鹽堿地應(yīng)用根際促生菌對土壤改良、作物產(chǎn)量與品質(zhì)的影響——基于Meta分析

梁洪榜，趙 麗，周云鵬，劉 暢，和 婧，匡乃昆，李云開*

鹽堿地應(yīng)用根際促生菌對土壤改良、作物產(chǎn)量與品質(zhì)的影響——基于Meta分析

梁洪榜1,2，趙 麗3，周云鵬2，劉 暢2，和 婧2，匡乃昆2，李云開2*

(1 石河子大學(xué)水利建筑工程學(xué)院，新疆石河子 832000；2 中國農(nóng)業(yè)大學(xué)水利與土木工程學(xué)院，北京 100083；3 山東省肥城市湖屯鎮(zhèn)人民政府財政所，山東泰安 271600)

本研究搜集了1990—2021年間國內(nèi)外已發(fā)表關(guān)于鹽堿地根際促生菌(PGPR)應(yīng)用效果的文獻，利用Meta分析方法從土壤鹽堿程度、PGPR的接種方式和施用菌種3個方面分析了鹽堿地施用PGPR對土壤鹽堿化程度、理化指標、作物產(chǎn)量和品質(zhì)的影響。結(jié)果表明，鹽堿地應(yīng)用PGPR降低了土壤pH和EC，顯著提高了土壤肥力(有效磷、速效鉀、速效氮、全氮、有機質(zhì))、作物生理指標(葉綠素含量和抗氧化酶活性)以及作物的產(chǎn)量和品質(zhì)。與中度和輕度鹽堿條件相比，重度鹽堿條件下接種PGPR對作物的增產(chǎn)提質(zhì)效果更加明顯，作物產(chǎn)量、類胡蘿卜素、可溶性蛋白和可溶性糖含量分別增加了36.3% ～ 57.4%、31.0% ～ 62.5%、37.8% ～ 60.9% 和37.9% ～ 68.6%，并且土壤接種方式比種子接種在提升作物產(chǎn)量方面更有優(yōu)勢；接種假單胞菌屬PGPR對降低土壤鹽堿化程度更顯著，土壤pH和EC分別降低了5.2% ～ 9.5%和7.3% ～ 23.0%；接種芽孢桿菌屬PGPR對促進作物的產(chǎn)量與品質(zhì)效果更加明顯，作物產(chǎn)量增加了36.5% ～ 54.0%，類胡蘿卜素、可溶性蛋白和可溶性糖含量等品質(zhì)指標提高了30.0% ～ 49.5%、26.0% ～ 64.5%、23.0% ～ 37.7%。通過結(jié)構(gòu)方程模型發(fā)現(xiàn)，接種PGPR通過降低土壤鹽堿程度、提高土壤肥力與作物生理指標，從而實現(xiàn)了增產(chǎn)提質(zhì)效果。

鹽堿地改良；根際促生菌；土壤理化性質(zhì)；產(chǎn)量品質(zhì)；薈萃分析

全球鹽堿地面積達1×109hm2以上[1]，并以每年(1.5 ～ 2.0)×107hm2的速度擴張[2]。我國耕地鹽漬化面積達9.2×106hm2，約占我國耕地面積6.62%[3]。鹽堿化土壤使糧食大幅度減產(chǎn)，以我國鹽漬化問題嚴重的新疆地區(qū)為例，輕度鹽漬化土壤使作物減產(chǎn)10% ～ 15%，中度鹽漬化土壤使作物減產(chǎn)20% 以上[4]。土壤含鹽量過高會破壞土壤內(nèi)水分平衡，降低土壤通透性，造成土壤板結(jié)和膠結(jié)，從而降低了土壤肥力[5]；同時，土壤含鹽量過高還會破壞作物體內(nèi)水分與活性氧代謝的動態(tài)平衡，抑制葉片光合作用[6]與根系對土壤養(yǎng)分的吸收[7]，從而大幅降低了作物生產(chǎn)力。因此，改良鹽堿土壤對提高土壤生產(chǎn)力和保障全球糧食安全具有重要意義。

目前，改良鹽堿地的方法主要包括物理方法(摻加生物質(zhì)炭、秸稈深埋、暗管排水)[8]、化學(xué)方法(化學(xué)改良劑)[9]和生物改良方法。其中，接種根際促生菌(PGPR)作為一種生物改良鹽堿地的方法，具有環(huán)境友好且經(jīng)濟高效的優(yōu)勢[10]。PGPR通過聯(lián)合固氮溶磷解鉀作用活化養(yǎng)分，同時產(chǎn)生鐵載體和植物激素，降低作物體內(nèi)乙烯水平，并提升菌根功能等機制促進作物生長，進而提升作物產(chǎn)量[11]。PGPR通過實現(xiàn)根系離子穩(wěn)態(tài)，促進植物光合作用[6]、提高抗氧化能力[12]、增加根系養(yǎng)分吸收[13]，以及誘導(dǎo)植物激素信號傳導(dǎo)來克服鹽脅迫危害[14]。目前，有研究表明鹽堿地接種PGPR對玉米、小麥、大豆、水稻、菜豆等作物具有明顯的增產(chǎn)提質(zhì)效應(yīng)[15]。然而，由于土壤鹽堿程度、PGPR接種方式及施用菌種的差異，現(xiàn)有研究發(fā)現(xiàn)PGPR對鹽堿改良效果偏差較大，在促進作物增產(chǎn)提質(zhì)方面所得到的結(jié)論并不一致。Nadeem等[16]在不同鹽度條件下小麥盆栽試驗中發(fā)現(xiàn)，重度鹽度下施用PGPR對籽粒產(chǎn)量提升效果是輕度鹽度下的8.8倍。徐玥等[17]研究發(fā)現(xiàn)PGPR不同接種方式對大豆單株粒數(shù)、百粒重及產(chǎn)量增加幅度存在明顯差異。Chang等[18]研究發(fā)現(xiàn)接種起皺假單胞菌使燕麥產(chǎn)量增加28%，而復(fù)合菌株使燕麥產(chǎn)量增加了175%。因此，明確PGPR在上述條件下的應(yīng)用效果對于科學(xué)合理施用PGPR具有重要意義。本文綜合了1990—2021年已發(fā)表的在鹽堿條件下接種PGPR的文獻資料，利用Meta方法分析了不同土壤鹽堿程度、PGPR接種方式和施用菌種對土壤鹽堿化指標、土壤肥力指標、作物產(chǎn)量與品質(zhì)的影響，并通過結(jié)構(gòu)方程模型分析探討了鹽堿地接種PGPR對作物產(chǎn)量與品質(zhì)的調(diào)控路徑。本研究結(jié)果可對鹽堿地改良與鹽堿地作物產(chǎn)量品質(zhì)的提升提供科技支撐。

1 材料與方法

1.1 數(shù)據(jù)來源及篩選

本研究收集了1990—2021年已發(fā)表的關(guān)于鹽堿地根際促生菌(PGPR)應(yīng)用效果的文獻，其中英文文獻來自Web of Science核心合集數(shù)據(jù)庫(http:// www.webofscience.com/)，中文文獻來自中國知網(wǎng)(http://www.cnki.net/)。本研究所用英文關(guān)鍵詞包括PGPR、rhizosphere bacteri*、rhizobacteri*、biofertilizer、biofertiliser、microbial inoculants、salt、saline、salinity、salt stress等及其組合，布爾截斷(*)用于確保單詞變體(如bacteria與bacterium)。中文關(guān)鍵詞包括根際促生菌、微生物菌肥、微生物菌劑、復(fù)合微生物、土壤改良、鹽堿土、鹽堿脅迫等及其組合，共收集到2 773篇文獻。在此基礎(chǔ)上，使用以下標準對文獻進行篩選：①植物必須暴露在鹽分條件下或通過灌溉進行鹽分處理；②同一試驗包含配對的鹽脅迫下接種與不接種PGPR處理；③試驗具有明確的重復(fù)數(shù)；④研究測定包含土壤理化性質(zhì)、作物產(chǎn)量品質(zhì)及生長指標。經(jīng)以上標準嚴格篩選，最終獲得163篇文獻，其中包括英文文獻120篇，中文文獻43篇，可進行分析的試驗數(shù)據(jù)2 468對。

1.2 數(shù)據(jù)分類與分組

為比較鹽堿地接種PGPR對土壤理化性質(zhì)及作物產(chǎn)量、品質(zhì)的影響，本研究共選擇了4類18個評價指標作為研究對象(表1)。

表1 土壤和作物響應(yīng)指標分類

由于研究對象和研究方法不同，PGPR在不同鹽堿程度、接種方式和施用菌種條件下對土壤和作物影響存在差異。因此，本研究對已收集的數(shù)據(jù)以多種方式進行分組(表2)：按接種方式分為種子接種和土壤接種；按土壤鹽堿程度分為輕度、中度和重度鹽堿[19]；按PGPR菌種分為芽孢桿菌屬、假單胞菌屬、其他菌屬和復(fù)合菌屬(多種菌種混合)。

表2 數(shù)據(jù)分類依據(jù)

1.3 數(shù)據(jù)處理及分析

1.3.1 文獻數(shù)據(jù)處理及分析 從所收集的文獻中提取鹽堿地接種與未接種PGPR處理下作物相關(guān)指標及土壤指標的所有數(shù)據(jù)。表格、文本形式的數(shù)據(jù)直接獲取，通過GetData軟件提取圖表數(shù)據(jù)。每個完整的數(shù)據(jù)需要包括數(shù)據(jù)的平均數(shù)、標準差(standard deviation, SD)及樣本數(shù)()。若文獻中未提供標準差和標準誤(standard error, SE)，我們將標準差估計為平均值()除以樣本量的平方根[20]，計算公式如下：

若文獻中提供的數(shù)據(jù)是以標準誤的形式表示離散程度的，根據(jù)如下公式轉(zhuǎn)換[21]：

Meta分析通過Metawin2.1(Sinauer Associates，Sunderland，USA)進行，在Metawin軟件中輸入各研究中處理組(接種PGPR)和對照組(不接種PGPR)的均值，及其對應(yīng)的標準偏差和樣本數(shù)。利用隨機效應(yīng)模型計算效應(yīng)值(lnRR)，對應(yīng)指標效應(yīng)值ln的方差，計算公式如下：

式中：RR為響應(yīng)比，lnRR為效應(yīng)值；SDt、t、t分別為處理組標準偏差、樣本數(shù)和均值；SDc、c、c分別為對照組標準偏差、樣本數(shù)和均值；ln++為加權(quán)后的綜合效應(yīng)值；lnR和w分別為第對數(shù)據(jù)對的效應(yīng)值和權(quán)重；加權(quán)綜合效應(yīng)值ln++的標準差公式和每對數(shù)據(jù)對的權(quán)重和綜合效應(yīng)值ln++的95% 置信區(qū)間，計算公式如下：

為了更加直觀地反映接種PGPR對作物和土壤的影響，通過如下公式計算得到各指標的變化百分數(shù)，采用Origin軟件進行作圖。

式中：為接種PGPR相對于未接種條件下各指標的相對變化。如果的95% 置信區(qū)間包含0，認為該指標處理組和對照組間差異不顯著；若的95% 置信區(qū)間不包含0，認為二者間差異顯著，顯著性水平<0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 鹽堿地應(yīng)用PGPR對土壤理化指標和作物產(chǎn)量、品質(zhì)的影響

鹽堿地應(yīng)用PGPR對土壤及作物相關(guān)指標的影響如圖1所示。結(jié)果表明，鹽堿地應(yīng)用PGPR可以降低土壤鹽堿化程度，與對照組相比，土壤pH和EC平均效應(yīng)值分別減少了3.3%、11.6%(<0.05)。接種PGPR可以提高土壤肥力，其中有效磷、速效鉀、速效氮、土壤全氮及土壤有機質(zhì)平均效應(yīng)值分別增加了35.3%、23.3%、30.8%、24.9% 和19.6%。同時，接種PGPR能夠提升作物抗氧化酶活性和葉綠素指標，其中CAT、POD和SOD活性平均效應(yīng)值分別增加了22.1%、15.4% 和14.7%，葉綠素a、葉綠素b、葉綠素葉色值(SPAD)等生長指標分別增加了29.4%、26.3%、21.4%。此外，施用PGPR顯著提升了作物的產(chǎn)量與品質(zhì)，其中作物產(chǎn)量、類胡蘿卜素、可溶性蛋白、可溶性糖含量平均效應(yīng)值分別增加了27.9%、35.2%、35.4%、25.2%。

2.2 不同鹽堿程度下接種PGPR對土壤理化指標、作物產(chǎn)量與品質(zhì)的影響

不同鹽堿程度下接種PGPR對土壤理化指標和作物產(chǎn)量、品質(zhì)的影響如圖2所示。結(jié)果表明，不同鹽堿程度下接種PGPR提高了土壤肥力指標(有效磷、速效鉀、速效氮、全氮、有機質(zhì))和作物葉綠素指標(葉綠素a、葉綠素b、葉綠素SPAD)。輕度鹽堿和中度鹽堿條件下接種PGPR對土壤有效磷的增加更明顯，較對照組平均效應(yīng)值分別增加了49.6% 和34.1%。重度鹽堿條件下接種PGPR對產(chǎn)量和品質(zhì)(類胡蘿卜素、可溶性蛋白和可溶性糖含量)的增加更明顯，較對照組平均效應(yīng)值分別增加了45.4%、45.8%、40.2% 和39.6%。接種PGPR后植物體內(nèi)CAT活性、POD活性、SOD活性隨鹽堿增大呈現(xiàn)上升趨勢，重度鹽堿條件下對SOD活性和POD活性平均效應(yīng)值增加更明顯，較對照組平均效應(yīng)值分別增加了35.7%、27.6%。

(誤差條表示95% 的置信區(qū)間，括號內(nèi)數(shù)值代表樣本數(shù)，下圖同)

(L為輕度鹽堿；M為中度鹽堿；S為重度鹽堿)

2.3 不同接種方式下土壤理化指標和作物生長對鹽脅迫下接種PGPR的響應(yīng)

不同接種方式下PGPR對土壤理化指標和作物產(chǎn)量、品質(zhì)的影響如圖3所示。結(jié)果表明，土壤接種和種子接種PGPR均降低了pH和EC，提高了土壤養(yǎng)分和作物產(chǎn)量、品質(zhì)。土壤接種PGPR對土壤有效磷、全氮、類胡蘿卜素和產(chǎn)量的增加更明顯，較對照組平均效應(yīng)值分別增加了38.8%、27.3%、43.6%、43.8%。種子接種PGPR對可溶性糖含量和可溶性蛋白含量的增加更明顯，較對照組平均效應(yīng)值分別增加了30.5%、36.5%，并促進作物抗氧化酶CAT、POD、SOD的活性。

2.4 鹽堿地接種不同菌種PGPR對土壤理化指標和作物產(chǎn)量、品質(zhì)的影響

鹽堿地接種不同菌種PGPR對土壤理化指標和作物產(chǎn)量、品質(zhì)的影響如圖4所示。結(jié)果表明，鹽堿地接種假單孢菌屬對土壤pH的降低最明顯，較對照組平均效應(yīng)值降低了5.8%；接種假單孢菌屬和復(fù)合菌屬對EC的降低最明顯，較對照組平均效應(yīng)值分別降低了12.4%、13.0%。與接種單一菌屬相比，接種復(fù)合菌屬對土壤有效磷、速效氮、全氮效應(yīng)值增加更明顯，較對照組平均效應(yīng)值分別增加了44.1%、48.3%、31.0%。與接種其他菌屬相比，接種芽孢桿菌屬對葉綠素(葉綠素a和類胡蘿卜素)、抗氧化酶(CAT和POD)、產(chǎn)量、品質(zhì)的增加更明顯，以產(chǎn)量的增加最為顯著，較對照組平均效應(yīng)值增加了44.9%。

(soil為土壤接種；seed為種子接種)

(B為芽孢桿菌屬；PS為假單胞菌屬；OB為其他菌屬；M為復(fù)合菌屬)

2.5 PGPR提升鹽堿地作物產(chǎn)量與品質(zhì)的作用路徑分析

(***、**、* 分別表示達到P<0.01、P<0.05、P<0.1顯著水平；虛線表示不顯著)

3 討論

本文整合了1990—2021年已發(fā)表的關(guān)于鹽堿地PGPR應(yīng)用效果的文獻，通過Meta分析發(fā)現(xiàn)，施用PGPR可以明顯降低土壤鹽堿程度，提升作物產(chǎn)量與品質(zhì)(圖1)。PGPR繁殖代謝過程中，可以通過分泌多糖和黏膠改善土壤團粒結(jié)構(gòu)和化學(xué)性質(zhì)[23]，例如，疏松土壤結(jié)構(gòu)、降低土壤容重、增加土壤中非毛細管孔隙[24]等。因此，施用PGPR可以增強灌水對土壤表層鹽分的淋洗作用，減少了土壤表層鹽分的積累[25]，從而降低了土壤鹽分對作物產(chǎn)量品質(zhì)的抑制作用。同時，PGPR顯著提升了土壤中有效磷、速效鉀、速效氮、全氮和有機質(zhì)含量(圖1)。PGPR可以通過自身代謝產(chǎn)生的固氮酶[26]、磷酸酶、核酸酶[27]或有機酸[28]從而實現(xiàn)固氮、溶磷、解鉀等功能，提高了土壤中有效氮、磷、鉀含量與土壤肥力。此外，接種PGPR可以提高鹽堿地作物超氧化物歧化酶、過氧化物酶、過氧化氫酶等活性，從而緩解土壤鹽堿程度過高對作物造成的氧化損害[29]。光合作用作為植物生長的必要條件，土壤鹽堿化程度過高導(dǎo)致作物葉片滲透脅迫和氧化脅迫，增加了光合色素降解速率并抑制了光合色素的合成[30-31]，從而降低了作物生物量的積累。鹽堿地作物接種PGPR可以提高葉綠素含量和抗氧化酶活性，減少作物根系對Na+的吸收，增加對氮、磷及鎂等營養(yǎng)元素的吸收，促進了光合色素的合成[32]，進而提高了作物的產(chǎn)量與品質(zhì)。

本研究表明鹽堿地施用PGPR引起的增產(chǎn)提質(zhì)效應(yīng)在重度鹽堿條件下效果更明顯，這可能是由于重度鹽堿較中度和輕度鹽堿條件對作物生長的抑制作用更加明顯。鹽度嚴重影響植物的代謝活動和生物量的產(chǎn)生[33]，賀奇等[34]研究發(fā)現(xiàn)水稻產(chǎn)量降低幅度與鹽堿脅迫成正比，尤以重度鹽堿脅迫下，穗粒重降低最顯著。張麗華等[35]研究表明隨著鹽堿脅迫程度的增大，猴樟株高、根系數(shù)量和根系活力受到的抑制作用越強。Nadeem等[36]發(fā)現(xiàn)玉米在4、8和12 dS/m鹽脅迫條件下接種PGPR后產(chǎn)量顯著提高，并且在12 dS/m鹽脅迫下接種對玉米產(chǎn)量的提升幅度最大。此外，本文結(jié)果表明土壤接種PGPR較種子接種對產(chǎn)量促進效應(yīng)更顯著。盡管種子接種能夠使PGPR有效定殖在作物根際，維持作物在幼苗期較長時間內(nèi)的生理生長狀態(tài)[37]，然而鹽堿地的改良是一個長期緩慢的過程，需要通過長期、直接、連續(xù)施用PGPR來發(fā)揮其改良土壤與增產(chǎn)提質(zhì)的功效[38]。本研究發(fā)現(xiàn)鹽堿地接種PGPR的應(yīng)用效果與接種菌種密切相關(guān)。在施用假單胞菌屬條件下，土壤pH降低效果更顯著(5.2% ～ 9.5%)；在施用復(fù)合菌屬PGPR時，土壤電導(dǎo)率降低效果更顯著(9.7% ～ 17.0%)。這可能是由不同菌種PGPR生物學(xué)特性的差異造成的。例如，假單胞菌作為常見解磷細菌[26]，施入土壤后自身代謝產(chǎn)生的有機酸在起到溶磷效果的同時降低了根際微環(huán)境的pH[39]；而復(fù)合菌屬，如根瘤菌和膠質(zhì)類芽孢桿菌雙接種，能更有效地促進宿主植物結(jié)瘤固氮，并且通過協(xié)同作用提高了植物養(yǎng)分利用率[40]。Ahmad等[41]發(fā)現(xiàn)在同一條件下，具有多個性狀的復(fù)合PGPR菌屬可能比含有較少性狀的單一菌屬在降低土壤鹽度方面更具有優(yōu)勢。處于同一營養(yǎng)水平的PGPR間的協(xié)同作用源于代謝交叉喂養(yǎng)，促使彼此受益，從而增大了復(fù)合菌屬的作用效果[42]。此外，本文結(jié)果表明接種芽孢桿菌屬對產(chǎn)量品質(zhì)促進效應(yīng)更顯著。芽孢桿菌具有產(chǎn)生內(nèi)生孢子的能力，其相對于其他菌屬對極端pH、鹽度等各種土壤環(huán)境適應(yīng)能力更強[43]。

4 結(jié)論

本研究基于Meta分析方法對接種PGPR條件下土壤鹽堿、土壤肥力、作物產(chǎn)量與品質(zhì)進行了整合分析和評價，結(jié)果表明：接種PGPR可以有效降低土壤鹽堿程度，提高土壤肥力，提高植物葉綠素與抗氧化酶含量，從而實現(xiàn)鹽堿地作物的增產(chǎn)提質(zhì)效果；與中、低度鹽堿條件相比，重度鹽堿條件下施用PGPR對降低土壤pH、EC，提高作物產(chǎn)量與品質(zhì)的效果更好；接種芽孢桿菌對鹽堿地作物的產(chǎn)量與品質(zhì)提升效果最明顯，并且土壤接種較種子接種更有優(yōu)勢。

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Effects of Rhizosphere Growth-promoting Bacteria on Soil Improvement, Crop Yield and Quality in Saline-alkali Land——A Meta-analysis

LIANG Hongbang1, 2, ZHAO Li3, ZHOU Yunpeng2, LIU Chang2, HE Jing2, KUANG Naikun2, LI Yunkai2*

(1 College of Hydraulic Engineering and Architecture, Shihezi University, Shihezi, Xinjiang 832000, China; 2 College of Water Resources & Civil Engineering, China Agricultural University, Beijing 100083, China; 3 Hutun Town People’s Government Financial Office, Feicheng City, Taian, Shandong 271600, China)

In this study the domestic and foreign literatures were collected on the effects of plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR) application in saline-alkali land from 1990 to 2021. The impacts of PGPR application on soil salinization, physical and chemical indexes, crop yield and quality were assessed by Meta analysis method from the aspects of soil salinization degree, PGPR inoculation method and PGPR strains. The results show that PGPR reduces soil pH and EC, and significantly increases soil fertility (available P, available K, available N, total N, organic matter), chlorophyll content, plant antioxidant enzyme activity, yield and quality. Compared with moderate and mild saline-alkali conditions, PGPR inoculation under severe saline-alkali conditions has more significant effects on plant yield and quality improvement, in which crop yield, carotenoid, soluble protein and soluble sugar contents are increased by 36.3%–57.4%, 31.0%–62.5%, 37.8%–60.9% and 37.9%–68.6%, respectively. Besides, soil inoculation is more advantageous than seed inoculation in increasing yield. Compared with other PGPR, Pseudomonas have better effect on reducing soil salinization, and soil pH and EC are decreased by 5.2%–9.5% and 7.3%–23.0%, respectively. Inoculated with Bacillus increases the yield, carotenoid, soluble protein, and soluble sugar contents by 36.5%–54.0%, 30.0%–49.5%, 26.0%–64.5% and 23.0%–37.7%, respectively. The results of structural equation model indicate that PGPR inoculation reduce soil salinity and improve soil fertility and crop physiological indexes, resulting in increases of crop yield and quality.

Saline-alkali land improvement; Plant growth-promoting rhizobacteria; Soil physical and chemical properties; Yield and quality; Meta-analysis

S182；S156.4；Q939.96

A

10.13758/j.cnki.tr.2022.06.021

梁洪榜, 趙麗, 周云鵬, 等. 鹽堿地應(yīng)用根際促生菌對土壤改良、作物產(chǎn)量與品質(zhì)的影響——基于Meta分析. 土壤, 2022, 54(6): 1257–1264.

國家自然科學(xué)基金重大項目(51790531)資助。

通訊作者(liyunkai@126.com)

梁洪榜(1997—)，男，河南登封人，碩士研究生，主要研究滴灌原理及新技術(shù)應(yīng)用。E-mail: 2457858993@qq.com