域群落營養(yǎng)結構存在季節(jié)差異, 夏季群落營養(yǎng)結構冗余度小于春季, 且食源多樣性水平高于春季;Ying 等(2020)對大亞灣三個主要功能群進行穩(wěn)定同位素分析并評估營養(yǎng)相互作用, 發(fā)現(xiàn)大亞灣的浮游—底棲耦合效應很強, 且具有季節(jié)性動態(tài); McMeans等(2013)利用穩(wěn)定同位素技術解析坎伯來海峽的食物網(wǎng)結構, 并揭示了由于氣候變化造成的大型藻類和浮游植物的變化會影響食物網(wǎng)結構的穩(wěn)定性;Bode 等(2018)應用穩(wěn)定同位素技術計算了比斯開灣1998—2014 年間春天沙丁魚(Sardina pilchardus)的營養(yǎng)級, 并分析了赤潮暴發(fā)和沙丁魚生物量減少對其營養(yǎng)位置的影響。

海灣是陸地與海域相接的半封閉性海域, 受陸地和人類活動影響較大, 人類生活、海水養(yǎng)殖、工程建設等都可直接或間接對海灣生態(tài)環(huán)境產生影響,進而影響其生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性(黃小平, 2019)。大亞灣是我國南部沿岸極具代表性的亞熱帶封閉性海灣,位于珠江口東側, 面積約600km2, 蘊含著豐富的漁業(yè)資源。近三十年來, 各類工廠、養(yǎng)殖業(yè)的興起導致大亞灣生態(tài)環(huán)境發(fā)生明顯變化, 海洋由貧營養(yǎng)轉變?yōu)楦粻I養(yǎng)狀態(tài), 重金屬和有機物污染加重, 赤潮時有發(fā)生, 生物多樣性降低(王友紹 等, 2004; 牟新悅 等, 2017; 楊文超 等, 2020), 魚類資源量也有所下降, 群落結構由復雜化向簡單化演變, 生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性下降(黃小平 等, 2019)。因此, 有必要對該海域食物網(wǎng)的營養(yǎng)結構進行分析。本研究應用碳氮穩(wěn)定同位素示蹤技術分析了大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的碳氮穩(wěn)定同位素組成, 得出主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)結構特征, 為保護大亞灣漁業(yè)資源, 維持生態(tài)系統(tǒng)結構的穩(wěn)定性提供基礎資料。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

本研究樣品來自2020 年1 月在大亞灣西南海域進行的底層單拖網(wǎng)調查, 租用的漁船為“粵汕尾漁11092”。調查船使用的網(wǎng)具為扒罟網(wǎng), 其中網(wǎng)身長2.50m, 網(wǎng)口目大40mm, 網(wǎng)囊目大2.5mm, 平均拖速2.8kn, 每次拖曳時間 35～55min, 采樣站位詳情見圖1。所有樣品采集后用密封袋裝好并進行現(xiàn)場低溫冷凍保存, 帶回實驗室后進行鑒定, 隨機選取生物樣品進行分析, 每種2 尾?；€生物浮游動物樣品用淺水Ⅱ型網(wǎng)(網(wǎng)目160μm)采集, 采集后除雜質, 然后置于用醋酸纖維膜(0.45μm)過濾后的海水中進行腸道排空(5h)。排空結束后, 參照Zhou 等(2015)的方法,將浮游動物分粒級處理, 處理結束后將不同粒級浮游動物冷凍保存并帶回實驗室進行取樣分析。

1.2 樣品處理

魚類樣品取其背部白色肌肉, 蟹類去殼取第一螯足肌肉, 頭足類取胴體肌肉, 每個樣品取兩個平行。所有樣品經(jīng)冷凍干燥48h 后, 然后使用研缽對樣品進行研磨, 研磨后的樣品使用80 目的篩絹過篩,最后置于干燥器中保存待測。

1.3 穩(wěn)定同位素測定

樣品分析采用元素分析儀(Flash2000, Thermo Scientific, Germany)與同位素質譜儀(Delta V,Thermo Scientific, Germany)聯(lián)用技術測定碳氮穩(wěn)定同位素組成, 儀器分析誤差小于0.15‰。以蛋白質標準物質 B2155-114859(Elemental Microanalysis Ltd)(δ13C= -26.98‰、δ15N= 5.94‰)為參考標準, 樣品測定誤差均小于0.15‰。碳氮的穩(wěn)定同位素比值以國際通用的δ值表示:

式中, X 代表13C 或15N,Rsample表示所測得的同位素比值(13C/12C 或15N/14N)。所有樣品的δ13C 和δ15N值均在中國科學院南海海洋研究所分析完成。

1.4 數(shù)據(jù)處理與分析

本研究采用兩種模型對大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級進行估算, 分別為傳統(tǒng)的相加模型(position by the additive model, TPA)和較新的縮比模型(position by the scaled model, TPS) (Post, 2002;Zanden et al, 2007; Hussey et al, 2014)。

運用TPA 模型計算生物營養(yǎng)級公式如下所示:

式中,δ15Nconsumer為漁業(yè)生物樣品的δ15N; Δδ15N 為營養(yǎng)級傳遞過程中δ15N 的富集值, 每個營養(yǎng)級的平均值約為3.4‰;δ15Nbaseline為基線生物的δ15N (λ=1 時,δ15Nbaseline為生產者的δ15N 值;λ=2 時,δ15Nbaseline為初級消費者的δ15N 值)(Post, 2002; Zanden et al, 2007)。本研究選取中型浮游動物(160～600μm)作為基線生物(Bode et al, 2018),δ15Nbaseline取值為8.25‰,λ取值為2, 用來計算大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級。

運用TPS 模型計算生物營養(yǎng)級, 其公式為

該模型認為, 隨營養(yǎng)級的增加, 相鄰營養(yǎng)級之間的Δδ15N 值逐漸減小, 生物體δ15N 值存在理論上的極大值(Hussey et al, 2014)。式中,δ15Nlim表示生物體δ15N 的極大值(saturating isotope limit),k表示δ15Nconsumer接近δ15Nlim的速率常數(shù)。本研究參考Hussey 等(2014)和Bode 等(2018),δ15Nlim和k值分別取21.926 和0.137。

本研究還分別以δ13C 和δ15N 值為橫、縱坐標,繪制了主要漁業(yè)生物的δ13C-δ15N 雙位圖, 并以此計算基于穩(wěn)定同位素量化的6 個營養(yǎng)結構群落范圍指標(Layman et al, 2007)。

2 結果

2.1 碳氮穩(wěn)定同位素特征

本研究測定了35 種漁業(yè)生物的穩(wěn)定同位素值,其中魚類18 種, 蝦蟹類16 種, 頭足類1 種, 詳情見表1。穩(wěn)定同位素結果顯示, 大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物中δ13C 的范圍是-14.85‰～-17.67‰, 平均值為-16.38‰, 總跨度2.83‰, 顯示該研究海域食物網(wǎng)初始食物來源比較單一; 其中毛蝦(Acetes)最低,為-17.67‰; 單斑笛鯛(Lutjanus monostigma)最高,為-14.85‰。δ15N 的范圍是11.05‰～15.23‰, 平均值為12.94‰, 總跨度為 4.18‰; 其中遠海梭子蟹(Portunus pelagicus)最低, 為11.05‰; 單斑笛鯛最高, 為15.23‰。以δ13C 和δ15N 值為橫、縱坐標, 繪制漁業(yè)生物的δ13C-δ15N 值的雙位圖(圖2)。

表1 大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的碳穩(wěn)定同位素比值、氮同位素比值、長度范圍和營養(yǎng)級(n=2)Tab. 1 Stable isotope ratios of δ13C and δ15N, length range and trophic level (TL) of major fishery organisms in the southwestern waters of Daya Bay (n=2)

2.2 營養(yǎng)級及連續(xù)營養(yǎng)譜

本研究運用TPA 模型和TPS 模型分別計算了大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級, 并繪制其連續(xù)營養(yǎng)譜, 詳情見表1 和圖3。對TPA 模型和TPS模型計算所得營養(yǎng)級結果進行比較, 發(fā)現(xiàn)兩者差異性不顯著(P＞0.1)。運用TPA 模型計算得出, 大亞灣西南海域魚類營養(yǎng)級范圍為 3.19～4.05, 平均值為3.63, 最高的是單斑笛鯛, 最低的是小黃魚(Larimichthys polyactis); 蝦蟹類營養(yǎng)級范圍為2.82～3.28, 平均值為 3.12, 最高的是斷脊口蝦蛄(Oratosquillina interrupta), 最低的是遠海梭子蟹;頭足類僅一種為杜氏槍烏賊(Loligo duvaucelii), 其營養(yǎng)級為3.99。單因素方差分析結果表明, 頭足類和魚類的營養(yǎng)級差異性不顯著(P＞0.05), 魚類與蝦蟹類的營養(yǎng)級差異性顯著(P＜0.05), 呈現(xiàn)魚類平均營養(yǎng)級高于蝦蟹類的趨勢。本研究海域主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級范圍在2～5 之間, 其中營養(yǎng)級低于2 的有2 種, 占比5.8%; 營養(yǎng)級處在2～3 之間的有32 種,占比91.4%, 即營養(yǎng)級處在2～3 之間的漁業(yè)生物占明顯優(yōu)勢。將TPA 模型和TPS 模型計算的結果進行比較, 發(fā)現(xiàn)當營養(yǎng)級低于 3.58(海鰻Muraenesox cinereus所處營養(yǎng)級)時, TPA 模型計算的營養(yǎng)級略高于TPS 模型的計算結果; 反之, 當營養(yǎng)級高于3.58 時, TPA 模型計算得出的結果則略低于TPS 模型的計算結果。

2.3 營養(yǎng)結構分析度量參數(shù)

依據(jù)δ13C-δ15N 雙位圖計算了基于穩(wěn)定同位素的6 個營養(yǎng)結構群落范圍指標, 結果見表2。δ13C 比值范圍(δ13C range, CR)和δ15N 比值范圍(δ15N range,NR)分別為2.83 和4.18, 多邊形面積(total area, TA)和質心均距(mean distance to centroid, CD)分別為8.30 和 1.18, 最短均值(mean nearest neighbor distance, NND)和最短均值標準差(standard deviation of nearest neighbor distance, SDNND)分別為0.31和0.23, 說明大亞灣西南海域存在食物鏈營養(yǎng)層級較少并且長度不足, 食物網(wǎng)營養(yǎng)級多樣性較低和營養(yǎng)結構冗余程度高等現(xiàn)象。

表2 營養(yǎng)結構分析度量參數(shù)Tab. 2 Measurement parameters of trophic structure analysis

3 討論

3.1 漁業(yè)生物的碳、氮穩(wěn)定同位素分析

穩(wěn)定同位素結果顯示, 大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物δ13C 的范圍是-14.85‰ ～ -17.67‰, 差值為2.83‰;δ15N 的范圍是 11.05‰～15.23‰, 差值為4.18‰, 即該海域主要漁業(yè)生物的CR 和NR 值分別為2.83 和4.18。CR 可用于表征食物來源多樣性, 能夠反映食物網(wǎng)的營養(yǎng)水平和結構層次(De Smet et al,2015), CR 值越大, 食物網(wǎng)中的初始食物來源(如本地初級生產者固定的有機碳、外源輸入的有機物等)越廣泛, 反之越單一; NR 值則反映了群落營養(yǎng)級長度, NR 值越高, 說明食物網(wǎng)營養(yǎng)層次越豐富, 食物鏈長度越長(Layman et al, 2007)。本研究結果顯示,大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的CR 值為2.83, 與其他亞熱帶海區(qū)研究結果相比(表3), 該結果略高于海陵灣, 略低于陵水灣和南沙群島西南陸架區(qū), 遠低于珠江口海域(主要漁業(yè)生物的CR 值為12.58)(寧加佳 等, 2016; 張文博 等, 2019), 這可能是由于珠江口海域位于珠江流域與南海的耦合帶, 陸源有機質來源更豐富(八大口門輸入、工業(yè)排污、農業(yè)生產、水產養(yǎng)殖等), 再加上海源浮游餌料等漁業(yè)生物食物來源廣泛, 使得該海域漁業(yè)生物的CR 值較高。大亞灣西南海域漁業(yè)生物的NR 值為4.18, 與陵水灣和南沙群島西南陸架區(qū)相近, 略高于海陵灣,低于珠江口海域(寧加佳 等, 2016; 曾艷藝 等,2018; 張文博 等, 2019), 推測大亞灣西南海域同其他亞熱帶海區(qū)一樣, 受工業(yè)、農業(yè)、水產養(yǎng)殖以及過度捕撈等高強度的人類活動影響較大, 改變了海灣生態(tài)環(huán)境, 導致高營養(yǎng)級生物減少, 食物鏈縮短,營養(yǎng)層次比較接近, 營養(yǎng)級跨度不大。

TA 代表食物網(wǎng)中營養(yǎng)多樣性的總范圍, 而CD表示群落營養(yǎng)多樣性的平均水平, TA 和CD 值越大表明平均營養(yǎng)級多樣性程度越高, 反之則越低。NND和SDNND 反應的是群落營養(yǎng)冗余度大小, NND 值較小表示群落營養(yǎng)冗余度較高; SDNND 值與其類似,SDNND 值越低, 意味著營養(yǎng)生態(tài)位的分布越均勻,營養(yǎng)冗余度越高(Layman et al, 2007)。大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的TA 和CD 值分別為8.30 和1.18,高于海陵灣, 低于陵水灣(張文博 等, 2019), 顯示大亞灣西南海域食物網(wǎng)營養(yǎng)級多樣性程度不高。以3.4‰作為一個營養(yǎng)級的氮穩(wěn)定同位素富集度來計算,大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級距僅為1.23,說明該海域高營養(yǎng)級生物較少, 食物網(wǎng)受外界干擾較多, 生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性較差。另外, 大亞灣西南海域的NND 和SDNND 值也遠低于蘇丹紅海沿岸(Sabeel et al, 2015)的研究結果, 表明該海域食物網(wǎng)的冗沉程度較高?；贓copath 模型對不同時期大亞灣生態(tài)系統(tǒng)結構和能量流動進行分析, 發(fā)現(xiàn)與1985—1986 年相比, 2015—2016 年高營養(yǎng)級生物量減少, 食物網(wǎng)結構由復雜化向簡單化發(fā)展, 生態(tài)系統(tǒng)容易受外界干擾, 生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性下降(黃小平 等, 2019), 與本研究基于穩(wěn)定同位素技術分析得出的結果一致。

本研究結果與溫帶海灣海州灣(謝斌 等, 2017)相比, NR、TA、CD 值均較低(表3), 表明大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物的食物鏈長度和多樣性程度均低于海州灣。海州灣位于黃海南部, 地處暖溫帶季風氣候區(qū), 而大亞灣是我國南部沿岸極具代表性的亞熱帶海灣, 二者在氣候、水文等環(huán)境因子上有很大差異, 人類陸源輸入以及捕撈強度對兩個海灣的影響程度也不同, 可能會導致兩者食物網(wǎng)營養(yǎng)結構和多樣性程度的不同。

表3 典型海域食物網(wǎng)營養(yǎng)結構Tab. 3 Trophic structure of food web in typical sea areas

3.2 漁業(yè)生物營養(yǎng)級分析

本研究用TPA 模型和TPS 模型分別計算了主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級, 結果顯示兩個模型的計算結果無顯著性差異(P＞0.1)。單因素方差分析結果顯示,頭足類和魚類的平均營養(yǎng)級差異性不顯著(P＞0.05),魚類和蝦蟹類的平均營養(yǎng)級差異性顯著(P＜0.05),這與頭足類、魚類和蝦蟹類的食性有關。本次調查僅捕獲一種頭足類——杜氏槍烏賊, 主要以甲殼類、魚類和頭足類為食, 且同類殘食現(xiàn)象嚴重; 魚類主要以浮游動物、游泳動物和底棲生物為食; 蝦蟹類主要以浮游動物、底棲生物以及有機碎屑為食,因此本研究中魚類、蝦蟹類和頭足類平均營養(yǎng)級都高于3, 且魚類平均營養(yǎng)級高于蝦蟹類。

本研究樣品來自底拖網(wǎng)調查, 18 種魚類大部分為底層或近底層魚類, 主要以浮游動物、底棲動物以及小型游泳動物為食, 營養(yǎng)位置主要集中在3～4之間, 平均營養(yǎng)級為3.63, 這與Sánchez-Hernández等(2018)對全球魚類營養(yǎng)級的研究結果相一致, 該研究通過對5426 種魚類進行營養(yǎng)級分析, 發(fā)現(xiàn)海洋食浮游生物魚類平均營養(yǎng)級為3.53, 食游泳動物魚類的平均營養(yǎng)級為 4.16, 底棲魚類平均營養(yǎng)級為3.55。大亞灣西南海域沿岸長期受居民生活污水、海洋施工以及核電站溫排水的影響, 海洋生態(tài)環(huán)境遭到破壞, 高營養(yǎng)級魚類減少, 魚類以小型底層和近底層種類為主, 并且除長蛇鯔和單斑笛鯛外, 其余魚類的營養(yǎng)級均位于3～4 之間, 并且大部分種類食性相近, 說明該海域魚類不同種類之間營養(yǎng)生態(tài)寬幅較小, 營養(yǎng)生態(tài)位重疊度較高。徐姍楠 等(2020)對比分析了大亞灣1985—2017 年的夏季魚類調查資料, 發(fā)現(xiàn)受人類活動影響, 30 多年來大亞灣夏季魚類群落物種多樣性減小, 魚類由大型中上層種類向小型底層、近底層種類演變, 魚類群落結構由復雜化趨向簡單化, 與本研究結果一致。另外, 受人類生產生活以及過度捕撈等影響, 近年來大亞灣海域魚類生物量降低(黃小平 等, 2019), 而魚類生物量降低會導致其營養(yǎng)級升高(Bode et al, 2018)。

4 結論與展望

本文利用穩(wěn)定同位素技術初步分析了大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物碳氮穩(wěn)定同位素特征, 并建立了其連續(xù)營養(yǎng)譜。結果顯示: 該海域受人類活動等因素的影響, 食物網(wǎng)初始食物來源較為單一, 營養(yǎng)層級較少; 食物網(wǎng)的冗余程度高, 不同種類之間的營養(yǎng)生態(tài)位幅寬較小, 重疊程度較高; 以TPA 模型和TPS 模型分別計算主要漁業(yè)生物的營養(yǎng)級, 結果顯示兩個模型計算結果無顯著性差異(P＞0.1), 魚類的平均營養(yǎng)級高于蝦蟹類; 與30 多年前相比, 近年來大亞灣食物網(wǎng)結構由復雜趨向簡單化, 生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性下降。

基線生物的確定是利用穩(wěn)定同位素技術對海洋生態(tài)系統(tǒng)開展研究的關鍵(徐軍 等, 2010), 海灣是魚蝦貝類等經(jīng)濟動物繁殖、索餌和越冬的場所,具有重要的生態(tài)價值, 常選擇浮游動物和底棲生物等初級消費者或顆粒有機碳(particulate organic matter, POM)等物質作為基線生物(Zanden et al,2003; 貢藝 等, 2017)。本文參考Bode 等(2018)對比斯開灣沙丁魚的營養(yǎng)級研究, 以大亞灣西南海域粒徑為160～600μm 的中型浮游動物為基線生物(δ15N 值為8.25‰), 對大亞灣西南海域主要漁業(yè)生物營養(yǎng)級進行計算分析。不同浮游動物種類存在著明顯的季節(jié)變化(Matthews et al, 2005), 水溫的季節(jié)性變化也會通過影響浮游植物的光合作用及其對氮元素的吸收和分餾, 影響浮游動物的δ15N 值(徐軍 等, 2010), 進而對營養(yǎng)級的計算產生影響。因此, 期望今后對大亞灣西南海域不同季節(jié)的主要漁業(yè)生物和中型浮游動物(160～600μm)進行采集,從而比較分析季節(jié)性變化對大亞灣西南海域食物網(wǎng)營養(yǎng)結構的影響。