馬尾神經(jīng)冗余征及其臨床意義的研究進展

文彥博，熊先，劉小康，盛偉斌，郭海龍

(新疆醫(yī)科大學第一臨床醫(yī)學院脊柱外科，新疆 烏魯木齊 830054)

馬尾神經(jīng)冗余征(redundant nerve roots，RNRs)是指馬尾神經(jīng)在蛛網(wǎng)膜下腔出現(xiàn)迂曲、細長、匐行等現(xiàn)象。最早由Verbiest在1954年行X線脊髓造影時發(fā)現(xiàn)[1]，隨后由Cressmen和Pawl在1968年將其命名為RNRs[2]。RNRs阻礙了造影劑的擴散，最初在脊髓造影中被描述為部分或全部阻塞的絲狀充盈缺損[1-2]，而現(xiàn)在無創(chuàng)的MRI則多被用于RNRs的診斷[3-7]。Papavero等[7]提出了一種分類標準，該標準通過RNRs的形態(tài)、部位、延伸長度、方向?qū)ζ溥M行分類，其目的是更方便、規(guī)范的描述RNRs，為臨床醫(yī)生提供更多的信息。目前認為RNRs多與腰椎椎管狹窄癥密切相關(guān)，對診斷有重要提示意義[3]。近年來，研究方向多為RNRs的形成機制、影像學表現(xiàn)和臨床療效，認為RNRs是術(shù)后功能恢復較差的預后指標[8-9]，但缺乏腰椎椎管狹窄伴有RNRs臨床意義的總結(jié)。本文就RNRs及其臨床意義的研究進展綜述如下。

1 RNRs的發(fā)生率

由于研究對象和研究方法不一樣，研究報道RNRs的發(fā)生率也不同。有研究報道，在有癥狀的腰椎椎管狹窄癥患者中發(fā)生率為33.8%～43.3%，而在國外老年人群報告中發(fā)生率僅為8.2%[9-11]。Poureisa等[6]回顧分析了500例腰椎椎管狹窄癥患者，其RNRs的發(fā)生率為15%。一項國內(nèi)研究對93例腰椎椎管狹窄癥患者進行臨床資料分析，檢出37例(39.8%)伴有RNRs[11]。目前還未有大樣本的流行病學調(diào)查。

2 RNRs產(chǎn)生的機制

目前RNRs發(fā)病機制暫不明確，最早認為RNRs產(chǎn)生的機制是先天發(fā)育異常的長神經(jīng)根在通過狹窄的椎管時出現(xiàn)迂曲、匐行[2，12]。RNRs的發(fā)病機制多為機械壓力學說，該學說認為RNRs產(chǎn)生是因為腰椎椎管狹窄對馬尾神經(jīng)的擠壓作用，病變的狹窄部位會造成神經(jīng)根的機械性卡壓，限制其正?；顒?。隨著長時間的卡壓，導致近端阻塞的神經(jīng)根在隨軀干和腿部運動伸展過程中被拉長并最終形成冗余[13]。Hur等[10]測量了椎管內(nèi)椎間盤突出的面積、骨性椎管的面積、黃韌帶肥厚的面積以及腰椎動力位節(jié)段角度，他們認為前兩者與馬尾神經(jīng)的擠壓無關(guān)，而后兩者與馬尾神經(jīng)擠壓力的形成有關(guān)，這可能是形成RNRs的主要原因。Jeong等[14]則認為最小硬膜囊面積與RNRs發(fā)生有關(guān)，他們認為最小硬膜囊面積越小，施加在神經(jīng)根上的力增加形成擠壓力，從而造成RNRs的出現(xiàn)。Savarese等[15]研究界定最小硬膜囊面積小于50 mm2是RNRs發(fā)生的危險因素。硬膜囊面積是影響RNRs發(fā)生率的最重要因素，它與RNRs的發(fā)生率有很強的負相關(guān)性，證實硬膜囊面積對診斷RNRs有很強的預測作用[16-17]。

由于神經(jīng)根機械性受壓產(chǎn)生了馬尾神經(jīng)的血流紊亂，故Kobayashi等[18]提出循環(huán)障礙學說。他們認為馬尾神經(jīng)沒有淋巴管，浸泡在蛛網(wǎng)膜下腔的腦脊液中，血液供應依靠外周方向(上行)和脊髓方向(下行)的血流。機械性壓力產(chǎn)生冗余的神經(jīng)根使腦脊液流動紊亂，從靜脈充血的循環(huán)系統(tǒng)紊亂到血液-神經(jīng)屏障的破壞，最終導致放射性水腫形成。這種水腫擴散到腦脊液中，促進了神經(jīng)內(nèi)膜中液壓持續(xù)升高，同時伴有巨噬細胞和各種化學介質(zhì)的釋放，加劇運動癥狀和神經(jīng)病變。之后又隨著腰椎的反復運動，異常的神經(jīng)根有延長和增粗趨勢，加重了循環(huán)障礙[5，11]。任濤等[19]則認為微動脈中斷及超灌注是RNRs發(fā)生的重要機制。良好的微循環(huán)保證馬尾神經(jīng)壓力平衡和新陳代謝，任何原因造成微動脈超灌注、供血不足、靜脈回流不暢均可使馬尾神經(jīng)的超微結(jié)構(gòu)損害，這種損害影響了正常生理功能。椎管狹窄致馬尾神經(jīng)壓迫，主要是由于動脈中斷損害了神經(jīng)組織的血供。他們推測位于狹窄上方的RNRs是因為該狹窄部位動脈中斷和上方的馬尾神經(jīng)動脈超灌注，致使馬尾神經(jīng)急性缺血、缺氧，進而導致馬尾神經(jīng)營養(yǎng)、循環(huán)障礙，馬尾神經(jīng)在狹窄平面上方出現(xiàn)冗余、環(huán)繞；位于狹窄下方的RNRs則多是與微靜脈回流受阻有關(guān)。臨床中RNRs多出現(xiàn)在狹窄部位上方，故微動脈中斷及超灌注為RNRs發(fā)生的重要機制。

3 RNRs的影像學表現(xiàn)

3.1 脊髓造影表現(xiàn) 早期是通過脊髓造影對RNRs進行診斷，造影劑的擴散被冗余的神經(jīng)根所阻礙，表現(xiàn)為部分或全部阻塞的絲狀充盈缺損[1-2]。腰椎伸展位可以更好的顯示出冗余的神經(jīng)根，檢出率較屈曲位高。脊髓動脈畸形與RNRs在脊髓造影上表現(xiàn)類似，但前者為鋸齒狀充盈缺損，且通常與體位和椎管狹窄無關(guān)，因此構(gòu)成了重要的鑒別診斷[20-21]。神經(jīng)鞘瘤與叢狀神經(jīng)纖維瘤少數(shù)情況下有可能導致神經(jīng)根增厚和冗余，也需與RNRs鑒別[5，22]。

3.2 MRI表現(xiàn) RNRs在MRI T2加權(quán)像上被描述為腰椎椎管狹窄處臨近的神經(jīng)根出現(xiàn)迂曲、細長、匐行的高信號影[3-5，16，23]，根據(jù)其形態(tài)分為環(huán)形和蛇形，前者為迂曲的神經(jīng)環(huán)繞成環(huán)、成團，后者則類似多條正弦曲線相纏繞[24](見圖1)。Ono等[3]對比了脊髓造影和MRI在腰椎椎管狹窄癥的患者中RNRs的檢測能力，發(fā)現(xiàn)MRI的陽性率低于脊髓造影。他們認為即使MRI在檢測RNRs方面不如脊髓造影準確，但它是非侵入性的且能更好的顯示神經(jīng)根的形態(tài)，因此他們認為用MRI來檢測和記錄RNRs是可行的。

a RNRs為陰性 b RNRs為環(huán)形 c RNRs為蛇形

MRI檢測RNRs的準確性可能受到兩個因素影響：(1)患者的體位因素。因為脊髓造影通常取立位進行采集，而MRI則是取中立位進行采集，研究認為MRI伸展位的檢出率高于屈曲位和中立位[3，6]。Papavero等[7]通過動態(tài)MRI比較站立位、中立坐位和屈曲坐位RNRs變化的研究，結(jié)果顯示站立位檢測RNRs時的患病率為80%，而中立坐位和屈曲坐位的患病率則分別為26.7%和16.7%。他們認為RNRs是腰椎椎管狹窄癥的一種功能性征象，與體位有關(guān)；同時RNRs是使腰椎椎管狹窄癥患者產(chǎn)生癥狀的病變神經(jīng)根，通過改變體位緩解疼痛和步行距離的逐漸縮短是機體為防范RNRs發(fā)生和進展的一種保護機制。(2)RNRs的形態(tài)因素。有研究發(fā)現(xiàn)脊髓造影RNRs呈環(huán)狀病變時，MRI檢測的陽性率為97.6%；而RNRs呈蛇形病變時，MRI檢測的陽性率僅為23.5%。目前尚不能確定MRI對蛇形RNRs準確率下降的原因，作者推測可能是蛇形RNRs出現(xiàn)頻率較低和MRI在檢測RNRs方面上還不夠完善[3，6]，該影響因素還需要進一步的研究。

盡管MRI相比脊髓造影在RNRs的檢測能力上較弱，但由于其相對便捷和無創(chuàng)，且能夠更清楚的顯示RNRs形態(tài)，所以目前國內(nèi)外大都使用MRI進行研究。

4 RNRs在腰椎椎管狹窄癥中的臨床意義

4.1 RNRs與療效的關(guān)系 研究人員普遍認為存在RNRs是預后較差的指標，與不伴有RNRs的腰椎椎管狹窄癥患者相比，伴有RNRs的腰椎椎管狹窄癥患者年齡更大、癥狀持續(xù)時間更長、術(shù)前的臨床評分更差、腰椎狹窄程度更高。這些存在RNRs的患者在減壓手術(shù)后癥狀改善較差，術(shù)后臨床評分也較差[3，5，9-11，25-26]。Chen等[11]對93例腰椎椎管狹窄癥患者的療效對比中，認為伴有RNRs組的術(shù)后療效較差，兩組術(shù)后日本骨科協(xié)會(Japanese orthopaedic association，JOA)評分及改善率的差異有統(tǒng)計學意義。兩項Meta分析表明，RNRs可以被視為腰椎椎管狹窄癥患者的一個負面預后的潛在預測征象[8-9]。而Min等[5]對68例腰椎椎管狹窄癥患者的研究中，結(jié)果示不伴有RNRs組的恢復率、JOA評分優(yōu)于伴有RNRs組，但兩組之間差異沒有統(tǒng)計學意義。

4.2 RNRs神經(jīng)損害的可逆性 目前對RNRs神經(jīng)損害的可逆性并未達到共識。病理學研究發(fā)現(xiàn)，RNRs中存在神經(jīng)纖維數(shù)量的減少，這些神經(jīng)纖維與脫髓鞘、神經(jīng)內(nèi)膜纖維化和雪旺細胞增殖相關(guān)。神經(jīng)電生理學通過測量RNRs和非RNRs的神經(jīng)傳導速度，結(jié)果顯示RNRs的動作電位在時間上分散，感覺神經(jīng)傳導速度減慢，表明神經(jīng)元有不同程度的不可逆損傷[27-28]。這解釋了RNRs患者術(shù)后癥狀改善較差的原因，研究認為術(shù)后RNRs的消退是不必要的[9，13]。而Yokoyama等[29]通過研究33例RNRs患者術(shù)后MRI圖像，結(jié)果為67%的病例在術(shù)后7 d觀察到RNRs的消退，91%的病例在術(shù)后12個月觀察到RNRs的消退。且RNRs早期消退的患者癥狀改善優(yōu)于RNRs長期消退的患者，RNRs消退的患者癥狀改善優(yōu)于RNRs未消退的患者。他們認為RNRs是一種可逆的過程，這與之前病理學研究觀點相矛盾。

4.3 腰椎椎管狹窄癥合并RNRs的治療 RNRs為癥狀性腰椎椎管狹窄癥的重要征象，是椎管減壓手術(shù)治療的適應證[19，30]。腰椎椎管狹窄癥合并RNRs手術(shù)治療的目的在于充分減壓擴大椎管容積、解除神經(jīng)壓迫和重建脊柱穩(wěn)定性。有部分報道認為在神經(jīng)功能不可逆損傷出現(xiàn)之前，應盡早充分減壓并行硬脊膜成形術(shù)。將馬尾神經(jīng)的迂曲、纏繞解除并恢復正常排列后關(guān)閉硬脊膜且不施加張力，同時硬脊膜切開也可探查并排除椎管內(nèi)腫瘤可能[4，31]。其他報道則認為RNRs是腰椎椎管狹窄進程的一部分，不需要行硬脊膜切開松解馬尾神經(jīng)等治療，針對腰椎椎管狹窄進行治療即可獲得較好的療效。大部分腰椎椎管狹窄癥合并RNRs的患者在術(shù)后MRI T2加權(quán)像上可出現(xiàn)RNRs征象消散，所以多數(shù)對于RNRs的療效研究中僅做減壓而不做硬脊膜成形術(shù)。最新文獻回顧研究經(jīng)皮椎間孔成形術(shù)治療椎間孔型腰椎椎管狹窄癥合并RNRs患者的療效，結(jié)果顯示經(jīng)皮椎間孔成形術(shù)對于伴有RNRs患者療效低于不伴RNRs的椎間孔型椎管狹窄癥患者，但是兩組的差異沒有統(tǒng)計學意義。因該研究存在樣本量小、隨訪時間短且為回顧性研究等局限性，所以作者認為該治療方法還需要進一步研究[14]。此外，腰椎椎管狹窄癥合并RNRs在非手術(shù)治療方面上研究很少。Lee等[32]通過腰椎硬膜外類固醇注射的研究，認為伴有RNRs的患者療效低于不伴RNRs的患者。

在對腰椎椎管狹窄癥合并RNRs患者手術(shù)減壓范圍的選擇上，Papavero等[7]證實了關(guān)鍵狹窄節(jié)段(key stenotic level，KSL)與外科手術(shù)治療的相關(guān)性。KSL是指改變馬尾神經(jīng)正常走形出現(xiàn)RNRs的狹窄節(jié)段，多數(shù)情況下馬尾神經(jīng)在KSL一側(cè)呈直線狀，另一側(cè)則為蛇形或環(huán)形。他們的研究選取了126例接受減壓手術(shù)的腰椎椎管狹窄癥患者，122例(97%)的減壓節(jié)段包含KSL，余下4例手術(shù)節(jié)段不包含KSL的病例中，2例手術(shù)節(jié)段狹窄程度大于KSL節(jié)段，2例手術(shù)節(jié)段則為與KSL相鄰腰椎間盤突出的節(jié)段。

4.4 評估RNRs的指標及相應術(shù)前準備 Min等[5]通過研究RNRs的相對長度(MRI矢狀位上關(guān)鍵狹窄節(jié)段到可以識別冗余神經(jīng)根存在最遠點的距離/關(guān)鍵狹窄節(jié)段上位椎體的椎體高度)和臨床療效的關(guān)系，結(jié)果顯示相對長度越長的患者預后較好。他們認為較長的神經(jīng)根在沒有牽引力的情況下，有更大屈曲和伸展的調(diào)節(jié)能力。Lee等[32]則通過MRI測量狹窄平面到脊髓圓錐的距離，發(fā)現(xiàn)該段距離越短發(fā)生RNRs的可能性越大。他們解釋為這兩點距離短的時候，神經(jīng)根適應脊柱運動的能力較低，進展為RNRs的機會較高。最新的研究引進了馬尾神經(jīng)激活征的概念，通過術(shù)中高分辨率超聲檢測到術(shù)前沒有搏動性運動的馬尾神經(jīng)在完全減壓后出現(xiàn)了搏動性運動(即馬尾神經(jīng)激活征)，作者認為腰椎椎管狹窄癥合并RNRs的患者減壓成功的標志是術(shù)后出現(xiàn)馬尾神經(jīng)激活征[33]。

對于腰椎椎管狹窄癥的患者，術(shù)前不應該忽略MRI上硬膜囊內(nèi)神經(jīng)受壓的情況。觀察馬尾神經(jīng)的位置與狀態(tài)，判斷患者是否存在RNRs是必要的。RNRs患者在狹窄處椎板與硬腦膜黏連嚴重，因此多數(shù)研究認為在行椎管減壓時需謹慎操作，需做好硬膜修補術(shù)的準備。同時減壓也需徹底，切除全部致壓物(增生的骨贅、黃韌帶、椎間盤、小關(guān)節(jié))，恢復神經(jīng)根游離度。徹底的減壓手術(shù)后可以看見硬膜囊膨隆明顯[13，34-37]。

5 小 結(jié)

在腰椎椎管狹窄癥的患者中，RNRs并不少見，它被視為一個負面預后的征象。但RNRs在日常工作中并未得到重視，目前還多停留在影像學的研究上。本文歸納總結(jié)了RNRs的臨床相關(guān)性及其臨床意義，幫助讀者認識該征象，對腰椎椎管狹窄癥有更深的了解，使患者能夠得到及時且有效的治療。目前對RNRs的形成機制還需要更深入的研究，在影像學研究和臨床研究上也需要更大規(guī)模的樣本及前瞻性的隨機對照研究。