典型海洋生態(tài)系統(tǒng)中關(guān)鍵種的研究進展*

宋靜靜，劉凱凱，唐君瑋，丁 剛，劉洪軍，遲雯丹，于道德**，張振冬

(1.山東省海洋科學(xué)研究院，山東青島 266104；2.長島海洋生態(tài)文明綜合試驗區(qū)海洋經(jīng)濟促進中心，山東煙臺 265800；3.國家海洋環(huán)境監(jiān)測中心，遼寧大連 116023)

Paine[1]在1969年研究發(fā)現(xiàn)，紫海星(Pisasterochraceus)作為捕食者可控制重要競爭對手的密度，對群落和食物網(wǎng)具有強烈的下行效應(yīng)(Top down effect)，并由此提出關(guān)鍵種(Keystone species)的概念：雖然生物量低，但能夠?qū)λ幼〉娜郝浣Y(jié)構(gòu)產(chǎn)生強烈影響的物種。該定義重點強調(diào)了關(guān)鍵種對生物群落組織自上而下的控制，主要包括物種間競爭和捕食[2]。隨后，Paine[2]和Power等[3]進一步擴大了關(guān)鍵種定義的內(nèi)涵：在生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能中，起著與自身豐度不成比例的重要作用的物種。此定義開始關(guān)注生物與非生物因素的相互作用。

由于Paine給出的“關(guān)鍵種”定義存在一定的狹隘性，生態(tài)學(xué)者們提出了另一個觀點，即關(guān)鍵種可以是對生態(tài)系統(tǒng)功能的任何方面產(chǎn)生巨大影響的任一種物種[4-6]。Mills等[4]以生態(tài)效應(yīng)為依據(jù)，將關(guān)鍵種分為5類，其中與海洋生態(tài)系統(tǒng)相關(guān)的包括關(guān)鍵捕食者、關(guān)鍵被捕食者和關(guān)鍵調(diào)節(jié)者(Keystone modifiers)，后者又稱生境制造者。Power等[3]和Smith等[7]總結(jié)了海洋生態(tài)系統(tǒng)中的14個關(guān)鍵種，包括最早Paine[1]研究的肉食性海星、草食性海膽、磷蝦、魚類、海獺、鯨魚等，充分表明關(guān)鍵種存在物種水平上和營養(yǎng)水平上的多樣性，并指出缺乏關(guān)鍵種會導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)發(fā)生本質(zhì)上的改變，包括引起其他物種滅絕和營養(yǎng)級聯(lián)反應(yīng)擴大等。

由此可見，關(guān)鍵種概念的演化已經(jīng)逐步脫離了最初定義的實用性。雖有可操作性的定義，但其模糊的本質(zhì)在一定程度上為關(guān)鍵種識別工作帶來了諸多不便[5]。例如，一些學(xué)者將關(guān)鍵種定義中的“不成比例”視為判讀關(guān)鍵種存在的先決條件[6]，所以高豐度的物種不太可能被認(rèn)為是關(guān)鍵種。物種豐度成為了判斷關(guān)鍵種的核心，然而，實際上大部分重要的生態(tài)功能都是由高豐度物種完成的[8]。此外，人們也無法量化不成比例到何種程度才能算是關(guān)鍵種。這不僅增大了關(guān)鍵種的模糊性，而且在應(yīng)用上也飽受詬病，以致有的學(xué)者建議放棄關(guān)鍵種概念[4]。事實亦證明，很多關(guān)鍵種的識別對于特定生態(tài)系統(tǒng)的保護并無裨益[9]。

本文將從生態(tài)學(xué)本質(zhì)上綜述不同類型的海洋群落結(jié)構(gòu)或生態(tài)系統(tǒng)中已有的關(guān)鍵種特點，探索關(guān)鍵種在實際應(yīng)用中存在的共性問題，并探討人類作為超級關(guān)鍵種(Hyperkeystone species)對海洋的影響，嘗試提出人類應(yīng)當(dāng)如何理性看待關(guān)鍵種及其在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的功能和作用。

1 作為頂級捕食者(Apex/top predator)的關(guān)鍵種

從食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和功能的角度出發(fā)，某些關(guān)鍵種在群落中處于頂級捕食者的地位。正如最早在Paine[1]的研究中，紫海星就是所在群落或者地理區(qū)域(潮間帶)的頂級捕食者。除了通過食物網(wǎng)產(chǎn)生營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)外，頂級捕食者的存在還具有非捕食控制功能，如對次級捕食者的分布和活動產(chǎn)生競爭性排斥和恐懼效應(yīng)(Risk effect)[10]，并影響次級捕食者的食物組成，進而引起群落結(jié)構(gòu)的變化。目前大型肉食性魚類在沿海地區(qū)的減少趨勢已經(jīng)擴展到全球范圍，對海洋生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定具有嚴(yán)重的潛在威脅[11]。頂級捕食者活動范圍的持續(xù)收縮(鯊魚類、金槍魚類等被過度捕撈)，促使中低等捕食種群進一步擴增，生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)改變，并導(dǎo)致生物多樣性下降和初級生產(chǎn)力降低[12]。例如，珊瑚礁系統(tǒng)中鯊魚的存在與否，直接影響礁區(qū)肉食魚類腸道內(nèi)含物中的食物組成以及草食性魚類的動態(tài)分布，進而級聯(lián)到珊瑚礁系統(tǒng)藻相與珊瑚相的轉(zhuǎn)變和穩(wěn)定[13]。無論頂級捕食者的作用機制如何，是風(fēng)險效應(yīng)、競爭性釋放亦或其他，保護頂級捕食者都是維持特定生態(tài)系統(tǒng)健康的前提和基礎(chǔ)[14]。

渤海水域的頂級捕食者主要包括鯊魚類和斑海豹(Phocalargha)[15]。歷史記錄顯示：1930-1940年,渤海水域內(nèi)斑海豹的最高種群估計量為7 000-8 000頭，至2006-2007年，人為捕殺、環(huán)境破壞等因素導(dǎo)致斑海豹僅存1 000頭(瀕危)。人們意識到頂級捕食者區(qū)域性滅絕帶來的巨大危害后，開始著手開展保護工作，雖然斑海豹數(shù)量有所回升，但其棲息地破碎化、水體環(huán)境污染以及食物匱乏等諸多問題仍亟待解決。這也是全球脊椎動物(包括海洋哺乳類)的共性問題。所以，在目前不可逆轉(zhuǎn)的全球生物滅絕(Biological annihilation)大背景下[16]，人類首先需要探索的是頂級捕食者未來的動態(tài)變化，物種滅絕事件何時何地發(fā)生以及如何有效預(yù)防。

2 生境關(guān)鍵種

海洋中某些特殊生境以單一關(guān)鍵種為主體，可為其他物種提供重要的資源、庇護所或“商品和服務(wù)”的獨特空間結(jié)構(gòu)[17]，如熱帶珊瑚礁、紅樹林、海草場、海藻床等。從定義上看，具有生境關(guān)聯(lián)性的關(guān)鍵種與生態(tài)系統(tǒng)工程師(Ecosystem engineers)的概念類似，亦稱為棲息地物種(Habitat species)，可提供三維結(jié)構(gòu)的棲息地，具有復(fù)雜的功能性，能夠支持豐富多樣的生物群落。在渤海水域，貝類礁體(Shellfish reef)是一種極具代表性的關(guān)鍵種，發(fā)揮關(guān)鍵生境的生態(tài)功能[18]。牡蠣礁創(chuàng)造了大型復(fù)雜的三維結(jié)構(gòu)，為其他物種提供重要的棲息地。Wells[19]研究發(fā)現(xiàn)與牡蠣礁共生的具有生物過濾器功能的動物有303種。由此可見，任何能夠形成礁體的貝類均可看作是所在生境的關(guān)鍵種，具有類似功能的還有貽貝、鮑魚以及淡水貝類[20]等。

牡蠣礁等生境關(guān)鍵種的保護和修復(fù)應(yīng)當(dāng)引起高度重視。因為珊瑚和牡蠣死亡后，除非被機械化收割去除，否則其骨骼仍會完整地保存下來，繼續(xù)發(fā)揮原有的生境功能，而海草和海藻則不能產(chǎn)生如此持久的空間結(jié)構(gòu)，死亡后其三維屬性會迅速消失。牡蠣礁作為幼蟲附著的棲息地，其三維結(jié)構(gòu)的喪失會嚴(yán)重阻滯牡蠣生長，對于伴生物種的多樣性也會產(chǎn)生巨大危害效應(yīng)[21]。這種由于棲息地退化缺失而產(chǎn)生的級聯(lián)效應(yīng)會在食物網(wǎng)甚至整個生態(tài)系統(tǒng)擴大并持續(xù)多年，再次印證了生境關(guān)鍵種持續(xù)存在的重要性。

3 具有優(yōu)勢度的關(guān)鍵種

與關(guān)鍵種對應(yīng)的另一個概念——優(yōu)勢種(Dominant species)，是指在群落中相對于其他物種具有較高豐度，并對環(huán)境條件、群落多樣性和/或生態(tài)系統(tǒng)功能具有相應(yīng)影響的物種[8]。優(yōu)勢種往往是所在群落或生態(tài)系統(tǒng)中的關(guān)鍵種。

環(huán)節(jié)動物多毛綱(Polychaeta)是海洋大型底棲動物群落中最常見且數(shù)量較多的類群，占大型底棲動物總種數(shù)的50%-70%[22]。多毛類不僅對各種環(huán)境具有高度的適應(yīng)性，且在生態(tài)系統(tǒng)運作過程中扮演著關(guān)鍵角色，目前已被選作評估底棲生物多樣性和動態(tài)變化的指示物種。渤海是半封閉性的內(nèi)海，與我國其他三大海域相比，其底質(zhì)類型簡單，以泥沙質(zhì)和軟泥質(zhì)為主；其底棲多毛綱生物多樣性較低，主要集中在少數(shù)幾個物種，如雙齒圍沙蠶(Perinereisaibuhitensis)、日本刺沙蠶(Neanthesjaponica)等，且物種親緣關(guān)系較近，是所在群落的優(yōu)勢物種。以二年生雙齒圍沙蠶為例，其關(guān)鍵作用以及在群落中的級聯(lián)效應(yīng)主要體現(xiàn)在食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)中，作為萬能餌料聯(lián)系海-陸-空三者之間的營養(yǎng)循環(huán)。與此同時，研究發(fā)現(xiàn)在適宜底質(zhì)環(huán)境條件下，多毛類種群的恢復(fù)能力極強。因此，這類關(guān)鍵種的保護雖然不是優(yōu)先等級，但從長期的系統(tǒng)演變過程來看，多毛類對于潮間帶的生物化學(xué)循環(huán)、成巖作用等都有較強的正反饋效應(yīng)。

4 具有時空特異性的關(guān)鍵種

某些關(guān)鍵種對環(huán)境時空變化具有強烈的依賴性。如Paine發(fā)現(xiàn)的紫海星在海浪沖擊較大的潮間帶中是非常重要的關(guān)鍵種，而在有海草保護、海浪波動較小的潮間帶中則不是關(guān)鍵種[23]。由此可推斷關(guān)鍵種起關(guān)鍵作用的范圍可能小于其物種分布范圍。

調(diào)查分析發(fā)現(xiàn)鳀魚(Engraulisjaponicus)是渤海魚類群落結(jié)構(gòu)中的關(guān)鍵種之一[24]，但鳀魚到達渤海的時間集中在5月下旬至6月上旬，其作為關(guān)鍵種具有一定的時空變化特性。2009-2010年鳀魚生物量僅為1982年的2%，作為餌料魚(Forage fish)，如此大規(guī)模的減少將對鳀魚的生態(tài)角色以及所在食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)產(chǎn)生重大影響，此類影響還會通過自下而上的營養(yǎng)級聯(lián)擴展到整個渤海水域生態(tài)系統(tǒng)。目前低營養(yǎng)級物種過度捕撈的上行效應(yīng)已經(jīng)被證實[25]。

另一個具有時空特異性的關(guān)鍵種是銅藻(Sargassumhorneri)，作為西北太平洋特有的一種大型褐藻，銅藻在中國、日本、韓國沿岸及美國加利福尼亞的長灘均有分布[26]。分布于大西洋的馬尾藻屬(Sargassumspp.)主要為S.natans和S.fluitans兩個種[27]。這種漂浮性的馬尾藻屬只在特定時期出現(xiàn)，對旅游、捕撈和近岸養(yǎng)殖產(chǎn)生較強的負(fù)面影響，已經(jīng)引起全世界的關(guān)注[28]。區(qū)別于滸苔(Ulvaprolifera)形成的綠潮，這種現(xiàn)象稱為金潮(Golden tide)[27]，因其漂浮生態(tài)型可借助氣囊漂浮在海面形成海藻床而得名。在加勒比海中的馬尾藻金潮曾被稱為漂浮于大西洋的金色雨林(Golden floating rainforest of the Atlantic Ocean)[29]，其作為漂浮海藻床，可為眾多海洋生物提供避敵、索餌、產(chǎn)卵、棲息生長的良好環(huán)境[30]，對鄰近海洋生態(tài)系統(tǒng)的形成和多樣性維持具有重要作用[29]。這種移動藻場漂浮路線不定，對小型物種的擴散以及特殊發(fā)育時期的幼體擴散具有關(guān)鍵作用，同時可聯(lián)通多個水域生態(tài)系統(tǒng)，可視為時空偶然出現(xiàn)的關(guān)鍵種。

5 超級關(guān)鍵種

人類(Homosapiens)在生態(tài)學(xué)上的外部性是由認(rèn)知主觀性偏差所致。實際上，人類作為一個超級關(guān)鍵種對地球諸多生態(tài)系統(tǒng)都會產(chǎn)生巨大影響，尤其是人類與其他關(guān)鍵物種之間的密切聯(lián)系更值得我們在政策制定上把人類的影響因素考慮在內(nèi)[31]。

例如，在非洲稀樹草原的生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)功能和生物多樣性研究中，已經(jīng)將人類與非洲象(Loxodontaafricana)同時作為主要驅(qū)動因素進行綜合探索[32]，研究結(jié)果顯示，人類選擇性砍伐大型樹木導(dǎo)致的生態(tài)后果遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過大象對生態(tài)系統(tǒng)的破壞[33]。在海洋生態(tài)系統(tǒng)中，人類也是以極高的捕獵率來捕殺幾乎所有營養(yǎng)級生物(從藻類到鯨魚類)[34]，從而“發(fā)揮”其關(guān)鍵種的作用。人類在近海的密集活動，如疏浚、航運、開采以及使用底拖網(wǎng)等破壞性捕撈方式，也在改變著海洋生態(tài)系統(tǒng)的水文動力、沉積過程、生源要素的生物地球化學(xué)循環(huán)等[7]，甚至連休閑漁業(yè)導(dǎo)致的生態(tài)后果都超乎我們的想象[35]。

人類在改變自然景觀和生態(tài)系統(tǒng)的同時，也對其他關(guān)鍵種產(chǎn)生深遠(yuǎn)的影響。如何區(qū)分關(guān)鍵種種群動態(tài)變化的自然演變機制和人為驅(qū)動因素，對于保護政策的制定、實施以及提高保護策略的效用具有十分重要的指導(dǎo)意義。

6 展望

在保護生態(tài)學(xué)中，維持生物多樣性和生態(tài)功能一直是核心議題。鑒于生態(tài)系統(tǒng)的復(fù)雜性，人們不可能直接測量其整體，也無法保護所有生物，故學(xué)者們篩選出關(guān)鍵種、傘護種、旗艦種等替代物種(Surrogate species)作為切入點來開展生物多樣性等相關(guān)研究[36,37]。

無論是關(guān)鍵種還是其他替代物種，都僅僅是人們了解復(fù)雜群落組成和狀態(tài)、評估生態(tài)系統(tǒng)保存程度的手段和工具[38]，有助于人們更好地理解生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)組成和演變過程[39]。只有將關(guān)鍵種的定量測度研究與其他評估方法相結(jié)合，才能夠更有效地感知和量化由人類干擾造成的生物多樣性變化[40]。此過程需要了解掌握關(guān)鍵種的生活史，探索其形態(tài)、行為與生態(tài)系統(tǒng)功能的關(guān)聯(lián)性[41]。許多生態(tài)學(xué)家在確定不同生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵種方面投入了很多精力，并由此提出開展生態(tài)保護的重點在于關(guān)鍵種的維持[42]，這一觀點是值得商榷的。關(guān)鍵種判定的意義在于帶給人們先驗性、啟發(fā)性和效用性，便于更好地理解生態(tài)過程，而不應(yīng)局限于定義的準(zhǔn)確性。

不同生態(tài)系統(tǒng)中的關(guān)鍵種存在以下共性問題。

問題1：生態(tài)系統(tǒng)作為一個復(fù)雜的自適應(yīng)系統(tǒng)[43]，并沒有一個中央指令者，任一生態(tài)系統(tǒng)中是否一定需要存在一個或幾個關(guān)鍵種？

問題2：如果問題1的答案是肯定的，那么即使沒有人為影響，隨著生態(tài)系統(tǒng)的演化，關(guān)鍵種自身及其生態(tài)位也會發(fā)生改變，其演化或者動力學(xué)軌跡是否有規(guī)律可循？關(guān)鍵種自身特性的改變，如種群密度(Allee效應(yīng))和特性(Traits)變化，會引起群落和食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)組成、生態(tài)系統(tǒng)功能和服務(wù)發(fā)生改變，進而促使生態(tài)系統(tǒng)相變發(fā)生，最終導(dǎo)致關(guān)鍵種的消失或者替換。因此，相較于關(guān)鍵種的定義，關(guān)鍵種在生態(tài)系統(tǒng)中的功能性、與環(huán)境相適應(yīng)的變化趨勢、與其他物種的相互作用等更為重要，畢竟物種的終極目標(biāo)是個體適應(yīng)性的最大化(包括生存、生長和繁殖)，而不是僅僅為了作為人類主觀意義上的“關(guān)鍵種”而存在。

問題3：關(guān)鍵種會隨時空變化而變化，且與生態(tài)系統(tǒng)演變過程密切相關(guān)。因此，關(guān)鍵種的時空演變以及更替特征對其所在群落和生態(tài)系統(tǒng)的影響，是值得深入探索的方向。

問題4：即使是最頂級的捕食者，在發(fā)揮關(guān)鍵作用時也需要建立在一定的生物量基礎(chǔ)之上，不成比例的生態(tài)作用目前很難被量化，如上述的鳀魚，在不同年代際之間近50倍的生物量差異，對其發(fā)揮正常的生態(tài)角色會造成怎樣的影響值得深思。人類作為超級關(guān)鍵種，已經(jīng)是地球生命生物量最大的物種[44]，其影響已經(jīng)滲透到生物圈的各個角落[45,46]，并對未來的可持續(xù)發(fā)展構(gòu)成威脅[47]。故人類作為超級關(guān)鍵種對其他關(guān)鍵種的滲透影響是需要進一步關(guān)注的核心問題。

問題5：人們是否高估了關(guān)鍵種在保護生物學(xué)上的作用[48]？從物種保護的角度來看，關(guān)鍵種、優(yōu)勢種等理論研究均具有重要意義，而以此為基礎(chǔ)探索生態(tài)系統(tǒng)過程變化顯然更為關(guān)鍵，因此關(guān)鍵種的生態(tài)作用比關(guān)鍵種本身更重要[36]。只有摸清關(guān)鍵種所在群落的生物聚集過程、生態(tài)系統(tǒng)層面的相關(guān)聚集功能(如生產(chǎn)力和營養(yǎng)循環(huán)路徑等)，才能更好地確定關(guān)鍵種的生態(tài)作用，并服務(wù)于生態(tài)環(huán)境保護、漁業(yè)資源修復(fù)及其他政策的制定。

雖然人們對海洋的認(rèn)知仍存在大量的不確定性，但生態(tài)保護的本質(zhì)是提高生物多樣性，進而提升系統(tǒng)彈性、維持功能和服務(wù)價值。避免海洋生物、生態(tài)、經(jīng)濟、社會危機的惡性循環(huán)，僅停止一些人類活動(如1988年我國禁止在渤海使用底拖網(wǎng))是遠(yuǎn)遠(yuǎn)不夠的，因為累積效應(yīng)和各種不利因素的協(xié)同作用會持續(xù)威脅海洋生態(tài)系統(tǒng)。

以物種為基礎(chǔ)的保護策略的局限性，除了關(guān)注和保護關(guān)鍵種外，應(yīng)更關(guān)注生態(tài)系統(tǒng)演化的本質(zhì)，理性看待關(guān)鍵種及其在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的功能和作用，站在更高的維度和視角重新思考我們的生態(tài)未來。