蚯蚓對(duì)土壤碳氮循環(huán)關(guān)鍵過程的影響及其機(jī)制研究進(jìn)展

康玉娟，武海濤

(1.中國科學(xué)院 東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所，吉林 長(zhǎng)春 130102；2.中國科學(xué)院大學(xué)，北京 100049)

0 引 言

土壤作為陸地生態(tài)系統(tǒng)中的最大碳庫，碳固存量是大氣的3至4倍[1-2]。土壤微生物對(duì)土壤團(tuán)聚體形成、養(yǎng)分循環(huán)和土壤腐殖化等具有重要的作用[3]，通過改變土壤團(tuán)聚體、pH、土壤有機(jī)質(zhì)分解速率和微生物活性等方面影響土壤有機(jī)碳庫(SOC)[4]。由于土壤微生物的強(qiáng)大作用，土壤動(dòng)物的作用往往被忽視。事實(shí)上，土壤動(dòng)物及其食物網(wǎng)是驅(qū)動(dòng)土壤碳氮循環(huán)的主要因素之一[5]，土壤動(dòng)物能夠影響土壤養(yǎng)分循環(huán)、有機(jī)質(zhì)動(dòng)態(tài)及其水肥保持能力[6]。一方面，土壤動(dòng)物可以通過取食、消化、呼吸和掘穴等活動(dòng)直接影響土壤碳循環(huán)，因?yàn)橥寥绖?dòng)物可以通過取食和分解土壤有機(jī)質(zhì)，影響土壤微生物的群落結(jié)構(gòu)以及土壤呼吸強(qiáng)度[7]。另一方面，土壤動(dòng)物可以通過與植物、微生物的交互作用間接影響土壤碳循環(huán)。土壤動(dòng)物的覓食活動(dòng)，特別是大型動(dòng)物，如蚯蚓、螞蟻和白蟻，極大地改變了土壤的理化和生物特性[8]，促進(jìn)土壤有機(jī)質(zhì)(SOM)的轉(zhuǎn)化與穩(wěn)定[9]。因此，土壤動(dòng)物對(duì)土壤碳氮循環(huán)中凋落物分解、土壤呼吸、碳穩(wěn)定性改變以及土壤氮素礦化和反硝化作用等關(guān)鍵過程具有重要意義。

蚯蚓是大部分溫帶陸地生態(tài)系統(tǒng)中最典型的大型土壤動(dòng)物，對(duì)土壤養(yǎng)分循環(huán)和生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能具有重要影響[10]。土壤中蚯蚓的數(shù)量和多樣性被認(rèn)為是土壤肥力的重要指標(biāo)。蚯蚓活動(dòng)可以改變土壤性質(zhì)(保水能力、pH、碳氮有效性)，影響土壤容重，促進(jìn)團(tuán)聚體形成，提高土壤有機(jī)質(zhì)含量以及促進(jìn)CO2和N2O的揮發(fā)[11-15]，進(jìn)而影響生物地球化學(xué)循環(huán)。蚯蚓活動(dòng)和自身代謝產(chǎn)生的分泌物與蚓糞可以增加植物生產(chǎn)力、土壤碳儲(chǔ)量和土壤對(duì)大氣的碳通量，進(jìn)而影響土壤的碳循環(huán)[16]。蚯蚓影響氮礦化和有機(jī)質(zhì)分解有兩條途徑，既通過粉碎、呼吸、消化及排泄等活動(dòng)的直接影響，以及通過改變土壤動(dòng)物和微生物的群落動(dòng)態(tài)的間接影響[17]。因此，開展大型土壤動(dòng)物的研究是了解碳氮循環(huán)機(jī)制的重要途徑。本文系統(tǒng)綜述了蚯蚓對(duì)土壤碳氮循環(huán)關(guān)鍵生態(tài)過程的影響及其機(jī)制研究的相關(guān)進(jìn)展，包括蚯蚓對(duì)凋落物分解過程、土壤碳氮礦化過程以及硝化和反硝化過程的影響，旨在加深對(duì)土壤動(dòng)物功能的理解和認(rèn)知，彌補(bǔ)土壤碳氮循環(huán)研究中的生物驅(qū)動(dòng)機(jī)制剖析的不足，為深入理解生物地球化學(xué)循環(huán)過程提供理論依據(jù)，更好的指導(dǎo)土壤生態(tài)保護(hù)和管理。

1 對(duì)土壤理化性質(zhì)的影響

蚯蚓活動(dòng)直接影響土壤的理化性質(zhì)，而蚓糞是間接影響土壤理化性質(zhì)的重要因素之一[18]。蚯蚓通過掘穴和取食行為來疏松土壤，影響土壤容重和孔隙度，改善土壤的結(jié)構(gòu)和滲透性，提高土壤養(yǎng)分的生物可利用性[19-20]，并通過消化、分解、分泌和排泄來刺激土壤中的養(yǎng)分循環(huán)和生物活性[21-23]。蚯蚓蚓糞中具有生長(zhǎng)素(IAA)等激素[24]，并且蚓糞的存在能夠增加<5 μm的土壤微團(tuán)聚體比例[25]，提高脲酶及蔗糖酶等土壤酶活性，顯著增加土壤氮磷鉀等養(yǎng)分含量，提升土壤肥力[26-27]，從而提供有利于植物生長(zhǎng)的環(huán)境[28]。根據(jù)適度牧食理論，蚯蚓通過攝食少量作物根系而刺激植物生長(zhǎng)[29]。對(duì)蚓糞中各種養(yǎng)分含量和結(jié)構(gòu)的分析發(fā)現(xiàn)，蚯蚓數(shù)量越多，土壤肥力越高[30]。蚓糞和肥料共同施用能夠顯著改善土壤團(tuán)聚體和水穩(wěn)性團(tuán)聚體的穩(wěn)定性，提升土壤肥力[31]。與周圍土壤相比，蚓糞可以增加SOC和其他營養(yǎng)物質(zhì)的含量。在蚓糞形成后的最初幾個(gè)小時(shí)內(nèi)，植物可利用的養(yǎng)分會(huì)被釋放出來[32]。

作為典型的大型土壤動(dòng)物，蚯蚓有利于土壤水力特性的塑造[33]。蚯蚓洞可以作為水優(yōu)先流動(dòng)的通道[34]，土壤中細(xì)小顆粒的重新分布及其在土體中的濃度影響土壤的孔隙度和土層內(nèi)的持水能力[35]；蚓觸圈是蚯蚓洞和周圍土壤基質(zhì)之間水分橫向轉(zhuǎn)移的潛在傳輸帶[36-37]，蚯蚓活動(dòng)可以改變土壤團(tuán)聚體和孔隙度[38]，而團(tuán)聚體及其之間的空間可為空氣和水的保留和交換提供場(chǎng)所[38-39]，從而對(duì)水的滯留和土壤通氣性產(chǎn)生影響[40-41]。而且，蚯蚓對(duì)土壤液相和氣相組成的影響及其作用機(jī)制直接影響土壤的供水能力和溫室氣體的排放過程。

蚯蚓粘液主要由蛋白質(zhì)、多肽和碳水化合物組成[42]，是土壤生物化學(xué)循環(huán)過程中普遍存在的碳和氮來源，可以促進(jìn)蚯蚓與其他土壤生物之間的直接相互作用[43]。粘液普遍存在并持續(xù)產(chǎn)生在有蚯蚓棲息的土壤中[21]，蚯蚓粘液可能是土壤生化過程的主要介質(zhì)，也是與其他土壤生物相互作用的主要介質(zhì)，如彈尾目以蚯蚓粘液為食[44]。蚯蚓粘液也被認(rèn)為是不穩(wěn)定的碳源，可極大地提高微生物的活性，加速土壤有機(jī)質(zhì)的周轉(zhuǎn)[45]。

2 對(duì)凋落物分解的影響

凋落物為許多土壤過程提供養(yǎng)分，也是動(dòng)植物和微生物群落的主要營養(yǎng)來源[46]。凋落物分解是陸地生態(tài)系統(tǒng)中物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)的重要環(huán)節(jié)[47]，也是土壤有機(jī)質(zhì)的重要來源之一，為參與有機(jī)物分解的微型和大型無脊椎動(dòng)物提供棲息地，是碳循環(huán)的關(guān)鍵步驟[48]，對(duì)陸地生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力和養(yǎng)分循環(huán)有著深遠(yuǎn)的意義[49]。

蚯蚓通過攝食等活動(dòng)直接影響凋落物分解，也通過改變微生物活性、土壤物理和化學(xué)性質(zhì)等方式間接影響其分解過程[50-52]。蚯蚓對(duì)凋落物和有機(jī)碳的影響主要取決于蚯蚓的功能群和多樣性，蚯蚓功能群的多樣性加速了凋落物的分解和有機(jī)碳的衰減[53]。凋落物經(jīng)蚯蚓腸道消化吸收后，其中的有機(jī)質(zhì)含量?jī)H下降3%～6%[54]。北美地區(qū)Octolasioncyaneum和Allolobophoracaliginosa兩種生態(tài)型蚯蚓，每年可以消耗表層土壤中10%的有機(jī)質(zhì)[54]。蚯蚓可以有選擇的分解凋落物，這與凋落物中有機(jī)物及其化學(xué)組成是否符合蚯蚓喜好有關(guān)。蚯蚓傾向取食分解含氮量及碳水化合物高、碳氮比較低的物質(zhì)[55]。有蚯蚓參與分解過程的凋落物的分解量明顯高于無蚯蚓參與的分解量。土壤動(dòng)物對(duì)凋落物破碎作用會(huì)導(dǎo)致其分解速率大幅增加，特別是在溫帶和熱帶地區(qū)[56]。蚯蚓分解凋落物包括淋溶作用、破碎作用以及蚯蚓與微生物相互作用[57]。眾多研究發(fā)現(xiàn)，蚯蚓可以改變微生物活性，從而加快凋落物的分解速率[58-59]。

微生物活動(dòng)出現(xiàn)在蚯蚓分解凋落物的各個(gè)環(huán)節(jié)。蚯蚓可以促進(jìn)草原生態(tài)系統(tǒng)中凋落物的分解[60]，而蚯蚓通過影響微生物群落結(jié)構(gòu)、數(shù)量和活性，二者相互作用加快了凋落物的分解進(jìn)程[61]。添加凋落物可提高SOC向微生物量碳的轉(zhuǎn)化效率，且在凋落物中添加蚯蚓可進(jìn)一步促進(jìn)這種作用[62]。蚯蚓通過粉碎等活動(dòng)增加凋落物與微生物的接觸面積，并將粉碎后的凋落物混合于土壤中，從而促進(jìn)其分解，提高土壤SOC含量[63]。分析蚯蚓對(duì)落葉、大豆莖稈等凋落物的分解過程發(fā)現(xiàn)，接種蚯蚓的土壤中硝態(tài)氮、微生物量氮以及可礦化氮的含量均得以顯著提高[64]。蚯蚓對(duì)土壤氮礦化作用的影響與土壤和凋落物的類型有關(guān)[65]。

3 對(duì)土壤碳礦化的影響

蚯蚓是決定土壤是碳源或碳匯的主要參與者[66-68]，盡管蚯蚓存在于世界各地的多種生態(tài)系統(tǒng)中，但它們?cè)谕寥捞嫉獎(jiǎng)討B(tài)中的作用往往被忽視[69]。蚯蚓主要通過兩種方式影響土壤有機(jī)碳氮?jiǎng)討B(tài)：(1)刺激土壤微生物活性和生物量，從而加速土壤礦化[70-73]；(2)促進(jìn)大團(tuán)聚體(>0.25 mm)和微團(tuán)聚體(<0.25 mm)的形成，將有機(jī)質(zhì)轉(zhuǎn)化為更穩(wěn)定的形式[74-75]。

蚯蚓通過取食、混合土壤及調(diào)節(jié)有機(jī)質(zhì)等對(duì)SOC產(chǎn)生影響，且對(duì)有機(jī)碳的固存影響極大。蚯蚓對(duì)有機(jī)質(zhì)的再分配改變了土壤微生物的資源可用性，從而影響碳的固存和礦化[76]。內(nèi)棲蚯蚓能夠調(diào)動(dòng)土壤中的舊有機(jī)碳庫[51]。蚯蚓通過改變土壤中微生物活性[77]和促進(jìn)土壤大團(tuán)聚體的形成影響SOC[78]。蚯蚓腸道中蛋白酶、多糖酶、糖苷酶及過氧化物酶等活性較高[66]，有機(jī)質(zhì)和土壤被蚯蚓攝取后與其腸道粘液混合，并被其攝取的微生物和腸道微生物所產(chǎn)生的酶分解。當(dāng)土壤通過蚯蚓腸道時(shí)，它的化學(xué)、物理和生物特性會(huì)發(fā)生許多變化，直到未消化的物質(zhì)以蚓糞的形式沉積下來。新鮮蚓糞是當(dāng)前土壤碳礦化研究的熱點(diǎn)[79]，內(nèi)棲蚯蚓的新鮮蚓糞比塊狀土壤含有更多的有效養(yǎng)分(N、P、K和Ca)，可以維持更多的微生物活動(dòng)[75]。試驗(yàn)表明，接種蚯蚓能夠改變土壤基質(zhì)質(zhì)量和土壤微生物群落組成，提高土壤β-葡萄糖苷酶活性[47]。蚯蚓及其腸道微生物群可能通過提供更好的基質(zhì)，即更易獲得的碳直接影響與碳礦化相關(guān)的土壤微生物活性[42]。也有研究指出接種蚯蚓對(duì)農(nóng)田土壤β-葡萄糖苷酶活性具有抑制作用，但不會(huì)影響土壤碳礦化速率[80]。蚯蚓能夠促進(jìn)土壤團(tuán)聚體中碳的積累，但也加速了土壤碳礦化速率[80]。蚯蚓對(duì)SOC動(dòng)態(tài)影響有兩個(gè)相反的方向：一方面，蚯蚓通過刺激微生物的活性、生物量、豐富度和多樣性來增加有機(jī)碳的礦化，即產(chǎn)生CO2；另一方面，蚯蚓可以促進(jìn)大團(tuán)聚體和微團(tuán)聚體的形成，從而穩(wěn)定有機(jī)碳庫。研究表明，微生物壞死團(tuán)(即死亡微生物生物量的殘余物)是穩(wěn)定有機(jī)碳的重要來源，特別是細(xì)菌和真菌的細(xì)胞壁包膜對(duì)小顆粒有機(jī)碳的形成有顯著貢獻(xiàn)[81]。

蚯蚓促進(jìn)并顯著增加CO2排放通量[82]。蚯蚓自身的呼吸是土壤中CO2釋放的一部分，直接參與土壤碳循環(huán)過程。蚯蚓具有數(shù)量多且分布廣的特點(diǎn)，土壤碳循環(huán)受土壤動(dòng)物自身呼吸的影響極大，但目前研究主要集中在對(duì)土壤微生物和根系的影響方面。蚯蚓對(duì)土壤CO2排放影響的綜合統(tǒng)計(jì)分析表明，接種蚯蚓后土壤CO2排放量增加了33%，但并未影響SOC儲(chǔ)量[80]。蚯蚓能夠增加土壤CO2排放量可能是由于加速植物凋落物腐爛所致，因?yàn)樵诜治鲵球緦?duì)土壤CO2排放影響的研究中，有60%的研究是在土壤中添加了植物凋落物[80]。土壤動(dòng)物可以通過加速微生物生物量的周轉(zhuǎn)來促進(jìn)可溶性有機(jī)碳(DOC)的釋放[83]。土壤CO2排放主要受土壤微生物群落、生物量及其活性的影響[84]。蚯蚓與根系所分泌的酚酸類化合物之間的相互作用可以直接抑制根系的生長(zhǎng)，從而對(duì)土壤微生物呼吸產(chǎn)生抑制作用[85]。熱帶稀樹草原土壤蚯蚓洞中的土壤碳礦化率比對(duì)照土壤提高了近4倍[86]，接種蚯蚓使山毛櫸樹林土壤碳礦化量提高了24.6%[87]。室內(nèi)實(shí)驗(yàn)分析表明，蚯蚓可以提高SOC礦化[77]。蚯蚓的存在不僅顯著增加了有機(jī)碳礦化總量，同時(shí)加強(qiáng)了土壤礦物質(zhì)的穩(wěn)定性[77]。但也有研究表明，蚯蚓和中型土壤動(dòng)物之間的相互作用對(duì)土壤CO2的排放沒有顯著影響，出現(xiàn)這種現(xiàn)象的潛在原因是與其他土壤動(dòng)物共存時(shí)，蚯蚓在影響土壤CO2和N2O排放的過程中可能起主導(dǎo)作用[88]。

4 對(duì)土壤氮礦化的影響

土壤氮礦化潛力可以表征土壤氮養(yǎng)分的供給能力，氮礦化潛力是指在適宜條件下土壤微生物單位時(shí)間內(nèi)將有機(jī)氮轉(zhuǎn)化成無機(jī)氮的總/凈增加量，其主要受微生物活性及土壤有機(jī)質(zhì)含量的影響。蚯蚓可以增加土壤微生物量氮庫含量，促進(jìn)有機(jī)氮礦化[89]。蚯蚓對(duì)氮礦化、植物氮利用率和N2O排放的影響在功能基團(tuán)之間存在差異[90]。蚯蚓影響土壤氮素的礦化作用主要包括生理代謝、分泌粘液、產(chǎn)生蚓糞、殘?bào)w分解等幾方面。蚯蚓的消化、分解有機(jī)物殘?jiān)蛯⑵渫寥阑旌系哪芰⒓铀俚牡V化。一些從蚯蚓體內(nèi)流失氮的過程，如分泌外部粘液、排出尿液、蚓糞和死亡會(huì)導(dǎo)致有機(jī)氮轉(zhuǎn)化為礦物態(tài)氮。蚯蚓可以排泄富含氮的粘液和尿液，蚓糞以及死亡的蚯蚓組織的分解增加了土壤礦質(zhì)氮濃度，為蚓觸圈和生態(tài)系統(tǒng)尺度的土壤反硝化細(xì)菌提供硝酸鹽來源。室內(nèi)和室外的試驗(yàn)證明，增溫條件下蚯蚓有效提高了氮尤其是無機(jī)氮的礦化率[91]。接種蚯蚓后顯著提高了土壤微生物量碳、氮和硝態(tài)氮的含量。蚯蚓可顯著促進(jìn)氮礦化，并提高土壤有效態(tài)氮的含量，大量有效氮以蚓糞的形式排出[92]。蚓糞和蚓穴中的硝態(tài)氮濃度較高，且蚓糞中有較高的氨態(tài)氮[25]。蚯蚓在植物生產(chǎn)力中發(fā)揮關(guān)鍵作用，主要是通過促進(jìn)氮礦化過程[21]。

根據(jù)習(xí)性和生境可以將蚯蚓劃分為3種生態(tài)類群，即表?xiàng)?、?nèi)棲型和深棲型。由圖1可知[91]，Lumbricusrubellus和Lumbricusterrestris可以促使凋落物的礦化作用增強(qiáng)，但是在接種Aporrectodeacaliginosa的實(shí)驗(yàn)裝置中沒有發(fā)現(xiàn)這種現(xiàn)象。另一方面，L.rubellus和A.caliginosa對(duì)土壤有機(jī)質(zhì)礦化有促進(jìn)作用。不同種類蚯蚓之間的相互作用影響了細(xì)菌群落和土壤礦質(zhì)氮濃度。L.rubellus和L.terrestris、L.rubellus和A.caliginosaled之間的相互作用促進(jìn)了礦質(zhì)氮在細(xì)菌生物量中的固定作用。另一方面，A.caliginosa和L.terrestris之間的交互作用導(dǎo)致細(xì)菌生長(zhǎng)速率加快，土壤碳礦化增加。當(dāng)三種蚯蚓均存在時(shí)，A.caliginosa和L.terrestris的交互作用占主導(dǎo)地位。因此，蚯蚓對(duì)氮礦化的影響取決于蚯蚓物種本身的生態(tài)特性，并可通過物種間的相互作用加以影響。

蚯蚓在加速土壤碳、氮礦化的同時(shí)，也可以增加土壤團(tuán)聚體的穩(wěn)定性來保護(hù)有機(jī)碳[93-94]，并產(chǎn)生能增加土壤水流的大孔隙[80]，這反過來又可以保護(hù)土壤表面不受侵蝕[95]。蚯蚓的影響既取決于其生態(tài)型，也取決于土壤本身的條件[96-100]。接種蚯蚓可以增加土壤碳封存，提高團(tuán)聚體穩(wěn)定性，還可以通過增加入滲率和蓄水量來改變水文功能[99]。

注：負(fù)、正、強(qiáng)正效應(yīng)分別用-、+、++表示。Note:The negative,positive,and strong positive effects are expressed as-，+，++.圖1 蚯蚓單種效應(yīng)(實(shí)線)和種間互作效應(yīng)(虛線)對(duì)作物殘留礦質(zhì)氮濃度、土壤有機(jī)質(zhì)礦質(zhì)氮濃度、土壤總氮和總碳以及細(xì)菌群落的影響[91]Fig.1 The effect of single species of earthworm(solid line) and interspecific interaction effect(dashed line) on the concentration of residual mineral nitrogen in crops,the concentration of soil organic matter and mineral nitrogen,soil total nitrogen and total carbon,and bacterial communities[91]

5 對(duì)土壤硝化和反硝化作用

土壤產(chǎn)生N2O主要取決于微生物過程，N2O形成所涉及的3個(gè)主要微生物過程是硝化過程、反硝化過程和硝化反硝化過程[100]。蚯蚓與土壤微生物相互作用，通過多種途徑影響N2O的產(chǎn)生和排放。蚯蚓直接或間接影響硝化作用、反硝化作用和硝化反硝化作用，這3種主要微生物過程最終決定了N2O的排放[101-102]。蚯蚓通過與植物殘?bào)w的結(jié)合和土壤的混合，改變了土壤的聚集性、孔隙度、土壤水分動(dòng)態(tài)和氣體擴(kuò)散率，從而影響N2O的排放[103]。蚯蚓活動(dòng)促進(jìn)了土壤微生物在蚓糞中氮的礦化作用和硝化作用[104]。對(duì)蚯蚓糞中微生物介導(dǎo)的氮轉(zhuǎn)化的研究表明，硝化作用和反硝化活性均得以增強(qiáng)[105-106]。

土壤的凈硝化作用受土壤pH的影響，pH越低土壤凈硝化作用受抑制程度越高[107]。接種蚯蚓的土壤處理中，其潛在硝化勢(shì)得以提高，這說明蚯蚓活動(dòng)顯著促進(jìn)了土壤的硝化作用。有研究表明：土壤硝化速率、氨氧化微生物數(shù)量和活性等都與土壤pH呈極顯著的正相關(guān)關(guān)系[108]。在蚯蚓耐受試驗(yàn)中，蚯蚓活動(dòng)顯著提高了土壤的pH，而土壤硝化作用的增加很可能與土壤pH增加有關(guān)。蚯蚓與微生物的相互作用促進(jìn)了微生物活性，改變了土壤的理化性質(zhì)，從而加速了微生物體內(nèi)氮素的釋放[109-110]，或是由于蚯蚓本身排泄的黏液或蚓糞中含有大量的礦質(zhì)氮素[108]，從而改變了土壤氮素礦化的特征；作為硝化過程的底物，土壤氨態(tài)氮含量的顯著提高[111]，也會(huì)促進(jìn)土壤硝化作用的增強(qiáng)[112-113]，因此，蚯蚓通過促進(jìn)土壤氮素的礦化進(jìn)而促進(jìn)了土壤的硝化作用。

催化硝化作用的菌群有氨氧化細(xì)菌(AOB)或氨氧化古菌(AOA)和亞硝酸鹽氧化菌(NOB)[114]。蚯蚓通過影響土壤AOB，促進(jìn)土壤硝化過程的進(jìn)行。穩(wěn)定同位素探針技術(shù)(SIP)和高通量測(cè)序證明，AOB在土壤硝化作用中具有主導(dǎo)地位[114]，主要發(fā)揮作用的是亞硝化螺菌屬(Nitrosospira)。此外，蚯蚓通過增加土壤NOB中的Nitrospira相對(duì)豐度來促進(jìn)硝化過程。

反硝化作用是微生物介導(dǎo)的反應(yīng)，導(dǎo)致陸地生態(tài)系統(tǒng)損失氣態(tài)氮(N2O和N2)，大氣中約53%的N2O是氮素轉(zhuǎn)化過程中產(chǎn)生的[115]。反硝化是土壤中氣態(tài)氮排放的最重要生物來源，占全球氮損失約7.1×1012mol·a-1。土壤是N2O排放的主要來源，N2O的排放主要受土壤水分、通氣條件、可利用氮、溫度、pH及土壤質(zhì)地等因素的影響。也有研究認(rèn)為，影響土壤N2O排放的主要因素為水分和氮素，且兩種因素受人為活動(dòng)的影響[116]。蚯蚓能夠促進(jìn)N2O的排放，根據(jù)綜合統(tǒng)計(jì)分析，接種蚯蚓的土壤比無蚯蚓的土壤排放更多的N2O[117]。在接種蚯蚓的生態(tài)系統(tǒng)中，氮素含量越高，土壤反硝化作用越強(qiáng)，含氮?dú)怏w排放量越大[118]。反硝化細(xì)菌的活性受土壤水分及蚯蚓活動(dòng)的影響，當(dāng)土壤水分較高時(shí)，蚯蚓活動(dòng)增強(qiáng)，其活性越高，從而促進(jìn)N2O分解為N2排放[119]。

蚯蚓與反硝化細(xì)菌的相互作用被認(rèn)為是直接作用，蚯蚓之所以可以成為N2O排放源，主要因其腸道、蚓穴土壤、蚓糞以及蚓觸圈。蚓觸圈含有眾多營養(yǎng)元素，能夠提高土壤微生物活性，促進(jìn)土壤氮素轉(zhuǎn)化并加快其分解速率[120]。厭氧蚯蚓腸道是有利于反硝化作用進(jìn)行的微生物場(chǎng)所(圖2)，腸道中的礦質(zhì)氮、有效碳和適宜的濕度都會(huì)刺激反硝化細(xì)菌的活性[121]。在蚓觸圈尺度上，蚯蚓活動(dòng)可以為反硝化作用提供所需要的無機(jī)氮和可溶性碳基質(zhì)[121]。蚯蚓腸道所具有的永久性厭氧環(huán)境以及大量可利用的有機(jī)物，都極大地促進(jìn)反硝化細(xì)菌的生長(zhǎng)。蚯蚓的取食習(xí)性間接影響反硝化和N2O的排放，這是由于蚯蚓每天消耗大量有機(jī)物來獲得能量，并滿足它們對(duì)氮素和其他礦物質(zhì)的營養(yǎng)需求。蚯蚓腸道內(nèi)的原位條件(缺氧、碳基質(zhì)的有效性和硝酸鹽/亞硝酸鹽)刺激了攝取反硝化菌的生長(zhǎng)和活性，導(dǎo)致蚯蚓產(chǎn)生N2O和N2排放[77]。

注：圓環(huán)的大小反映了細(xì)菌、反硝化菌的相對(duì)豐度和可利用的營養(yǎng)物質(zhì)。TE：蚯蚓接種滅菌土壤；TO：無菌土壤，不接種蚯蚓；UE：蚯蚓接種未滅菌土壤；UO：未接種蚯蚓的未滅菌土壤。Note:The size of the circle reflects the relative abundance of bacteria and denitrifying bacteria and available nutrients.TE:Sterilized soil inoculated with earthworms; TO:Sterile soil without earthworms inoculated; UE:Unsterilized soil inoculated with earthworms; UO:Unsterilized soil not inoculated with earthworms.圖2 不同處理土壤接種蚯蚓后N2O排放差異的假設(shè)模型[122]Fig.2 Hypothetical model for differences in N2O emissions from soils inoculated with earthworms in different treatments[122]

6 展望

盡管目前有眾多研究證明了蚯蚓土壤碳氮循環(huán)關(guān)鍵過程的影響，但當(dāng)前研究仍集中在“現(xiàn)象”研究上，對(duì)機(jī)理的研究仍不深入。未來有關(guān)蚯蚓對(duì)土壤生物地球化學(xué)循環(huán)影響應(yīng)加強(qiáng)以下幾方面研究。

6.1 建立定量模型評(píng)估蚯蚓對(duì)SOC的影響

目前有關(guān)蚯蚓對(duì)SOC儲(chǔ)存的影響仍然存在爭(zhēng)議。蚯蚓影響土壤有機(jī)質(zhì)穩(wěn)定或礦化的研究結(jié)果與目前其對(duì)土壤團(tuán)聚體中碳分布的影響相矛盾[113]。蚯蚓對(duì)SOM穩(wěn)定性和周轉(zhuǎn)率的影響并沒有被定量描述[123]。分子水平的研究可能揭示出更復(fù)雜的蚯蚓對(duì)土壤有機(jī)質(zhì)的影響[124]。蚯蚓對(duì)SOC儲(chǔ)存既有積極影響也存在負(fù)面影響[125]。然而，目前還不清楚蚯蚓可以保護(hù)SOM的含量有多大，速度有多快。盡管蚯蚓被認(rèn)為是管理生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的潛在有用生物，但現(xiàn)有文獻(xiàn)并沒有對(duì)這一趨勢(shì)進(jìn)行量化。如何建立定量模型對(duì)蚯蚓作用下SOC穩(wěn)定和礦化進(jìn)行描述及分析，應(yīng)在未來研究中予以關(guān)注。

6.2 加強(qiáng)系統(tǒng)研究，綜合分析蚯蚓-微生物互作與土壤養(yǎng)分循環(huán)的關(guān)系

蚯蚓在改變土壤結(jié)構(gòu)、加速養(yǎng)分循環(huán)和促進(jìn)植物生長(zhǎng)具有重要作用。地上與地下部分是一個(gè)相互作用的有機(jī)整體，其相互作用影響著土壤碳氮收支及碳氮循環(huán)過程。研究蚯蚓在土壤碳氮關(guān)鍵過程中的作用必須對(duì)地上和地下生態(tài)系統(tǒng)進(jìn)行綜合研究。目前有關(guān)蚯蚓-微生物相互作用對(duì)土壤養(yǎng)分循環(huán)的研究較少[126]。蚯蚓是促進(jìn)真菌群落組成和結(jié)構(gòu)變化的潛在驅(qū)動(dòng)因素，尤其是可以促進(jìn)與植物直接作用的菌根真菌結(jié)構(gòu)的改變。另一方面，與許多細(xì)菌一樣，腐生真菌是土壤生物地球化學(xué)的關(guān)鍵驅(qū)動(dòng)力，但它們的作用在很大程度上被忽視，特別是對(duì)其蚯蚓的協(xié)同或拮抗作用關(guān)注較少。蚯蚓與微生物的相互作用及其對(duì)土壤養(yǎng)分循環(huán)的影響涉及代謝組學(xué)、微生物學(xué)、轉(zhuǎn)錄組學(xué)和生物化學(xué)等學(xué)科，需要多學(xué)科的共同努力。

6.3 在全球變化與人類活動(dòng)背景下開展多因素、多水平研究

氣溫升高、大氣CO2濃度和氮沉降的增加以及降水格局變化都是全球氣候變化的重要特征。IPCC第五次大會(huì)上指出，預(yù)計(jì)到2100年全球氣溫將上升1.2 ℃～4.0 ℃[127]。氣候變化對(duì)生物地球化學(xué)循環(huán)、生態(tài)系統(tǒng)以及地上地下生物相互作用影響顯著。氣候變化可以改變物種分布、種群動(dòng)態(tài)以及棲息地，在全球范圍內(nèi)導(dǎo)致生物多樣性的喪失[128]。例如增溫能夠影響土壤有機(jī)質(zhì)的分解、土壤呼吸和元素礦化等過程，從而影響土壤碳庫和氮庫的穩(wěn)定性。而農(nóng)業(yè)生產(chǎn)、礦石開采、交通設(shè)施建設(shè)及放牧等人類活動(dòng)影響生態(tài)環(huán)境進(jìn)而影響土壤碳氮循環(huán)，例如化石燃料燃燒，增加了溫室氣體排放。因此，在全球變化背景下，應(yīng)開展蚯蚓與溫度、水分及氮沉降等其他驅(qū)動(dòng)因子相互作用對(duì)土壤碳氮循環(huán)關(guān)鍵過程的研究。

6.4 綜合應(yīng)用同位素和分子生物學(xué)等研究手段，并結(jié)合室內(nèi)模擬與野外試驗(yàn)

目前有關(guān)蚯蚓對(duì)土壤的碳氮循環(huán)的研究方法主要是進(jìn)行室內(nèi)模擬試驗(yàn)。但是，在控制實(shí)驗(yàn)條件方面，室內(nèi)培養(yǎng)與野外實(shí)際情況相比相差較大，不可控因素較多。因此，未來研究中，應(yīng)增加野外原位與室內(nèi)培養(yǎng)相結(jié)合的試驗(yàn)方案，從而提高結(jié)果的科學(xué)性，深入且全面揭示有關(guān)蚯蚓對(duì)土壤碳氮循環(huán)關(guān)鍵生態(tài)過程的調(diào)控機(jī)制。全面了解蚯蚓及土壤微生物如何影響土壤碳氮循環(huán)，需要在多種生態(tài)系統(tǒng)中展開系統(tǒng)研究，比如農(nóng)田、草地、濕地以及森林生態(tài)系統(tǒng)等，明確土壤動(dòng)物與土壤微生物對(duì)環(huán)境變化的反饋機(jī)制。此外，開展多因子、多水平的長(zhǎng)期跟蹤控制試驗(yàn)，有助于確保試驗(yàn)結(jié)果的準(zhǔn)確性和完整性。穩(wěn)定同位素分析為揭示和量化土壤食物網(wǎng)中蚯蚓的營養(yǎng)關(guān)系提供了有力的研究工具，而分子技術(shù)則可以進(jìn)一步了解蚯蚓與微生物之間的相互作用及其功能意義[129]。在機(jī)制研究中，應(yīng)充分利用分子生物學(xué)與宏基因組學(xué)相結(jié)合的手段和方法，探究碳氮循環(huán)關(guān)鍵過程中的功能菌群和酶類的多樣性變化。