植物-土壤反饋理論及其在自然和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中的應(yīng)用研究進(jìn)展

王光州, 賈吉玉,張俊伶

中國農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境學(xué)院, 北京 100193

土壤是陸地生態(tài)系統(tǒng)的核心,是生物與非生物環(huán)境進(jìn)行物質(zhì)循環(huán)和能量轉(zhuǎn)換的重要場所。土壤是多組分的綜合體,具有復(fù)雜的物理、化學(xué)和生物學(xué)性狀,提供支撐植物所必需的生長介質(zhì)以及養(yǎng)分、水分、空氣等其它生長條件。土壤性狀受到多種環(huán)境因素(溫度、水分和氧氣等)的影響,但植被仍然是影響土壤結(jié)構(gòu)和性質(zhì)的最重要生物因素。植物通過根系下扎、分泌物、凋落物及調(diào)節(jié)田間小氣候等影響多種土壤性狀,包括有機(jī)質(zhì)轉(zhuǎn)化、水分循環(huán)及生物群落組成等。這些土壤性狀的變化又會反過來影響植物本身及與其共存的植物的生長和健康。這種植物先改變土壤性狀,然后土壤反過來影響植物生長的過程,被稱作“植物-土壤反饋 (Plant-soil feedback,簡稱PSF)”[1- 2]。植物-土壤反饋在時(shí)間尺度上反映了植物導(dǎo)致土壤中非生物和生物因素的總體變化,同時(shí)在空間尺度上反映了生態(tài)系統(tǒng)地上-地下部分的互饋效應(yīng),因此可以系統(tǒng)探究植物與土壤、資源、環(huán)境之間的互作[3]。這一優(yōu)勢使得該理論形成之后的二十多年得到迅速發(fā)展,并成為生態(tài)學(xué)領(lǐng)域一個(gè)重要的研究方向。

事實(shí)上,植物-土壤反饋理論的基礎(chǔ)最早起源于1000多年前的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐,輪作體系是一個(gè)典型的代表[3]。中國古代最早的農(nóng)學(xué)著作《齊民要術(shù)》、清朝的《農(nóng)蠶經(jīng)》,均記載了作物輪作或套作對提高產(chǎn)量的重要性[4]。在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中,長期單一化種植容易造成連作障礙等問題。連作障礙的主要機(jī)制是作物自身根分泌物和凋落物產(chǎn)生的化感物質(zhì)導(dǎo)致自毒作用、土壤養(yǎng)分鈍化、病原微生物累積而產(chǎn)生負(fù)反饋?zhàn)饔?而輪作或套作可降低化感物質(zhì)所引起的這些負(fù)反饋?zhàn)饔肹5- 7]。在20世紀(jì)70年代,生態(tài)學(xué)家開始關(guān)注土壤病原菌的作用,最為知名的是Janzen-Connell假說[8-9],該假說提出成年樹種周圍容易累積天敵而不利于同種個(gè)體種子萌發(fā)和幼苗生長, 從而為其他物種提供生存空間,有利于多物種共存和植物多樣性形成。1993年 Wim van der Putten通過交互移植試驗(yàn),證明了土壤病原菌在驅(qū)動沿岸沙丘植物群落演替中的重要作用[10]。Bever于1997年正式提出植物-土壤反饋的概念模型及定量化研究方法[1]。之后,該理論得到迅速發(fā)展,現(xiàn)已成為生態(tài)學(xué)領(lǐng)域研究土壤微生物調(diào)節(jié)植物群落動態(tài)、組成和功能的前沿理論和研究方法,為理解和解釋群落演替[11- 12]、物種共存和植物多樣性形成[13- 15]、多樣性-生產(chǎn)力關(guān)系[16- 18]等研究開辟了全新視角。當(dāng)前全球面臨著人口增加、糧食安全和生態(tài)環(huán)境等重大命題,如何更好發(fā)展和應(yīng)用植物-土壤反饋理論,對促進(jìn)農(nóng)業(yè)和生態(tài)環(huán)境的可持續(xù)發(fā)展,提高自然生態(tài)系統(tǒng)調(diào)節(jié)、保蓄能力、增強(qiáng)生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)與功能具有重要的理論和現(xiàn)實(shí)意義。

1 植物-土壤反饋理論概述

植物-土壤反饋效應(yīng)可分為直接反饋和間接反饋[3]。直接反饋是指土壤性狀的改變對植物本身及其后代生長發(fā)育和健康程度的影響(圖1,αA和βB)。直接反饋類型可分為正反饋、負(fù)反饋和中性反饋,即土壤性狀的改變會促進(jìn)、抑制或不影響植物自身的生長。而間接反饋是指宿主植物導(dǎo)致的土壤性狀的變化對其它共存植物的影響(圖1,αB和βA)。間接反饋同樣包括負(fù)反饋、中性和正反饋,其反映的是一個(gè)相對效應(yīng)大小。例如,當(dāng)宿主植物引起的土壤性狀抑制共存植物生長時(shí),對宿主植物為正反饋效應(yīng);反之,為負(fù)反饋效應(yīng)。反饋?zhàn)饔玫膹?qiáng)度和方向受植物自身和相鄰植物的影響。在植物群落中,目標(biāo)植物及其相鄰共存植物與其對應(yīng)的土壤性狀之間往往相互影響,直接反饋和間接反饋同時(shí)存在,形成整個(gè)體系的“互反饋效應(yīng)”(pairwise feedback)。互反饋效應(yīng)是土壤性狀對宿主植物及其共存植物影響的凈效應(yīng),可用公式計(jì)算凈效應(yīng)值 (Net feedback=αA-αB+βB-βA)?；シ答佇?yīng)能夠比較群落中植物受土壤性狀影響的相互作用關(guān)系的強(qiáng)弱。通常,當(dāng)整個(gè)體系中宿主植物引起的土壤性狀的改變對同種植物生長的促進(jìn)作用更高,或者對不同種類植物生長的抑制作用更高時(shí),為正反饋效應(yīng);相反地,當(dāng)土壤性狀的改變抑制了同種植物的生長,而有利于其它植物的生長時(shí),則是負(fù)反饋效應(yīng)。

圖1 直接和間接植物-土壤反饋效應(yīng)Fig.1 Direct and indirect plant-soil feedback effects 植物種類A和B分別引起土壤性狀SA、SB的變化;同時(shí)SA的變化分別影響宿主植物A (αA) 和共存植物B (αB)。同理,SB的變化也會影響宿主植物B (βB) 和共存植物A (βA);兩種植物A和B的生長同時(shí)受自身種群密度和相互競爭關(guān)系 (CA, CB) 的影響;改自文獻(xiàn)[19]

2 植物-土壤反饋的作用機(jī)制

在廣義范圍內(nèi),植物-土壤反饋包括各種物理、化學(xué)、生物學(xué)反饋,是生物因素和非生物因素共同作用的結(jié)果[2,20]。土壤中非生物因素如養(yǎng)分、水分、分泌物等,以及生物因素如土壤微生物、土壤動物等均可直接或間接影響反饋?zhàn)饔玫膹?qiáng)度和方向。植物生長對土壤中養(yǎng)分的攝取導(dǎo)致養(yǎng)分含量下降,養(yǎng)分的降低進(jìn)一步限制植物生長,是一個(gè)典型的負(fù)反饋[21]。但是,這種由養(yǎng)分差異造成的反饋效應(yīng)與植物特性以及種間互作相關(guān)。例如,生長速率快的植物產(chǎn)生凋落物的數(shù)量高,且凋落物容易分解,通常這類植物對高養(yǎng)分供應(yīng)表現(xiàn)出正反饋?zhàn)饔?相反,生長速率慢的植物對養(yǎng)分需求量較少,凋落物的數(shù)量少且分解較慢,低養(yǎng)分供應(yīng)可以滿足生長速率慢的植物的生長,但對生長速率快的植物來說,便會導(dǎo)致負(fù)反饋[22-23]。

在狹義范圍的植物-土壤反饋,主要指的是植物-土壤生物之間的互作(圖2)。因?yàn)橹参锔H可以形成專性土壤生物群落,反過來,土壤生物通過與植物形成共生、寄生、偏利共生等影響植物生長和健康等[24- 25],這種植物-土壤生物互作關(guān)系的特異性,為理解和運(yùn)用植物-土壤反饋提供了更直接的證據(jù)和理論支撐。根據(jù)土壤生物對植物生長產(chǎn)生的反饋?zhàn)饔玫牟煌?可以將土壤生物分為有益生物和有害生物。一般來說,有益生物促進(jìn)宿主植物生長,產(chǎn)生正反饋效應(yīng)(圖2a)。例如,叢枝菌根真菌(Arbuscucular mycorrhizal fungi, 簡稱AMF)能夠與80%以上的陸地植物共生,是一種在土壤中分布最廣泛的能夠促進(jìn)植物氮、磷營養(yǎng)[26- 27],改善土壤結(jié)構(gòu)[28- 29],提高植物抗病性[30- 31]的有益菌。當(dāng)宿主植物供給碳源供AMF增殖和擴(kuò)繁,AMF反過來促進(jìn)植物生長時(shí),是正反饋?zhàn)饔?。然?AMF也可能更加促進(jìn)了相鄰植物生長,對宿主植物產(chǎn)生負(fù)反饋?zhàn)饔?圖2c)。同樣地,土壤有害微生物如病原菌,對宿主植物為負(fù)反饋?zhàn)饔?圖2d),但是當(dāng)宿主植物引起病原菌的變化更能抑制鄰居植物的生長時(shí),對宿主植物便是正反饋?zhàn)饔?圖2b)。由上可知,有益菌和病原菌均可導(dǎo)致正反饋或者負(fù)反饋,取決于植物和微生物的互作方式和強(qiáng)度。

圖2 植物-土壤反饋類型Fig.2 Plant-soil feedback types以有益菌和病原菌為例,闡釋了植物-土壤反饋的正反饋和負(fù)反饋效應(yīng);箭頭和黑色圓圈分別表示有益或有害作用,實(shí)線表示植物-土壤生物之間存在互作,虛線表示兩者之間無作用或互作較弱,作用強(qiáng)度的大小由線條的粗細(xì)表示;其中,正反饋來自于與宿主植物結(jié)合的有益微生物(a),負(fù)反饋來自宿主專性病原菌的效應(yīng)(d);另外,植物對有益微生物不對稱的響應(yīng)也可導(dǎo)致負(fù)反饋(c);例如,植物A能夠促進(jìn)有益微生物Y的擴(kuò)繁和生長,而Y對植物B的促進(jìn)作用更大,因此植物A相對植物B就是負(fù)反饋效應(yīng);類似的,對病菌不對稱的互作關(guān)系也可產(chǎn)生正反饋(b)。例如,植物A對病原菌Y的抗性較高,且促進(jìn)作用更強(qiáng),而Y主要抑制植物B的生長,因此植物A相對植物B就是正反饋效應(yīng);改自文獻(xiàn)[19]

土壤生物和非生物因素間的反饋?zhàn)饔檬窍嗷ビ绊懙?。土壤生物影響有機(jī)質(zhì)降解、團(tuán)聚體形成、氮循環(huán)等諸多生物地球化學(xué)過程,反過來,土壤非生物因素也影響著土壤生物功能的發(fā)揮。例如,在養(yǎng)分較低的情況下,菌根真菌可以幫助植物吸收養(yǎng)分,產(chǎn)生正反饋;在養(yǎng)分較高的條件下,植物對于菌根真菌的依賴性會降低,向地下投入的碳源會減少,菌根真菌的數(shù)量以及活性會降低,菌根真菌會與植物競爭養(yǎng)分,產(chǎn)生中性甚至負(fù)反饋[32]。干旱影響土壤細(xì)菌和真菌的群落組成[33-34],且干旱對細(xì)菌群落組成的影響比真菌更大[35]。但在干旱條件下,植物會選擇適應(yīng)干旱環(huán)境的微生物類群,如增加放線菌的豐度[36],當(dāng)再次受到干旱脅迫時(shí),這些微生物的正反饋?zhàn)饔媚軌驇椭参锔蒙L[37- 38]。

3 植物-土壤反饋理論在自然和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)的應(yīng)用

3.1 外來植物入侵

在入侵我國農(nóng)林水生態(tài)系統(tǒng)的520余種外來有害生物中,入侵植物就占51.5%[39]。外來植物的大量繁殖和蔓延,會抑制當(dāng)?shù)刂参锏纳婧桶l(fā)展,降低生物多樣性,嚴(yán)重危害入侵地生態(tài)系統(tǒng)體系的穩(wěn)定和安全。天敵逃逸是外來物種成功入侵的主要原因之一。一個(gè)外來種被引入到新的生境后,逃避了原生地病蟲害的侵害,相對于本地物種,呈現(xiàn)出中性或者正的反饋?zhàn)饔?從而導(dǎo)致其在新棲息地大面積生長、繁殖和擴(kuò)散[40]。在一些情況下,入侵種也會受到本地病原菌的侵害,然而,相對于本地物種,它們的感病性更弱,這樣即使在負(fù)反饋的效應(yīng)下,同樣可以形成入侵優(yōu)勢[41]。此外,外來物種也可以通過和有益微生物共生促進(jìn)其正反饋?zhàn)饔谩＠?加拿大一枝黃花(Solidagocanadensis)在我國是一種危害極大的外來入侵植物。這種植物改變了AMF的群落組成,促進(jìn)了Glomusgeosporum的擴(kuò)繁和生長,提高了一枝黃花對本地物種雞眼草(Kummerowiastriata)的競爭能力[42]。AMF促進(jìn)外來植物入侵定殖的作用機(jī)制包括改善入侵植物的營養(yǎng)成分,提高它們的抗逆性等[43]。也有研究表明,有些入侵植物對AMF的依賴性較低,降低了土著AMF的豐度,抑制了對AMF依賴性較高的本地植物的生長,使入侵植物間接獲得競爭優(yōu)勢[44- 45]。

進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn),隨著時(shí)間推移,入侵植物也可產(chǎn)生負(fù)反饋,使其失去入侵能力[46]。例如,對新西蘭12種入侵植物的研究表明,隨著其在當(dāng)?shù)囟ㄖ硶r(shí)間的延長,負(fù)反饋?zhàn)饔迷酱骩47]。在對豕草(Heracleummantegazzianum)不同定殖年限(11—48a)的研究中,同樣發(fā)現(xiàn)了隨時(shí)間延長,負(fù)反饋?zhàn)饔冒l(fā)生變化[48]。這些負(fù)反饋?zhàn)饔玫淖饔脵C(jī)制可能是多方面的,如病原菌的積累,有益菌作用的減弱,養(yǎng)分的消耗和化感物質(zhì)積累等[49- 50]。同時(shí),許多的外來植物并沒有形成入侵優(yōu)勢,這可能受入侵地生態(tài)環(huán)境因子的影響。土壤類型、溫度差異、養(yǎng)分高低、氣候干旱或濕潤,均可能會直接或間接影響植物與土壤環(huán)境之間的相互作用,以及外來植物的入侵和演替。

3.2 植物群落演替

在原生演替階段的早期,由于成土母質(zhì)中養(yǎng)分的缺乏,能夠與根瘤菌、AMF共生的植物成為建群種,呈現(xiàn)正反饋?zhàn)饔肹51]。早期演替植物一般生長速率較快,而使其抗病能力減弱,隨著時(shí)間推移,病原菌定殖于早期演替植物中,因此容易呈現(xiàn)負(fù)反饋?zhàn)饔?而晚期演替物種由于對病原菌有較強(qiáng)的抗性,能夠在演替后期占據(jù)競爭優(yōu)勢。因此,不同演替階段植被對病原菌響應(yīng)的不同,在一定程度上影響群落演替的方向[3]。例如,對沙茅草(Ammophilaarenaria)的研究表明,其在新形成的風(fēng)積沙灘上生長良好,而當(dāng)沙丘穩(wěn)定之后,在其根系中就會有病原菌的積累,而使其相對后續(xù)植物失去競爭優(yōu)勢[10]。

在次生演替階段,植物-土壤反饋同樣驅(qū)動了群落演替,而且作用速度相對于原生演替階段可能更快。研究表明,早期演替物種呈現(xiàn)負(fù)反饋效應(yīng),而晚期演替物種呈現(xiàn)正反饋效應(yīng)[11]。晚期演替植物除了對病原菌具有較強(qiáng)的抗性外,對AMF等有益微生物的響應(yīng)較強(qiáng)[52],有益和病原菌共同驅(qū)動了植物群落的演替[12,53]。

3.3 物種共存和植物多樣性

土壤的正反饋?zhàn)饔脮?dǎo)致優(yōu)勢物種的形成,不利于植物共存和體系多樣性的維持[19, 54]。正反饋效應(yīng)的一個(gè)典型例子是當(dāng)優(yōu)勢物種更好結(jié)合有益微生物時(shí),便會產(chǎn)生競爭排除,不利于其它從屬植物生存。例如,在北美大草原中C4植物是優(yōu)勢物種,且具有較高的菌根響應(yīng),使其它植物的生長受到限制[55]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中存在“本土優(yōu)勢”,即森林中的優(yōu)勢種在分解過程中發(fā)揮了自身的主場優(yōu)勢,促進(jìn)其凋落物在自身生長的群落環(huán)境中分解[56- 57]。影響凋落物分解的因素可分為生物因素(樹種、土壤微生物活性等)和非生物因素(氣候因素、土壤理化性質(zhì)等)等兩類?！氨就羶?yōu)勢”的作用機(jī)制可能是物種選擇了能夠快速高效降解其自身凋落物的微生物群落,且建立了適合這些腐生微生物生長和繁殖的環(huán)境。

在自然生態(tài)系統(tǒng)中,病原菌產(chǎn)生的負(fù)反饋?zhàn)饔迷谖锓N共存、群落構(gòu)建和物種多樣性維持方面的作用越來越受到人們的關(guān)注[58]。最早Janzen[9]和Connell[8]撰文系統(tǒng)地描述了熱帶森林維持較高物種多樣性的機(jī)理, 形成了Janzen-Connell假說。這一假說認(rèn)為種子擴(kuò)散以母株為中心, 鄰近母株的種子和幼苗存在較高的死亡率,有助于維持熱帶森林物種多樣性。植物這種負(fù)反饋?zhàn)饔靡话阍醋灾参锉旧砀捣置诘淖远疚镔|(zhì)或病原菌的積累。因此,植物群落中的優(yōu)勢物種受到病原菌的影響時(shí),較難形成絕對的生長優(yōu)勢,導(dǎo)致從屬物種也能共存生長,利于群落中物種共存和植物多樣性的形成[14-15, 59]。然而,負(fù)反饋?zhàn)饔貌恢辉从诓≡?有益菌如AMF也可產(chǎn)生負(fù)反饋?zhàn)饔?。例?草地植物車前草(Plantagolanceolata)對AMFScutellosporacalospora親和性高,而Panicumsphaerocarpon則與另兩種AMFAcaulosporamorrowiae和Archaeosporatrappei親和性較高,當(dāng)兩種植物共同生長時(shí),與Panicum結(jié)合的兩種AMF對車前草的生長正效應(yīng)更高,導(dǎo)致負(fù)反饋效應(yīng)[60]。因此,在整個(gè)植物多樣性體系中,AMF可能促進(jìn)某些從屬物種的生長,提高其對優(yōu)勢種的競爭能力,促進(jìn)整個(gè)群落多樣性的提高[61]。

3.4 植物多樣性-生產(chǎn)力關(guān)系

在自然生態(tài)系統(tǒng)中,隨著植物多樣性增加,體系生產(chǎn)力提高[62]。之前對植物多樣性-生產(chǎn)力關(guān)系機(jī)制的解釋集中在非生物因素方面即選擇效應(yīng)和補(bǔ)償效應(yīng)。選擇效應(yīng)是指在一個(gè)物種數(shù)目多的植物群落中,相比于一種或物種數(shù)目低的植物群落,優(yōu)勢或高產(chǎn)物種出現(xiàn)的概率較高,這些物種通常生長速率快、競爭能力強(qiáng),在混作中易獲得生長優(yōu)勢,提高了群落生產(chǎn)力[63]。補(bǔ)償效應(yīng)包括資源利用生態(tài)位的分化和種間互惠作用[62, 64-65]。研究發(fā)現(xiàn),植物-土壤反饋?zhàn)饔靡灿绊懼参锒鄻有?生產(chǎn)力關(guān)系。植物多樣性的增加可以提高土壤中碳、氮的含量[66],其中的作用機(jī)理可能是植物多樣性促進(jìn)了土壤中微生物的活性,提高了有機(jī)質(zhì)和氮的礦化速率[67]。這些養(yǎng)分資源的增加反過來又促進(jìn)了植物多樣性體系生產(chǎn)力的提高。土壤中的有益微生物如AMF和根瘤菌,也可以通過參與植物氮、磷等養(yǎng)分資源的吸收和利用而影響種間互作和體系生產(chǎn)力。AMF對植物親和力不同,同時(shí),菌絲網(wǎng)絡(luò)的存在可調(diào)節(jié)C[68]、N[69]和P[70- 71]等資源在植物間的分配。在黑麥草 (Loliummultiflorum) 與紅車軸草 (Trifoliumpretense) 混作中,AMF促進(jìn)了紅車軸草的生長,降低了黑麥草對其抑制作用,提高了混作生產(chǎn)力[72]。而且,隨著AMF多樣性增加,草地生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力增加[61]。根瘤菌的作用主要體現(xiàn)在豆科植物中。例如,在紅三葉草和藍(lán)草的混作中,紅三葉草可固氮并促進(jìn)藍(lán)草的氮營養(yǎng),提高了體系生產(chǎn)力[73]。

此外,土壤病原菌同樣能驅(qū)動物種多樣性-生產(chǎn)力正相關(guān)關(guān)系[16- 18]。長期單作土壤中往往會積累宿主專性的病原菌,抑制植物生長。在草地[17, 74- 75]和森林[76]生態(tài)系統(tǒng)中均觀察到病害的發(fā)生率和嚴(yán)重程度在物種多樣性低的植物群落中較高的現(xiàn)象。植物多樣性體系通過稀釋或抑制病原菌,減弱負(fù)反饋?zhàn)饔玫膹?qiáng)度,提高混作體系生產(chǎn)力[77- 79]。

3.5 多營養(yǎng)級之間的相互作用

除了植物-微生物之間的直接相互作用,地上-地下互作系統(tǒng)中還存在大量的其他生物,如原生動物、食草性昆蟲、分解者、捕食者等,這種多營養(yǎng)級之間的相互作用,參與和介導(dǎo)植物-土壤反饋的過程,影響植物生長與健康[80]。例如,植物根系與土壤生物之間的互作通過改變植物的養(yǎng)分狀況、初生及次生代謝產(chǎn)物等,影響地上部昆蟲及其捕食者的響應(yīng)。研究表明,蒲公英植株飼養(yǎng)的毛蟲微生物群落與其馴化的土壤微生物群落類似,表明了植物對土壤微生物群落的影響可以通過土壤記憶傳遞到以后代植物為食的昆蟲中[81]。AMF也能通過反饋防御信號調(diào)節(jié)地下-地上互作。當(dāng)植物受到害蟲的侵害時(shí),AMF的菌絲起到信號傳導(dǎo)的作用,可將這種防御信號傳遞給相鄰植物,提高相鄰植物的防御能力[82- 83]。

地上-地下部食草性昆蟲還能通過影響根系分泌物和代謝產(chǎn)物影響地下部生物群落[84],進(jìn)而影響植物-土壤反饋響應(yīng)。例如,地下部植食性昆蟲誘導(dǎo)改變根系中生物堿合成以及土壤中真菌的群落組成,當(dāng)害蟲再次取食時(shí),相對于前期沒有誘導(dǎo)的植物,誘導(dǎo)植物生長的負(fù)反饋?zhàn)饔酶85]。人工模擬的植食作用,還可以通過刺激植物根系分泌來促進(jìn)微生物生物量和活性增強(qiáng),提高土壤的氮礦化速率,從而有利于植物在植食壓力下的補(bǔ)償生長[86]。這種地上部植食性昆蟲介導(dǎo)的反饋?zhàn)饔貌粌H會發(fā)生在同物種之間,也會發(fā)生在不同種之間,影響后續(xù)植物對昆蟲的抗性和生長[87]。

3.6 氣候變化與植物-土壤反饋間的相互作用

在區(qū)域尺度上,植物-土壤互作受溫度、降水以及其他氣候因素影響。因此,氣候變化會影響植物向土壤輸入凋落物和根系淀積物,也影響植物根系與有益菌、腐生菌和病原菌相互作用關(guān)系[88]。溫度升高能夠加速植物的生理和代謝,提高植物光合和呼吸效率,同時(shí)也會提高微生物活性,促進(jìn)有機(jī)質(zhì)的降解,對植物生長產(chǎn)生正反饋效應(yīng)。但是長期的增溫會導(dǎo)致干旱,干旱會降低礦化速率和養(yǎng)分釋放,影響植物養(yǎng)分的吸收和利用,從而對種間互作和植物多樣性造成影響[89-90]。研究表明,干旱會通過影響土壤微生物群落組成產(chǎn)生“遺產(chǎn)效應(yīng)”(legacy effect),使植物再次受到干旱脅迫時(shí)獲益[38],進(jìn)而影響植物種間互作[91],或使植物趨于中性反饋?zhàn)饔肹92]。

CO2的升高影響反饋?zhàn)饔谩Ｔ卺樔~林生態(tài)系統(tǒng)的野外模擬試驗(yàn)中,利用開放式CO2增肥試驗(yàn)技術(shù) (Free air CO2enrichment, FACE),發(fā)現(xiàn)CO2濃度增加后增加了根系向土壤中的碳輸入,提高了微生物活性和有機(jī)質(zhì)的礦化,加速碳的流失;然而該過程也同時(shí)提高了氮的轉(zhuǎn)化和釋放,促進(jìn)了樹木對氮的吸收利用、生長和碳的累積,形成正反饋[93]。在美國Cedar Creek試驗(yàn)站的BioCon試驗(yàn)中,同樣利用FACE技術(shù),經(jīng)過20a的長期定位試驗(yàn)后,結(jié)果表明,在C3植物群落中,CO2的增加使氮循環(huán)由正變負(fù),而在C4植物群落中由負(fù)變正,驅(qū)動了體系由C3向C4植物的轉(zhuǎn)變,但是具體的作用機(jī)制仍不清楚[94]。同時(shí),CO2的升高往往伴隨著增溫、干旱等其他氣候變化因素的產(chǎn)生,因此這些多重因素如何共同影響植物-土壤間復(fù)雜的相互作用,有待于進(jìn)一步探究[95]。

氣候變化最直接的后果可能是植物會像動物一樣,隨著其最適環(huán)境的變化發(fā)生生境偏移。當(dāng)植物到達(dá)一個(gè)新環(huán)境后,這些遷徙植物具備類似于入侵植物的特征,遭受的負(fù)反饋?zhàn)饔幂^小[96];同時(shí)與有益菌和腐生菌之間的相互作用關(guān)系也較弱,因此受溫度、降水、養(yǎng)分等環(huán)境因素的影響可能較大。但隨著遷移時(shí)間延長,特異性病原菌積累,負(fù)反饋?zhàn)饔脮又豙88]。盡管遷徙植物是氣候變化的一個(gè)結(jié)果,在新的生態(tài)氣候區(qū)定殖后,遷徙植物同樣能夠改變生態(tài)系統(tǒng)過程,例如改變養(yǎng)分循環(huán)和地上-地下相互過程[97]。在當(dāng)前全球氣候變化背景下,在不同生態(tài)氣候區(qū),準(zhǔn)確預(yù)測植物遷徙類型和特征,進(jìn)行科學(xué)管理和干預(yù),對于保障生物多樣性具有重要意義[98]。

植物-土壤反饋在受到氣候變化影響的同時(shí),也反過來調(diào)節(jié)氣候變化。通常,植物多樣性可提高土壤生物多樣性[99],反過來,土壤生物多樣性的提高能夠提高植物群落抵抗干旱、凍害、增溫、氮沉降等環(huán)境脅迫的能力[100- 101],有利于維持生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性。植物多樣性的提高可通過調(diào)節(jié)土壤微生物的代謝活動[102]、提高AMF多樣性[103]等方式,促進(jìn)土壤團(tuán)聚體的穩(wěn)定性和碳的固存[28- 29],減少CO2的排放潛力。此外,禾草類植物與豆科植物混作后可改變土壤中N循環(huán)相關(guān)微生物,即降低與N2O排放相關(guān)的基因表達(dá),減少N2O的排放[104]。

3.7 植物-土壤反饋在集約化農(nóng)業(yè)中的應(yīng)用

集約化農(nóng)業(yè)生產(chǎn)造成了土壤酸化[105]、土壤結(jié)構(gòu)惡化[106]、環(huán)境污染[107]、病蟲害加劇[108]等諸多問題[97- 98],嚴(yán)重威脅到土壤健康和農(nóng)業(yè)綠色發(fā)展。例如,在農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中,長期單一化種植使作物病蟲害發(fā)生嚴(yán)重,是一種典型的負(fù)反饋效應(yīng)。據(jù)估算,病蟲害每年造成全球糧食產(chǎn)量減產(chǎn)幅度可達(dá)20%—30%[109]。作物多樣化種植,包括輪作、間作和覆蓋作物等可從時(shí)間和空間上緩解負(fù)反饋,增加正反饋效應(yīng)[5,110- 111]。對我國作物種植體系的整合分析表明,輪作體系的產(chǎn)量比單作平均提高20%[112]。一方面,輪作顯著提高土壤肥力,例如豆科作物的生物固氮作用增加土壤可利用的氮,提高后續(xù)小麥的產(chǎn)量和蛋白質(zhì)含量[113]; 另一方面,輪作通過非寄主作物對病原菌的稀釋效應(yīng)[114],以及提高拮抗土壤微生物的數(shù)量[115],緩解土傳病原菌的負(fù)反饋效應(yīng)。

間套作是作物多樣化種植的另一種重要形式,其在提高作物產(chǎn)量、資源利用效率,強(qiáng)化生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能方面發(fā)揮著重要的作用[4]。間套作可通過阻擋作用、田間微氣候改善、根際分泌物和改變根際微生物群落等物理、化學(xué)和生物方面的作用抑制病害[116],降低土壤的負(fù)反饋?zhàn)饔肹117]。例如,當(dāng)易感病水稻和抗病性水稻種植在一起時(shí),由于抗性水稻可阻隔稻瘟病菌的擴(kuò)散,易感病水稻相對單作可以提高89%的產(chǎn)量,同時(shí)降低了94%的稻瘟病發(fā)病率[118]。小麥與西瓜間作降低了西瓜根際丙二醛含量,增加了多酚氧化酶、苯丙氨酸解氨酶、類黃酮和總酚類含量,減輕了尖孢鐮刀菌對西瓜根系的侵染[119]。旱稻通過根系分泌物改變細(xì)菌和真菌的豐度,可以幫助抑制西瓜的枯萎病[120- 121]。在間套作體系中,作物多樣性的增加還可通過提高土壤有益菌的多樣性和豐度等促進(jìn)土壤正反饋效應(yīng)。例如,玉米與不同樹木間作體系中玉米根系A(chǔ)MF豐富度顯著提高[122]。在南方低磷土壤上,玉米與鷹嘴豆、大豆、小麥間作后,菌根真菌的數(shù)量隨不同體系而發(fā)生變化[123]。在玉米/蠶豆間作中,玉米分泌物可提高蠶豆根瘤數(shù)量和氮的固定效率[124]。反過來,這些有益微生物的改變又能通過調(diào)節(jié)氮、磷等養(yǎng)分資源在種間的利用,提高整個(gè)體系的養(yǎng)分利用效率和生產(chǎn)力。如AMF可以提高玉米/蠶豆間作體系中玉米對磷的吸收利用和生長[125],根瘤菌和AMF可提高玉米/大豆間作體系中大豆對氮的固定效率,同時(shí)促進(jìn)氮從大豆向玉米的轉(zhuǎn)移[126],促進(jìn)體系增產(chǎn)。

近年來,我國土壤污染問題日益突出,重金屬類、殘留農(nóng)藥、揮發(fā)性有機(jī)物、石油類等各類有害物質(zhì)嚴(yán)重威脅土壤健康,對作物生長產(chǎn)生負(fù)反饋?zhàn)饔谩?jù)統(tǒng)計(jì),2014年全國受污染的耕地面積約有0.1億hm2,土壤點(diǎn)位超標(biāo)率高達(dá)19.4%[127]。在污染土壤修復(fù)技術(shù)中,植物修復(fù)具有成本低、適用性廣及協(xié)同改善水質(zhì)、大氣等周圍環(huán)境的特點(diǎn),因此是土壤污染修復(fù)的一項(xiàng)重要技術(shù)。植物修復(fù)是利用植物吸收、固定、揮發(fā)、降解的機(jī)能去除或分解轉(zhuǎn)化污染物質(zhì)。如在重金屬修復(fù)方面,蜈蚣草可以超累積砷,龍葵可以超累積鎘等[128]。土壤微生物是污染土壤修復(fù)的另外一項(xiàng)重要技術(shù)。例如,惡臭假單胞菌 (PseudomonasputidaF1) 和施氏假單胞菌 (PseudomonasstutzeriOX1) 能分別降解乙基苯和二甲苯,且兩者的混合體系能同時(shí)實(shí)現(xiàn)對兩種苯污染物的高效降解[129]。植物-土壤反饋理論可用于指導(dǎo)土壤污染修復(fù)。在污染土壤中可通過篩選高效的適應(yīng)性強(qiáng)、修復(fù)效率高的微生物類群,提高修復(fù)效率[130]。隨著基因組學(xué)、培養(yǎng)組學(xué)等技術(shù)的發(fā)展,合成微生物組成為可能。通過篩選功能性高的植物-微生物組合,不僅可促進(jìn)污染物的降解,還能促進(jìn)植物生長,形成高效的植物-微生物聯(lián)合修復(fù)體系[131- 133]。

由于人為措施的影響,農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)反饋?zhàn)饔玫陌l(fā)揮還受到管理措施的影響。如土壤中過量的氮和磷會降低AMF的多樣性和豐度,影響其相應(yīng)功能[134],增加氮供應(yīng)提高作物遭受病蟲害的風(fēng)險(xiǎn)[135]。而一些合理的管理措施,如施用有機(jī)肥、覆蓋作物等保護(hù)性耕作措施,能夠提高土壤微生物的豐度、多樣性和活力,改善土壤質(zhì)量,促進(jìn)微生物的正反饋?zhàn)饔肹136]。同時(shí),土壤微生物反饋效應(yīng)的方向可能與植物特性有關(guān)。例如,從根系形態(tài)角度,比根長低的植物對AMF的依賴性較高,且根系表面積較低,降低了病原菌侵染的機(jī)率,可能會呈正反饋效應(yīng);反之,比根長高的植物具有較大的表面積,更多依賴于根系獲取養(yǎng)分,提高了病原菌侵染的概率,易呈現(xiàn)負(fù)反饋效應(yīng)[137-139]。因此,在不同的農(nóng)業(yè)生態(tài)氣候區(qū),進(jìn)行合理的作物組合搭配,有助于更好的發(fā)揮有益微生物的作用潛力。目前對農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)微生物反饋?zhàn)饔脵C(jī)制的認(rèn)識,主要集中在根瘤菌、叢枝菌根真菌和某些病原菌等,未來隨著高通量測序、規(guī)模化微生物分離鑒定和微生物組學(xué)研究技術(shù)的發(fā)展,需要從微生物群落以及其他生物群落角度開展系統(tǒng)研究[140]。

4 展望

當(dāng)前日趨加劇的氣候和環(huán)境變化嚴(yán)重影響全球生物多樣性格局和分布。如何理解和掌握植物-土壤互作機(jī)制,運(yùn)用植物-土壤反饋理論應(yīng)對全球氣候變化、保護(hù)瀕危植物、控制外來植物入侵,以及進(jìn)行可持續(xù)的食物、飼料和生物質(zhì)能源生產(chǎn),是未來科學(xué)研究和實(shí)際生產(chǎn)應(yīng)用中面臨的巨大挑戰(zhàn)。盡管植物-土壤反饋理論已經(jīng)在生態(tài)領(lǐng)域得到了廣泛應(yīng)用,但對其普遍適用性、以及地上-地下部生物和非生物因素之間的相互作用機(jī)制和規(guī)律還不清楚;同時(shí),在我國農(nóng)業(yè)綠色發(fā)展中利用植物-土壤-微生物互作強(qiáng)化正反饋?zhàn)饔玫臋C(jī)理和途徑還不明確。未來還需從以下幾個(gè)方面開展工作(圖3)。

圖3 植物-土壤反饋在不同尺度上的研究展望Fig.3 Research prospects on plant-soil feedback at different scales

(1)植物-土壤反饋機(jī)制還需進(jìn)一步深入。土壤作為一個(gè)多組分、多維度、多功能的復(fù)雜生態(tài)系統(tǒng),在前期研究中,對植物種間互作和群落動態(tài)的影響更多是依據(jù)植物生長表現(xiàn)而形成的推測性描述,或者利用模型進(jìn)行的推理性預(yù)測。近年來隨著基因組學(xué)、培養(yǎng)組學(xué)、代謝組學(xué)等多組學(xué)技術(shù)的發(fā)展,有必要在植物-土壤反饋研究中結(jié)合相關(guān)技術(shù),揭示植物代謝與菌群功能發(fā)揮之間的互作關(guān)系,闡明土壤微生物對生態(tài)系統(tǒng)地上部種群、群落組成和功能的作用機(jī)制。土壤微生物網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)分析以及微生物食物網(wǎng)是近年來微生物領(lǐng)域比較熱門的分析方法。土壤中的微生物并不是單獨(dú)存在的,而是通過直接或間接的相互作用形成復(fù)雜的共生網(wǎng)絡(luò)。土壤微食物網(wǎng)的生態(tài)功能主要體現(xiàn)在微生物和微動物間的相互作用對土壤的C、N 循環(huán)過程和植物生長以及農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中病蟲害發(fā)生等的影響方面。通過對土壤微生物網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)和食物網(wǎng)的分析,可以深度解析植物-土壤反饋的機(jī)制和過程。

(2)目前對植物-土壤反饋的研究主要集中于對單一生態(tài)系統(tǒng)的研究,缺乏不同生態(tài)系統(tǒng)之間的比較研究。不同生態(tài)氣候區(qū)的演替階段以及環(huán)境條件如何影響土壤中的碳、氮循環(huán)以及分解者、有益菌、病原菌作用和功能的發(fā)揮,特定生態(tài)氣候區(qū)的關(guān)鍵微生物類群,如何與食物網(wǎng)中多營養(yǎng)級之間的其它微生物或者土壤動物相互作用,對這些問題進(jìn)行系統(tǒng)研究,有助于更好地理解、預(yù)測和調(diào)控生態(tài)系統(tǒng)中植被群落動態(tài)和生物多樣性,提升生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)與功能。

(3)當(dāng)前植物-土壤反饋的研究多集中在控制條件的室內(nèi)模擬試驗(yàn)中,如何在更大尺度范圍內(nèi)理解和運(yùn)用植物-土壤反饋理論是一個(gè)巨大的挑戰(zhàn)。在未來的研究中,需要借助全球資源數(shù)據(jù)庫、航空遙感技術(shù)等的發(fā)展[141],在更大區(qū)域甚至全球尺度上,對地上-地下互作生態(tài)系統(tǒng),進(jìn)行長期試驗(yàn)和觀測,探究植物-土壤互作的動態(tài)變化特征和規(guī)律,為生態(tài)系統(tǒng)的科學(xué)管理和修復(fù)提供重要的科學(xué)依據(jù)。

(4)在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐中,如何進(jìn)行作物-土壤-微生物的綜合調(diào)控,在不同農(nóng)業(yè)生態(tài)區(qū),選擇適宜的作物基因型和種植方式,提高土壤微生物學(xué)潛力,加快土壤內(nèi)部物質(zhì)循環(huán)和養(yǎng)分周轉(zhuǎn),減少外源投入,降低土壤污染,增強(qiáng)作物抵抗病蟲害的能力,構(gòu)建良性健康、可持續(xù)的植物-土壤互作系統(tǒng),是未來農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展亟需重視和解決的問題。隨著科學(xué)技術(shù)的進(jìn)步,通過對植物-土壤反饋定向調(diào)控,可以充分利用和發(fā)揮作物多樣化種植和土壤生物多樣性驅(qū)動生態(tài)系統(tǒng)多功能性的優(yōu)勢,實(shí)現(xiàn)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)與生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的協(xié)同。