武夷山五種竹子葉、枝、稈碳氮磷化學計量對生長階段和海拔的響應

孫 俊,王滿堂,袁景西,程 林,呂 敏,陳曉萍,鐘全林,4,程棟梁,4,*

1 福建師范大學福建省植物生理生態(tài)重點實驗室,福州 350007 2 棗莊學院城市與建筑工程學院,棗莊 277160 3 江西武夷山國家級自然保護區(qū)管理局,上饒 334500 4 福建師范大學地理研究所,福州 350007

相比于雙子葉木本植物器官的碳(C)、氮(N)和磷(P)元素含量研究的廣泛和深入,單子葉植物竹子的研究則顯得較為薄弱。早期研究關注到優(yōu)良竹種選擇及竹林的經(jīng)營管理中。例如,施N、P和K等肥料會顯著提高毛竹的竹材和竹筍產(chǎn)量[1],也會相應地提高竹子葉、枝、稈、根等器官的養(yǎng)分含量[2]。近幾年,對于竹子的化學計量學研究呈現(xiàn)多元化發(fā)展態(tài)勢。主要包括:微量元素肥料添加在竹林培育中的應用[3]; 脅迫生境下竹類不同器官養(yǎng)分配比特征[4]；竹子入侵亞熱帶森林的養(yǎng)分機制[5]; 響應竹林生產(chǎn)力的變化特征[6]；以及面對全球氣候變化等方面的研究[7—9]。

我國擁有大約39屬500余種竹子,竹林面積分布超過600萬hm2。并且隨著竹林不斷地擴張入侵[10—11],在垂直海拔梯度上可能會威脅到常綠林等不同的植被生態(tài)系統(tǒng)多樣性[12—15]。事實上,海拔作為區(qū)域尺度上綜合性的氣候因子,由地勢抬升變化導致的不同植物器官C、N和P養(yǎng)分間的差異已經(jīng)受到眾多研究者的關注[16—19]。然而,與大尺度上的植物化學計量特征研究相比,局域尺度往往會導致其具有較大變異[20—22],這主要是因為垂直海拔上急劇的溫度和降水等環(huán)境因子的變化引發(fā)植物適應性的生理適應調(diào)整。例如:雖然有研究表明在不同緯度梯度上植物葉片N含量隨溫度增加而降低, 但在海拔上,大部分研究卻表明葉N含量隨溫度下降而顯著下降[23—24]。我國毛竹林群落生態(tài)系統(tǒng)的C、N和P含量的研究中也發(fā)現(xiàn)毛竹葉片N含量以及N∶P值隨年均溫增加而降低,而C∶N值則相反[25]。另一方面除了溫度和降水,海拔上土壤養(yǎng)分含量也將顯著影響C、N和P含量在各器官間的分配[26]。因此,在海拔上進行竹種間不同器官的化學計量特征研究有助于揭示其養(yǎng)分含量隨海拔變化的響應規(guī)律,還能為研究竹子的擴張和覓食行為提供參考[27]。

植物器官組織內(nèi)的養(yǎng)分元素與其生長過程,功能變化,權衡策略息息相關[28],而C、N和P作為關鍵元素,全程參與植物在不同生長階段內(nèi)生理生態(tài)功能調(diào)節(jié)的過程。有研究發(fā)現(xiàn)葉片N含量以及N∶P值主要受生長階段調(diào)控,而物種與生長階段的交互作用可能會直接影響P含量[29]。另有一些研究發(fā)現(xiàn)葉片N、P含量在生長階段內(nèi)呈現(xiàn)波動狀態(tài)。例如,某些濕地草本植物在生長初期時葉片N、P含量達到峰值,而在生長旺盛階段含量最低,之后隨生長階段推進緩慢回升,直到葉片衰老時開始再次下降[30]。即使生活在相似環(huán)境下,由于物種間的差異,N、P養(yǎng)分含量隨生長階段的變化也并不相同[31]。因此,在不同生長階段下對典型物種的C、N、P含量進行分析不僅可以監(jiān)測植物體內(nèi)養(yǎng)分含量的動態(tài)過程,還可以為明確植物的生活史策略調(diào)整提供途徑[32—34]。

盡管海拔上綜合的環(huán)境因子以及生長階段的變化可能會改變植物體內(nèi)的養(yǎng)分含量組成比例,但由于化學計量內(nèi)穩(wěn)性特征的普遍存在[35—37],使植物應對自身養(yǎng)分的調(diào)節(jié)在時空尺度上的適應策略仍然具有不確定性[38]。特別是對我國南方典型竹林生態(tài)系統(tǒng)來說,由于竹子特殊的克隆繁殖周期,其生長策略響應體內(nèi)養(yǎng)分含量變化的規(guī)律還有待進一步明晰。本研究選擇沿武夷山不同海拔分布的五種竹子,對其地上器官的C、N和P含量進行不同生長階段(4月份和8月份)的研究,借此探究不同竹種葉枝稈的化學計量特征如何響應海拔和生長階段變化的影響。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究樣地位于江西武夷山國家級自然保護區(qū)內(nèi)(27°48′11″N—28°00′35″N 117°39′30″E—117°55′47″E),屬于典型中亞熱帶季風氣候,夏季高溫多雨,冬季溫和少雨。由于海拔落差大,保護區(qū)內(nèi)年均氣溫約為13.2—14.8℃,年均降水量為1813—3544mm。保護區(qū)總面積約為 16007hm2,主峰黃崗山海拔2160.8m,是中國大陸東南部的第一高峰。保護區(qū)內(nèi)保存有完整的中亞熱帶中山森林生態(tài)系統(tǒng)。隨海拔變化植被垂直帶譜發(fā)育較為完整,從低到高依次為毛竹林,常綠林,常綠落葉混交林,針闊混交林,針葉林,矮曲林及中山草甸。土壤是亞熱帶典型中山土壤類型[39]。

1.2 樣方設置與樣品采集方法

1.2.1樣方設置

在未受人為干擾的保護區(qū)范圍內(nèi)依海拔梯度設置不同竹林樣地,分別設置不同海拔的毛竹(Phyllostachysedulis),腫節(jié)少穗竹(Oligostachyumoedogonatum),箬竹(Indocalamustessellatus)樣地。同時還設置了玉山竹屬的兩個不同海拔的竹種樣地,分別是1740m處的毛竿玉山竹(Yushaniahirticaulis)和2100m的武夷山玉山竹(Yushaniawuyishanensis)。由于五種竹子株高、胸徑、密度等特征差異較大,參考前人研究中的方法將本研究中的樣方設置成兩種類型[40]。本文將毛竹和腫節(jié)少穗竹每樣地設置成3個10 m×10 m 的小樣方；將箬竹、毛竿玉山竹和武夷山玉山竹每樣地設置成3個5 m×5 m的小樣方[41],樣地概況見表1。

表1 武夷山不同海拔五種竹子樣地概況

1.2.2樣品采集及測定

于2016年8月和2017年4月 在每小樣方內(nèi)選取3株(每海拔樣地9株)近似林分平均株高、胸徑的3年生竹株進行取樣,并在每株竹子的竹冠上、中、下部位別取3個二級小枝(從枝條末端起),在每個枝上采集所有的葉片、枝。在竹稈的基部,中間及頂部位置(以1/3株高梯級計算位置)分別取10cm的稈,混合均勻。最后將葉、枝、稈樣品置于75℃的烘箱中烘干至恒重,機械粉碎后過100目尼龍網(wǎng)篩,密封袋封存?zhèn)溆?。沿對角線在每個小樣方內(nèi)用直徑5cm的土鉆取0—10cm的土壤3份混合成1份,挑出石子和細根,凋落物,風干后每樣地共測定3份土壤。使用碳氮元素分析儀(Elemental Analyzer Vario EL III,德國)測定葉片、枝、稈和土壤的總碳和總氮含量。各器官和土壤的總磷含量采用濃硫酸-高氯酸消煮法,于連續(xù)流動分析儀上(San ++,SKALAR,Netherlands)測定。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析方法

2 結果分析

2.1 葉枝稈C、N和P含量及變異系數(shù)

4月份竹葉枝稈的平均C含量分別為491.61 mg/g,489.05 mg/g,508.76 mg/g；N含量分別為24.63 mg/g,6.02 mg/g,2.97 mg/g；P含量為1.28 mg/g,0.42 mg/g,0.25 mg/g；8月份葉枝稈的C含量分別為502.80 mg/g,497.79 mg/g,498.83 mg/g；N含量分別為23.52 mg/g,7.75 mg/g,2.91 mg/g；P含量為1.37 mg/g,0.44 mg/g,0.24 mg/g(表2)。五種竹子的4月份葉枝稈的平均C∶N∶P值分別是384∶19∶1、1164∶14∶1、2035∶12∶1；8月份分別是367∶17∶1、1131∶18∶1、2078∶12∶1,不同生長階段未改變稈的N∶P值。各器官的N和P含量的變異范圍13.85%—34.02%及19.67%—44.22% 均高于C含量的2.93%—4.94%(表2)。除了物種以及4月份的不同器官間,C、N和P含量的變異系數(shù)在器官及碳氮磷養(yǎng)分間均具有顯著差異(表3)。

表2 武夷山五種竹種葉枝稈C、N和P平均含量及變異系數(shù)

表3 不同生長階段五種竹種C、N和P含量變異系數(shù)的單因素方差分析

2.2 碳氮磷含量在物種,海拔和生長階段間的變化及其交互特征

不同竹種內(nèi),毛竹葉片的C、N和P含量在五個竹子間均顯示較高特征,而腫節(jié)少穗竹,箬竹以及毛竿玉山竹葉片的N、P含量總體低于毛竹和武夷山玉山竹(表2)。隨著海拔的增加,不論生長階段的變化,毛竹葉枝稈的C含量與海拔并無顯著線性相關關系(圖1),但是4月份毛竹稈的N、P(圖1)及8月份葉片的N、P含量均隨海拔增加呈顯著降低趨勢(圖1)；腫節(jié)少穗竹葉枝C含量在4月和8月,4月葉枝的N、P及8月份稈的N、P含量均隨海拔增加而降低；相反,箬竹葉片的N、P含量在4月和8月均隨海拔增加而增加(附圖1,附圖2)。

圖1 毛竹不同生長階段葉枝稈的C、N和P含量沿海拔分布的變化特征

物種,海拔和生長階段對竹子葉枝稈C、N和P 含量的影響具有差異性。具體的:除竹枝、稈的C含量外,物種對其他器官的C、N和P 含量均有顯著影響；生長階段對葉和枝的C、N和P含量,稈的C含量產(chǎn)生顯著影響(表4,P<0.01),但未改變稈的N、P含量(表4,P=0.27和P=0.43)；竹稈C含量在海拔上無顯著差異(表4,P=0.56)。而物種和生長階段的交互作用對葉片C、P含量以及枝C、N和P含量產(chǎn)生顯著影響。生長階段和海拔間的交互作用顯著的影響了葉和枝的N、P含量及稈的N含量(表4)。物種和海拔間以及三者之間對葉枝稈的C、N和P含量均無產(chǎn)生顯著交互作用。

表4 物種,生長階段和海拔對竹子葉枝稈的C、N和P 含量的交互影響

2.3 不同生長階段器官與土壤化學計量間關系及其內(nèi)穩(wěn)性特征

在4月份時,土壤C、N含量分別與葉片的N、P和稈的N含量呈顯著正相關關系(表5)。土壤P與枝的N含量呈顯著正相關關系,而與葉、稈的C含量呈顯著負相關關系。4月份土壤P對竹子各器官內(nèi)的P元素含量影響均并不顯著,而在8月份時,土壤的N與葉N,土壤P含量與稈的P含量均呈顯著正相關(表5)。經(jīng)對應養(yǎng)分分析,五種竹子不同生長階段中,葉、枝、稈的養(yǎng)分內(nèi)穩(wěn)態(tài)特征表現(xiàn)不同。4月份時,葉N、稈N的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)HN分別為4.35和1.89；8月份時,葉N、稈P的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)HN和HP分別為3.85和1.08(圖2),但并未發(fā)現(xiàn)竹枝具有顯著的內(nèi)穩(wěn)性特征。

表5 不同生長階段竹子各器官碳氮磷含量與土壤碳氮磷含量間的相關系數(shù)

圖2 竹子不同器官化學計量的內(nèi)穩(wěn)態(tài)特征

3 討論

植物的生長除了需要溫度、水分和二氧化碳,還需要大量的氮和礦質(zhì)元素來維持生命系統(tǒng)的運行,其中,C、N和P作為主要的組成元素,其在植物體內(nèi)的分配構成和環(huán)境之間的關系一直以來得到廣泛研究[20—21,42—43]。因植物體一方面尋求繁殖的最大化,又會調(diào)節(jié)自身生長的養(yǎng)分限制,所以,竹子在不同生長階段和環(huán)境下可能傾向于采取多重養(yǎng)分權衡策略來維持生存[27]。

3.1 竹子葉枝稈的碳氮磷含量對生長階段變化的響應

武夷山五種竹子葉片在4月份比值是384∶19∶1,在8月份時是367∶17∶1。而綜合多種竹子研究結果發(fā)現(xiàn)我國竹葉平均C∶N∶P值是380∶16∶1[27],這說明在竹子不同的生長階段葉片養(yǎng)分含量可能會發(fā)生顯著改變。例如,在生長的不同階段,常綠闊葉林植物葉片的N、P含量也會發(fā)生2—4倍的變化[29],葉片C含量波動的幅度在458.48—516.87 mg/g與本文的468.48—505.39 mg/g相似。本文竹葉平均C含量研究結果略高于我國南北樣帶木本植物的平均值480.1 mg/g[22]。這可能是因為竹葉一方面兼具高光合速率和低碳投資成本[44],擁有較高的比葉面積SLA特性[45]。另一方面由于竹稈作為非同化器官可能存在C4途徑的固碳組織結構[46]綜合提高了其存儲碳的能力。這一結果與川南毛竹林的年均光合固碳能力強于一些亞熱帶常見樹種,如楠木,樟樹及歐美楊類似[47]。同時,這也與竹葉N在不同生長階段均具有調(diào)節(jié)內(nèi)穩(wěn)性特征的結果相一致(圖2),因為植物葉片N通常與光合能力緊密相關。另外,我國毛竹葉片C、N和P含量變異系數(shù)分別為7%,25%,65%[25],這與本研究的結果相一致。本研究五種竹子各器官的C、N和P含量變異系數(shù)均以P含量變異較高為主,且三種元素間變異系數(shù)存在顯著差異(表2和表3)。雖然竹稈N、P含量的變異系數(shù)總體顯著大于葉片和竹枝,但是稈的N∶P值從4月份到8月份的變化卻保持恒定(12∶1)(表2)。這也說明竹稈是竹子養(yǎng)分含量調(diào)節(jié)和維持不同生長階段竹子體內(nèi)化學計量特征平衡的重要器官。

由于植物體內(nèi)養(yǎng)分的遷移轉化速率受環(huán)境限制性的養(yǎng)分供給決定,如:生長在亞熱帶的竹子和大多數(shù)的亞熱帶木本植物來說可能對P元素的限制性調(diào)節(jié)更為直接。本文研究中葉片N∶P值從4月份的19∶1升高為8月份的17∶1,而葉片N下降約5%(表2),這表明隨著生長階段的推移,竹葉N元素的消耗可能快于P。即使本研究結果與Koerselam和Meuleman[48]在濕地生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)現(xiàn)N∶P限制閾值是14和16的結果不一致,但是竹子的N∶P值的升高趨勢以及土壤P與葉片C含量間呈顯著的負相關關系(表5)可以表明隨著生長階段變化,P仍是本地區(qū)竹林生長主要的限制性養(yǎng)分。內(nèi)穩(wěn)態(tài)機制表明植物在變化的環(huán)境中具有維持自身化學計量特征穩(wěn)定的能力?；趦?nèi)穩(wěn)態(tài)分析結果,4月份葉片HN和稈HN分別為4.35和1.89,8月份葉片HN和稈HP分別為3.85和1.08。本研究并未發(fā)現(xiàn)竹枝具有顯著的養(yǎng)分內(nèi)穩(wěn)態(tài)特性。這說明相對于竹枝來說,竹子對葉N,稈N、P含量的內(nèi)穩(wěn)態(tài)機制調(diào)控更加強烈。另外,海拔與生長階段交互使原來不受生長階段變化影響的稈N、P含量(P=0.27和0.43)也相應提高了響應能力,其中顯著地影響了稈N含量的變化(P=0.008)(表4)。這些結果一方面表明在竹子的不同生長階段,竹稈作為重要養(yǎng)分儲存器官能提供可利用的N元素,另一方面說明了竹稈的N、P含量在竹子調(diào)節(jié)自身化學計量內(nèi)穩(wěn)態(tài)平衡中會隨著環(huán)境的變化發(fā)生改變。這可能是竹子為了適應生長階段變化和環(huán)境的重要對策之一[27,49]。

3.2 竹子葉枝稈的碳氮磷含量對海拔變化的響應

隨著海拔的增加,毛竹葉枝稈的C含量與海拔均無顯著線性相關關系(圖1)。而毛竹4月份枝及8月份葉的N、P含量卻隨海拔增加而顯著降低,這一結果與腫節(jié)少穗竹N、P含量變化相似(附圖1)。同時,由于物種自身生物學特性影響,N、P含量并不總是與海拔呈負相關,如:箬竹葉片的N、P含量在4月和8月均隨海拔增加而增加(附圖2)。這些原因可能是由于竹種間在不同海拔環(huán)境下的光照條件引起的。在本研究中,位于低海拔的毛竹分布于840—1240m的海拔之間,而毛竹林中少有大樹遮陰,光照資源充裕；相對于其他兩個林下竹種來說,其光照條件較好。因此,毛竹葉片的C含量可能受海拔因素的影響較小(圖1)。理論上,物種為了適應環(huán)境溫度變化,體內(nèi)的化學計量特征會遵循與溫度相關模型的預測。有些研究認為隨海拔增高,植物為了適應低溫及光合有效輻射的增強,采取保守型策略,如降低葉片的N、P含量[50]。這與本研究發(fā)現(xiàn)毛竹及腫節(jié)少穗竹部分器官內(nèi)N、P含量隨海拔增加呈顯著降低結果相似。但也有研究認為隨溫度的降低,葉片氮磷含量反而會隨之增加[42],這與本研究發(fā)現(xiàn)箬竹葉片的氮及磷含量隨海拔顯著增加結果相一致(附圖1,附圖2)。這可能是受箬竹自身分布特性的影響(如海拔分布范圍更寬,1040—1840m),為了獲取更多光合產(chǎn)物維持生存而采取的適應性策略。如牛得草[51]也發(fā)現(xiàn)高海拔地區(qū)(在2100m以上)隨著海拔升高,植物葉片N、P含量整體上呈增加趨勢。因此,海拔上不同的光照條件,溫度會綜合影響竹子器官C、N和P含量的變化,并且與生長階段產(chǎn)生交互,從而影響其化學計量特征間的平衡。

附圖1 不同生長階段腫節(jié)少穗竹葉枝稈的碳氮磷含量隨海拔變化特征

附圖2 不同生長階段箬竹葉枝稈的碳氮磷含量隨海拔變化特征

4 結論

武夷山五種竹子的葉片C含量總體上略高于全球木本植物的平均值,毛竹,腫節(jié)少穗竹與箬竹葉的N、P含量隨海拔變化具有差異性,這可能與其自身特性及環(huán)境因素有關。五種竹子的稈N、P含量變異系數(shù)總體顯著大于葉片和竹枝,但不同生長階段稈的N∶P值并未發(fā)生改變。海拔與竹子生長階段的交互影響顯著提高了竹稈N含量的響應,不同于竹枝,竹葉和稈均具有顯著的化學計量內(nèi)穩(wěn)性保持特征?？傮w來看,武夷山不同海拔的五種竹子一方面通過維持葉N和稈的N、P含量內(nèi)穩(wěn)態(tài)機制,另一方面調(diào)節(jié)稈N含量和P含量的協(xié)變來調(diào)整生長階段和環(huán)境變化中養(yǎng)分的利用策略。