高階相互作用對宿主-寄生群落動態(tài)的影響

高志靈,蘇 敏,江正俊

合肥工業(yè)大學(xué)數(shù)學(xué)學(xué)院, 合肥 230601

物種間相互作用是影響生物群落多樣性模式的重要因素[1-4]。已有的理論研究工作大多是基于物種間的直接相互作用模型來探究物種的共存和多樣性[5-9],這些模型雖然應(yīng)用廣泛,但是模型結(jié)果與實驗數(shù)據(jù)的吻合還不夠準(zhǔn)確[10-15]。近年來,物種間的高階相互作用(higher-order interactions,縮寫HOIs)逐漸引起生態(tài)學(xué)家的關(guān)注[12,16-18]。高階相互作用是指相互競爭的兩物種之間的相互作用對第三個物種的增長率所起到的非累加效應(yīng)[12,18]。高階相互作用在生物群落中的重要性一直是群落生態(tài)學(xué)所關(guān)注的焦點問題之一,實驗方面的研究工作亦對高階相互作用的存在進(jìn)行詳細(xì)的描述[12,16,19-22]。理論生態(tài)學(xué)方面,高階相互作用在種群競爭模型中的重要性也不斷得到發(fā)展[12,18]。Bairey等[17]采用含高階相互作用的復(fù)制動態(tài)模型,論證了在隨機(jī)相互作用的群落中高階相互作用對群落多樣性和穩(wěn)定性的影響與只考慮直接相互作用時的結(jié)果相反。Grilli等[23]和AlAdwani和Saavedra[24]證明了高階相互作用能夠增加群落的多樣性和穩(wěn)定性。Mayfield & Stouffer[12]結(jié)合實驗數(shù)據(jù),利用負(fù)二項式模型,證明了含高階相互作用的植物群落模型相對其他模型更加符合實驗數(shù)據(jù)。對于寄生群落,宿主間同樣存在競爭資源的現(xiàn)象,這種高階相互作用如何影響寄生群落的動態(tài)？

本文在已有的研究基礎(chǔ)上[18],構(gòu)建了多物種宿主寄生群落模型,假設(shè)宿主間通過共享同一種資源而存在相互競爭關(guān)系,宿主在消耗資源時,可能會受到環(huán)境中的寄生生物(free-living parasite)的感染[25-28],從而增加了宿主的死亡率。當(dāng)已感染宿主死亡后,就會將寄生生物釋放到其體外環(huán)境中,再次成為自由生活階段的寄生生物[25-26]?；谝赘兴拗鳌⒁迅腥舅拗骷碍h(huán)境中寄生生物動態(tài)的理論模型,探討高階相互作用在多物種宿主-寄生群落中的重要性。

1 模型構(gòu)建

首先,基于Lotka-Volterra競爭模型[12-15,18,24],本文構(gòu)建了存在資源競爭關(guān)系的多物種宿主寄生系統(tǒng),為了研究高階相互作用的影響,分別考慮了如下四種現(xiàn)象模型[18]：(I)直接相互作用模型(direct interactions model),即只考慮直接成對的物種間競爭作用(圖1)；(II)種內(nèi)HOIs模型(intra-specific HOIs model),即考慮宿主種內(nèi)相互作用對另一物種的累積效應(yīng)對其增長引起的間接作用(圖1)；(III)種間HOIs模型(inter-specific HOIs model),即考慮兩物種間相互作用對第三個物種的累積效應(yīng)對其增長所起到的間接作用；(IV)完整的HOIs模型(fully specified HOIs model),即同時考慮種內(nèi)和種間的高階作用模型。為了檢驗上述四種模型中哪一個可以更好地描述多宿主寄生群落,本文進(jìn)一步構(gòu)建涵蓋完整資源競爭過程的機(jī)制模型,并分別對比機(jī)制模型和上述四種現(xiàn)象模型,探討高階相互作用對寄生生物群落中種群動態(tài)的作用。

圖1 宿主物種間的相互作用對個體生殖的影響

1.1 現(xiàn)象模型

假設(shè)宿主間是資源利用性競爭,同時宿主受到環(huán)境中自由生活狀態(tài)的寄生生物感染威脅,因此,根據(jù)寄生生物的傳播途徑對理論模型做如下假設(shè)：(I)宿主分為易受感染的宿主(Si,i=1,2,3)和已感染發(fā)病的宿主(Ii,i=1,2,3)兩類；(II)宿主的增長是密度依賴的自然增長,易感宿主和已感染宿主具有相同的繁殖后代的能力。由于寄生感染不是垂直傳播的途徑,因此假設(shè)已感染宿主的后代仍然是健康的易感染宿主；(III)宿主間的資源競爭采用Lotka-Volterra模型,易感宿主和已感染宿主均具有競爭能力；(IV)易感染宿主因環(huán)境中自由生活的寄生生物(E)而發(fā)生感染,寄生感染將會引起已感染宿主發(fā)生額外的死亡。當(dāng)已感染宿主死亡后,體內(nèi)的寄生生物被釋放到其體外進(jìn)入環(huán)境,進(jìn)而轉(zhuǎn)化成自由生活階段。基于上述假設(shè),當(dāng)只考慮宿主間的直接相互作用時,我們可以用下面的現(xiàn)象模型描述寄生感染系統(tǒng)：

(1)

式中,bi(i=1,2,3)是第i個宿主的自然出生率,αij(i,j=1,2,3)是物種間競爭系數(shù),γi(i=1,2,3)是環(huán)境中自由生活的寄生生物對第i個易感宿主的感染率,μi,vi(i=1,2,3)分別代表第i個宿主的自然死亡率以及已感染宿主因寄生感染導(dǎo)致的額外死亡率,λi(i=1,2,3)是寄生生物在已感染宿主中的釋放率；d是環(huán)境中寄生生物的自然死亡率。

為了探討高階相互作用的重要性,本文通過擴(kuò)展上述直接相互作用模型,加入高階相互作用項[12,18]。當(dāng)考慮同種宿主個體間的相互作用對所關(guān)注物種的影響時,擴(kuò)展模型(1)得到種內(nèi)高階相互作用的現(xiàn)象模型,影響強(qiáng)度用參數(shù)βijj來體現(xiàn)；當(dāng)考慮不同宿主間的相互作用對所關(guān)注物種的影響時,可得到種間高階相互作用模型,高階作用的強(qiáng)度用參數(shù)βijk來表示；當(dāng)同時考慮種內(nèi)和種間高階相互作用,擴(kuò)展模型(1)可得到如下完整的高階作用現(xiàn)象模型：

(2)

式中,βijj(i,j=1,2,3)是宿主j的種內(nèi)相互作用對物種i的累積效應(yīng),βijk(i,j,k=1,2,3,j≠k)代表物種(j,k)間的相互作用對物種i的累積效應(yīng),其他參數(shù)的意義同模型(1)。

1.2 機(jī)制模型

為了探索高階間接作用對種群動態(tài)的影響,本文進(jìn)一步構(gòu)建資源利用性競爭的機(jī)制模型。模型假設(shè)宿主之間共享資源(R)實現(xiàn)相互競爭,而宿主間的資源競爭作用通過消耗資源來反饋對宿主增長率的影響,因此,機(jī)制模型隱含地考慮了現(xiàn)象模型中宿主間的直接競爭和間接競爭關(guān)系,體現(xiàn)了一個完整的生態(tài)過程。假設(shè)資源(R)服從logistic增長,已感染宿主具有對資源的競爭能力,即易感染宿主和已感染宿主均可消耗資源。根據(jù)上述假設(shè)可構(gòu)造如下機(jī)制模型：

(3)

式中,ei(i=1,2,3)是第i個宿主(包含易感宿主和已感染宿主)捕食資源(R)的轉(zhuǎn)化率,fi(i=1,2,3)代表宿主種群i對資源的消耗率。為了簡便,不妨設(shè)fi(i=1,2,3)=f。r,K分別代表資源(R)的自然增長率及環(huán)境容納量,其他參數(shù)的意義和現(xiàn)象模型相同。

2 數(shù)值模擬與結(jié)果分析

基于Letten等[18]的方法,利用上述三宿主寄生群落的機(jī)制模型產(chǎn)生數(shù)據(jù)集,然后對相應(yīng)的宿主-寄生現(xiàn)象模型中高階作用的強(qiáng)度進(jìn)行參數(shù)估計,通過數(shù)值模擬的方法探討高階項的引入如何調(diào)節(jié)現(xiàn)象模型和機(jī)制模型的吻合程度。首先,基于表1中的參數(shù)對機(jī)制模型模擬m次(m=100),每次模擬均使得所有物種達(dá)到穩(wěn)定共存,模擬所用的時間間隔為Δt=0.1的步長,記錄每步所對應(yīng)的種群密度,其中時間t∈[0,T]。因參數(shù)f在每次模擬都是均勻分布下的隨機(jī)值,那么對這m個f的隨機(jī)參數(shù)值來分別計算宿主i的承載能力,即假定物種j的初始時刻密度Nj(j≠i)=0,模擬機(jī)制模型使其達(dá)到平衡狀態(tài),記錄平衡時刻宿主i的種群密度Ni(T),并記其為宿主i的承載能力Ci(i=1,2,3)。然后,將承載能力區(qū)間[1,min{Ci(i=1,2,3)}]均勻分為5份,同理,對承載能力區(qū)間(min{Ci(i=1,2,3)},max{Ci(i=1,2,3)}]再均勻分為5份,得到包含10個元素的承載能力序列。

表1 模型中各參數(shù)意義及其取值

圖2 機(jī)制模型下的種群在擾動前后的時間動態(tài)

同時,為了檢驗訓(xùn)練集的樣本數(shù)據(jù)擬合出來的參數(shù)對機(jī)制模型產(chǎn)生的其他數(shù)據(jù)是否吻合,我們構(gòu)造了新的密度時間序列作為測試集(testing dataset)。構(gòu)造方法如下：(I)選擇T=1000時種群在平衡狀態(tài)的密度作為機(jī)制模型方程的初值；(II)運行機(jī)制模型并記錄模擬50時間段中間隔Δt=0.001的時間步長所對應(yīng)的種群密度,記錄此密度時間序列作為測試集。根據(jù)訓(xùn)練集估計的現(xiàn)象模型參數(shù),在相同的初值條件下對現(xiàn)象模型進(jìn)行數(shù)值模擬,分別記錄對應(yīng)的訓(xùn)練集和測試集每時間步上的宿主種群的密度,采用擬合優(yōu)度的檢驗方法,來檢驗高階相互作用模型是否能更精確的描述宿主-寄生群落的動態(tài)。這里,我們采用計算多重可決系數(shù)R2來衡量擬合優(yōu)度,具體計算公式如下：

模擬結(jié)果揭示,同時考慮種內(nèi)和種間HOIs模型在描述多宿主-寄生系統(tǒng)的群落動態(tài)中表現(xiàn)最優(yōu)(圖3)。訓(xùn)練集和測試集的精度差模擬結(jié)果均表明,完整的HOIs模型所對應(yīng)的R2與直接相互作用模型的R2差距最大,即該模型與機(jī)制模型吻合得最好(圖3)。含HOIs的3個模型描述的群落動態(tài)相似度較高,但與直接相互作用模型所描述的群落動態(tài)差距較大。同時,對比種內(nèi)及種間HOIs現(xiàn)象模型發(fā)現(xiàn),種間HOIs模型相對種內(nèi)HOIs模型的擬合優(yōu)度更高,也說明了種間模型對群落動態(tài)的影響更為突出。這一特點在測試集中顯現(xiàn)得更加明顯(圖3)。為了說明數(shù)據(jù)集的產(chǎn)生和擬合的過程具有穩(wěn)健性(Robustness),本文進(jìn)行了半擾動分析(圖3),即將物種的承載能力變?yōu)樵瓉淼囊话?重復(fù)上述模擬過程,所得結(jié)果與圖3吻合,說明我們的結(jié)果不依賴于擾動的選擇。

圖3 高階作用模型與直接相互作用模型的擬合優(yōu)度差(ΔR2)

為了更加直觀地觀察100組數(shù)據(jù)集中,每一組模型精度的分布情況,圖4給出了HOIs模型與直接相互作用模型R2的對比連線情況。從圖4a-c中可以看出, HOIs模型在描述多宿主-寄生系統(tǒng)的群落動態(tài)中普遍表現(xiàn)更優(yōu)。100組數(shù)據(jù)集中,每一組都顯示HOIs模型的R2更加接近于1,從而闡明含HOIs的現(xiàn)象模型所描述的群落動態(tài)與機(jī)制模型的動態(tài)更加匹配。對比圖4b與圖4c,發(fā)現(xiàn)種間HOIs模型的R2比種內(nèi)HOIs模型的R2集中在更加接近1的區(qū)域,說明種間的HOIs對群落的動態(tài)的影響更為明顯,與圖3的結(jié)果相一致。圖4d-f揭示半擾動分析的情況下,高階相互作用模型的R2更大。雖然半擾動下產(chǎn)生的100組數(shù)據(jù)集中,HOIs模型的R2出現(xiàn)了比直接相互作用模型R2小的情況,但所占比例非常低(圖4d-f中的紅色線)。因此,結(jié)果顯示數(shù)據(jù)集的產(chǎn)生和參數(shù)估計的過程對本文結(jié)果影響不大,也說明物種間的高階作用能夠更好的描述群落動態(tài)的結(jié)果具有穩(wěn)健性。

圖4 高階作用模型與直接相互作用模型R2的比較情況

在前面的分析中,本文在較短時間內(nèi)評估了不同現(xiàn)象模型的精度,但是在長期狀態(tài)下,是否會導(dǎo)致現(xiàn)象模型與機(jī)制模型的動態(tài)吻合程度較差？為了評估長期狀態(tài)下完整的HOIs模型與直接相互作用模型的精度,在對機(jī)制模型進(jìn)行模擬時將運行時間延長為4000,對參數(shù)f隨機(jī)取值100次,每次記錄時間間隔Δt=0.1的各宿主密度的時間序列,然后根據(jù)上述擬合過程,來擬合完整的HOIs模型與直接相互作用模型,截取最后1500步的種群密度序列進(jìn)行精度的計算。如圖5所示,完整的HOIs模型在最后時間段的精度始終更高。因此,結(jié)果揭示完整的HOIs模型在長期狀態(tài)下仍然比直接相互作用模型更加符合機(jī)制模型,進(jìn)而闡明HOIs在多宿主寄生群落中的影響是不可忽略的。

圖5 完整的高階模型與直接相互作用模型長期狀態(tài)下的精度比較

3 討論

群落中間接作用的研究一直備受關(guān)注[10-12,29-30],然而在競爭群落模型中通常考慮物種間的直接競爭作用,卻忽略了高階相互作用引起的間接效應(yīng)對群落動態(tài)的影響[31-33]。本文在已有的研究方法上[18]擴(kuò)展并構(gòu)造了三物種宿主寄生群落,巧妙地利用宿主-寄生群落的機(jī)制模型產(chǎn)生的數(shù)據(jù)集來確定宿主間高階相互作用對群落動態(tài)的影響。通過對比機(jī)制模型與四種不同類型的現(xiàn)象模型,研究了宿主間的高階作用對宿主-寄生群落動態(tài)的影響,結(jié)果揭示在多宿主寄生系統(tǒng)中,高階相互作用起到重要作用,高階相互作用模型在描述多宿主-寄生系統(tǒng)的群落動態(tài)中表現(xiàn)較直接相互作用更優(yōu)。另外,種內(nèi)高階作用和種間高階作用對擬合優(yōu)度產(chǎn)生不對稱效應(yīng),宿主間的種間高階作用對群落產(chǎn)生的影響較宿主的種內(nèi)高階作用更為顯著。

本文通過擴(kuò)展已有的研究方法構(gòu)造資源利用性競爭的宿主-寄生機(jī)制模型產(chǎn)生樣本數(shù)據(jù)[12,18],而不是基于實驗數(shù)據(jù)的對比,雖然缺乏實驗數(shù)據(jù)支撐,但卻有利于減少實驗數(shù)據(jù)測量中一些不可避免的誤差。機(jī)制模型通過宿主間對資源的競爭展現(xiàn)了物種間內(nèi)在的相互作用,所以該模型所產(chǎn)生的數(shù)據(jù)具有代表性,研究結(jié)果也顯示高階相互作用的現(xiàn)象模型在訓(xùn)練集與測試集中都與機(jī)制模型產(chǎn)生的數(shù)據(jù)更為吻合。

以上研究結(jié)果對于理解間接作用對宿主-寄生群落的穩(wěn)定性影響研究有重要的啟迪作用,結(jié)果揭示通過調(diào)控兩個物種間的相互作用對第三個物種的影響,能夠控制宿主種群的數(shù)量和寄生生物的多度,從而對寄生的傳播與控制起到重要的作用。然而,本文僅考慮了三宿主與單寄生群落,高階相互作用對多宿主寄生群落穩(wěn)定性的影響待深入研究。