應(yīng)用紅外相機(jī)陷阱法估計荒漠嚙齒動物種群密度

袁 帥，李 鑫，侯帥君，楊素文，岳秀賢，張卓然，付和平,5，武曉東

（1. 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)草原與資源環(huán)境學(xué)院 / 草地資源教育部重點實驗室 / 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)嚙齒動物研究中心，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010011；2. 蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院，甘肅 蘭州 730020；3. 內(nèi)蒙古自治區(qū)林業(yè)監(jiān)測規(guī)劃院，內(nèi)蒙古 呼和浩特010020；4. 內(nèi)蒙古自治區(qū)草原工作站，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010020；5. 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010011）

嚙齒動物是草地哺乳動物中種類和數(shù)量最多的一類動物。一些嚙齒動物由于頻繁的密度大爆發(fā)而卷入人與野生動物的沖突之中，成為有害動物[1]；而另一些動物由于極低的種群數(shù)量而成為被保護(hù)對象[2]。但無論有害物種還是瀕危物種都需要進(jìn)行種群監(jiān)測來加強(qiáng)管理[3]。嚙齒動物的種群數(shù)量監(jiān)測方法較多，包括鋏捕法、洞口調(diào)查法、土丘計數(shù)法和標(biāo)志重捕法等。但傳統(tǒng)數(shù)量監(jiān)測法存在較多缺點，如鋏捕法對動物存在損傷，不符合動物倫理；而洞口調(diào)查法和土丘計數(shù)法估計種群數(shù)量精確性低。標(biāo)志重捕法已被廣泛應(yīng)用在估計不同物種的豐富度、密度和種群統(tǒng)計學(xué)研究中[4]。因此標(biāo)志重捕法被認(rèn)為是估算野生動物種群統(tǒng)計學(xué)參數(shù)最有效的方法[5]。但標(biāo)志重捕法需要滿足特定的假設(shè)，如果操作過程中違反這些假設(shè)就會導(dǎo)致動物豐富度或密度不準(zhǔn)確，由此得出的生態(tài)學(xué)推論必然具有缺陷[6]。此外，捕鼠籠擺放、標(biāo)志損傷、標(biāo)志物丟失等因素也會對嚙齒動物種群密度估測產(chǎn)生一定影響[7]。傳統(tǒng)標(biāo)志重捕法受天氣、地理環(huán)境和人力等因素影響較大，重捕率時常過低，想要提高重捕率則需要提高野外取樣強(qiáng)度[8]，不僅耗費人力財力，而且操作不當(dāng)會使動物暴露時間過長而產(chǎn)生高低溫耐受、饑餓、捕食等風(fēng)險，還會帶給動物壓力或造成死亡[9-11]。因此，有必要探索一種適于植被稀疏，生境開闊的荒漠小型哺乳動物數(shù)量監(jiān)測方法，這種方法需具備低成本和高效率，并可在較大景觀中應(yīng)用相對較長時間，測度結(jié)果需更加可靠等特點[12]。

近些年紅外相機(jī)陷阱法在野生動物種群數(shù)量監(jiān)測中的發(fā)展勢頭迅猛。紅外線觸發(fā)自動數(shù)碼相機(jī)陷阱技術(shù)(簡稱紅外相機(jī)陷阱法)具有準(zhǔn)確、長期、隱蔽和對野生動物非侵入式無損傷等特性[13-14]，同時不受調(diào)查區(qū)域天氣、地形條件影響，對人員操作要求不高，節(jié)省成本等優(yōu)點[15-17]，已在野生動物生態(tài)學(xué)調(diào)查中得到廣泛使用[8,14,18]。該技術(shù)主要用于調(diào)查野生動物資源、種群數(shù)量和監(jiān)測野生動物行為等方面的研究[19]。國內(nèi)學(xué)者已將該技術(shù)應(yīng)用于野生嚙齒動物監(jiān)測并提出了相應(yīng)的數(shù)量計算方法，但這些研究多在林區(qū)實施[19-20]。而特定生境特征會使紅外相機(jī)對動物的捕獲率產(chǎn)生差異[7,21-22]。相機(jī)陷阱位置及周邊環(huán)境的細(xì)微變化會對目標(biāo)物種的捕獲率產(chǎn)生顯著影響[23]?；哪c林區(qū)嚙齒動物因棲息地類型截然不同，在生活史、生活習(xí)性和生態(tài)特征等方面存在較大差異。將紅外相機(jī)技術(shù)應(yīng)用于荒漠嚙齒動物監(jiān)測的研究并不多見，基于紅外相機(jī)評估荒漠嚙齒動物種群數(shù)量是否可行尚不明確。本研究通過應(yīng)用標(biāo)志重捕法與紅外相機(jī)技術(shù)監(jiān)測嚙齒動物種群數(shù)量，對結(jié)果進(jìn)行比較，旨在篩選一種基于紅外相機(jī)技術(shù)適合評估荒漠嚙齒動物種群數(shù)量的方法，為紅外相機(jī)技術(shù)應(yīng)用于荒漠小型哺乳動物生態(tài)學(xué)研究提供參考依據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)(37°24′ - 38°25′ N, 104°10′ - 105°30′ E)位于內(nèi)蒙古自治區(qū)阿拉善盟阿拉善左旗南部，東臨騰格里沙漠。氣候為典型高原大陸性氣候。草地類型屬于溫性荒漠沙質(zhì)亞類。隨機(jī)選取3 個60 hm2的樣區(qū)，樣區(qū)內(nèi)植被以紅砂(Reaumuria soongarica)建群，其次為白刺(Nitraira sphaerocarpa)、霸王(Sarcozygium xanthoxylon)和短腳錦雞兒(Caragana brachypoda)等多年生灌木和小灌木，草本植物以糙隱子草(Cleistogenes squarrosa)、霧冰黎(Bassia dasyphylla)、白草(Pennisetum centrasiaticum)為主。

1.2 方法

1.2.1 試驗設(shè)計及嚙齒動物監(jiān)測

2017 年4 月 - 9 月，在隨機(jī)選擇的3 個60 hm2的樣區(qū)中心設(shè)立1 hm2的標(biāo)志重捕樣地，應(yīng)用標(biāo)志重捕法捕獲嚙齒動物。在每塊樣地中分別采用7 ×8 方格式的方法布籠，每個網(wǎng)格點布設(shè)一個活捕籠(42 cm × 17 cm × 13 cm) (圖1)。行距與籠距均為15 m。在活捕籠中放置新鮮花生仁作誘餌。每月月初連續(xù)捕捉4 d。記錄捕獲個體種名、性別、體重及繁殖狀況。標(biāo)志重捕試驗結(jié)束(收回活捕籠)后，根據(jù)之前嚙齒動物紅外相機(jī)研究建議的布設(shè)密度[19]，在每個樣地(1 hm2)內(nèi)隨機(jī)布設(shè)紅外相機(jī)(夜鷹SG-999M)1～2 臺(圖1)，對樣地內(nèi)的嚙齒動物進(jìn)行監(jiān)測。由于荒漠嚙齒動物絕大多數(shù)為夜行性物種，所以相機(jī)布設(shè)時間段選擇在當(dāng)天18:00 至次日08:00，每天監(jiān)測14 h，觀測3～6 d。

圖1 紅外相機(jī)及標(biāo)志重捕樣地示意圖Figure 1 Diagram showing the locations of camera and live trap sites

1.2.2 數(shù)據(jù)分析

1)標(biāo)志重捕數(shù)據(jù)處理

使用最小存活數(shù)(minimum number known alive,MNA)計算嚙齒動物種群數(shù)量[24]：式中：a 為t 時刻所捕獲的嚙齒動物數(shù)量；b 為在t 時刻之前所標(biāo)記的，但在t 時刻之后所出現(xiàn)，卻不出現(xiàn)在時刻t 的嚙齒動物數(shù)量。

計算主要鼠種三趾跳鼠(Dipus sagitta)、五趾跳鼠(Allactaga sibirica)和子午沙鼠(Meriones meridianus)2017 年4 月、7 月和9 月的MNA 值。

2)紅外相機(jī)陷阱技術(shù)估算方法

選擇2017 年4 月、7 月和9 月的紅外相機(jī)數(shù)據(jù)。采用兩種方法用于紅外相機(jī)數(shù)據(jù)處理。

隨機(jī)相遇模型(random encounter model, REM)[25]：

式中：D 為嚙齒動物的密度(只·hm?2)；y 為當(dāng)月鼠類個體獨立照片總數(shù)；t 為相機(jī)當(dāng)月布放的天數(shù) ；v 為鼠類的移動速度(子午沙鼠平均移動速度263 m·d?1，三趾跳鼠移動速度2 000 m·d?1，五趾跳鼠移動速度1 000 m·d?1)[26-27]；紅外相機(jī)的監(jiān)測角度θ 為0.872 rad(50°)；r 為相機(jī)的監(jiān)測半徑(2 m)。

捕獲率模型(capture rate model, CRM)[28]：

對同一鼠種密度月份間差異使用了單因素方差分析。對相同月份同一鼠種密度不同監(jiān)測方法間差異比較使用了t 檢驗。為了進(jìn)一步評估隨機(jī)相遇模型和捕獲率模型與最小存活數(shù)之間的關(guān)系強(qiáng)弱程度，使用線性回歸模型對不同方法得出的不同物種種群密度進(jìn)行了擬合，與最小存活數(shù)相關(guān)性最高的視為最優(yōu)模型。不同方法間的關(guān)系檢驗使用線性回歸，并將模型進(jìn)行了擬合預(yù)測，迭代次數(shù)為1 000，步長為1。所有數(shù)據(jù)均進(jìn)行正態(tài)檢驗，顯著水平為0.05，數(shù)據(jù)分析采用SAS 9.2 軟件，使用SigmaPlot 12.5 繪圖。

2 結(jié)果分析

2.1 標(biāo)志重捕法

2017 年4 月、7 月和9 月，標(biāo)志重捕法捕獲的嚙齒動物共計105 只，包括阿拉善黃鼠(Spermophilus alaschanicus)、三趾跳鼠、五趾跳鼠、小毛足鼠(Phodopus roborovskii)和子午沙鼠。其中4 月三趾跳鼠為優(yōu)勢鼠種，子午沙鼠和五趾跳鼠為次優(yōu)勢鼠種；7 月子午沙鼠為優(yōu)勢種，三趾跳鼠和五趾跳鼠為次優(yōu)勢鼠種；9 月子午沙鼠為優(yōu)勢種(圖2)。

2.2 紅外相機(jī)陷阱法

紅外相機(jī)布設(shè)期間共獲得視頻2 733 個，統(tǒng)計出有效獨立個體186 個，共監(jiān)測到嚙齒動物5 種，監(jiān)測到的物種與標(biāo)志重捕法捕獲的物種相同。應(yīng)用隨機(jī)相遇模型(REM)和捕獲率模型(CRM)分別計算3 個主要鼠種的種群數(shù)量(表1)，可知，REM 得出的子午沙鼠種群數(shù)量大于CRM 估計的種群數(shù)量。其他兩種嚙齒動物的REM 和CRM 計算值相差不大。

2.3 不同方法測度結(jié)果的比較

基于紅外相機(jī)技術(shù)的REM 模型對7 月子午沙鼠種群數(shù)量的測度與相同月份MNA 的測度值并無顯 著 差 異(t = 2.03, P = 0.11)(圖3)，但 兩 種 方 法 對4 月(t = 2.59, P = 0.05)(圖3)和9 月(t = 2.67, P = 0.048)(圖3)子午沙鼠種群數(shù)量的測度值存在顯著差異，REM 模型測度值顯著大于MNA 測度值。REM 模型在3 個月份對兩種跳鼠種群數(shù)量的測度值與MNA測度值之間無顯著差異(P ＞ 0.05) (圖3)。CRM 模型對子午沙鼠和兩種跳鼠種群數(shù)量的估計在所有月份同MNA 值之間未表現(xiàn)出顯著的統(tǒng)計學(xué)差異(P ＞0.05) (圖3)。3 種方法在對同一鼠種不同月份種群數(shù)量的測度值并未表現(xiàn)出月際間顯著差異(P ＞ 0.05)(表2)。3 種嚙齒動物種群數(shù)量雖然存在季節(jié)變動，但是并未表現(xiàn)出顯著的統(tǒng)計學(xué)差異(P ＞ 0.05)。

圖2 研究區(qū)嚙齒動物種群密度Figure 2 Population densities of rodents in the study area

REM 模型測度的兩種跳鼠密度與MNA 估計的密度顯著正相關(guān)(P = 0.004；P = 0.002)，相關(guān)系數(shù)R2＞0.7，表明REM 模型可以作為精確測度跳鼠數(shù)量的合適方法(圖4a，c)。而REM 模型對子午沙鼠密度的測度值與MNA 估計值相關(guān)性并不顯著(R2= 0.48，P = 0.06) (圖4e)，表明該模型不適于子午沙鼠種群密度的測度。CRM 模型測度的3 種嚙齒動物密度值與MNA 估計密度值均顯著正相關(guān)(P = 0.01；P =0.000 1；P = 0.05) (圖4b，d，f)，表明CRM 模型可以作為3 種嚙齒動物密度測度的理想模型。因此，CRM模型更適合荒漠嚙齒動物優(yōu)勢鼠種的種群數(shù)量測度。

表1 運用紅外相機(jī)技術(shù)估算鼠類密度Table 1 Rodent population density estimates based on camera trapping

圖3 不同監(jiān)測法對3 種荒漠嚙齒動物種群密度的測度Figure 3 Estimates of the population densities of three desert rodent species using different methods.

表2 3 種方法在檢測月份間差異的統(tǒng)計結(jié)果Table 2 Source of variance (F and P values) from one-way ANOVA for the Moth effect of three methods

3 討論與結(jié)論

圖4 最小存活數(shù)估計密度與紅外相機(jī)估計密度之間的關(guān)系Figure 4 The relationship between density estimates obtained using the mark-recapture and camera trap methods

國外將紅外相機(jī)或其他自動相機(jī)用于野生動物的研究歷史較長，而我國起步較晚[29]。對于不同物種或動物類群，利用紅外相機(jī)技術(shù)如何提高種群數(shù)量測度的準(zhǔn)確性，是紅外相機(jī)技術(shù)在我國野生動物監(jiān)測中應(yīng)用面臨的問題之一[30]。探討相機(jī)捕獲的物種數(shù)量、物種組成和已知物種庫之間的關(guān)系，有助于全面理解紅外相機(jī)是否可以替代傳統(tǒng)調(diào)查方法的有效手段[30]。國內(nèi)一些研究已經(jīng)利用紅外相機(jī)技術(shù)對野生嚙齒動物的種群數(shù)量進(jìn)行了測度，并探討了種群數(shù)量的計算方法，但是研究生境多在林區(qū)[19-20]。荒漠區(qū)植被稀疏，嚙齒動物生境相對開闊，之前研究的紅外相機(jī)測度嚙齒動物種群數(shù)量方法是否能夠應(yīng)用于荒漠區(qū)的問題尚不清楚。受限于紅外相機(jī)對小型哺乳動物同種個體區(qū)分困難的缺點，標(biāo)志重捕法仍是當(dāng)前小型哺乳動物研究中的常規(guī)方法。該方法最主要成功之處在于將永久性和可識別的標(biāo)記應(yīng)用到動物個體上，即可以滿足種群統(tǒng)計中的兩個關(guān)鍵假設(shè)：永久性和可識別性[31-32]。標(biāo)志重捕法經(jīng)歷了眾多研究考驗，可信度較高[9,33-34]，許多研究都證實了該方法對種群數(shù)量估計的可靠性[35-37]。因此本研究選用標(biāo)志重捕法來衡量紅外相機(jī)陷阱法的精度是可靠的。本研究通過應(yīng)用紅外相機(jī)技術(shù)的兩種計算方法來測度荒漠嚙齒動物種群數(shù)量，與基于標(biāo)志重捕法的最小存活數(shù)(MNA)估測法比較，隨機(jī)相遇模型(REM)對跳鼠種群數(shù)量的測度較為理想，對子午沙鼠種群數(shù)量估測值偏高。主要原因是該模型參數(shù)除涉及相機(jī)月拍攝圖片值之外，還涉及到嚙齒動物移動速度。由于子午沙鼠移動速度固有設(shè)定值偏小，其種群密度估測值就會偏高。因此準(zhǔn)確掌握嚙齒動物不同物種日移動速度是該模型估測值是否準(zhǔn)確的關(guān)鍵。隨機(jī)相遇模型專門用來估測那些個體特征差異不明顯的動物種群密度[25]。該模型假設(shè)動物個體隨機(jī)且獨立于其它個體運動[23,25]，但小型哺乳動物的移動速度受到季節(jié)、食物、種內(nèi)競爭、種間競爭和天敵等諸多因素影響[38-40]，同大型哺乳動物相比其受外部影響的因素更多。小型嚙齒動物運動的非隨機(jī)性顯然與隨機(jī)相遇模型的假設(shè)不一致。隨機(jī)相遇模型對于非隨機(jī)或非獨立運動的動物并不敏感[41]。此外，在自然生境中受各種因子的影響，小型嚙齒動物的移動速度也并不固定，精確掌握小型嚙齒動物野外移動速度存在較大困難。一些研究也表明隨機(jī)相遇模型在對某些物種種群密度的估測中并不適用[42]。

同隨機(jī)相遇模型相比，捕獲率模型的不同主要在于該模型參數(shù)不涉及動物移動速度，不依賴個人經(jīng)驗：如估計距離或檢測和識別物種[42]。這種情況使得在評價不同觀測者間可靠性時，以直接計數(shù)為基礎(chǔ)的監(jiān)測方案成為了主要限制因素[42]。但該方法與紅外相機(jī)分布密度密切相關(guān)。相機(jī)分布密度越大，捕獲率模型所得種群數(shù)量越小，因此針對不同物種確定合理相機(jī)密度較為關(guān)鍵。本研究中，兩種模型均涉及到獨立有效照片數(shù)。獨立有效照片數(shù)基于遇見率或捕獲率(hit rate/trapping rate)演變而來。而遇見率與獨立的密度估計極顯著相關(guān)[12]。獨立有效照片的確定又受觀測者經(jīng)驗，觀測動物的遇見窗口(hit window)設(shè)定而產(chǎn)生差異。因此問題的關(guān)鍵在于如何區(qū)分視頻中不具備“天然標(biāo)記”的動物個體；或者盡量接近個體水平精度；或如何更加精準(zhǔn)的確定獨立有效照片數(shù)，從而使其無限接近物種真實的個體密度。目前來看，用傳統(tǒng)個體數(shù)量調(diào)查法來校正紅外相機(jī)評估法是解決上述問題的較為有效途徑之一。

采用紅外相機(jī)陷阱法研究獸類種群密度時，對于一些大型獸類可以根據(jù)其斑紋、體型、毛色等“自然標(biāo)記”進(jìn)行個體識別，并估算其種群密度[19]。這些研究依賴于獨特的標(biāo)記，來識別個體并構(gòu)建捕獲歷史，類似于傳統(tǒng)的標(biāo)志重捕法[12]。但是具有天然標(biāo)記的動物種并不多[25]，對于多數(shù)不具備“自然標(biāo)記”的動物特別是夜行性小型獸類，難以通過夜間所攝相片進(jìn)行個體識別[12,19]。對于可識別個體的這類動物，紅外相機(jī)已經(jīng)與標(biāo)志重捕法結(jié)合，形成了專門的標(biāo)志重捕模型及標(biāo)志重見(Mark-resight)模型[23]，但如何加強(qiáng)自然標(biāo)記不明顯個體的識別并將其與標(biāo)志重捕法相結(jié)合，對于這類動物的生態(tài)學(xué)研究將具有重要意義。

綜上所述，基于紅外相機(jī)技術(shù)的隨機(jī)相遇模型與捕獲率模型在評估荒漠區(qū)五趾跳鼠和三趾跳鼠的種群密度中均具有較好效果，但是捕獲率模型在評估子午沙鼠種群密度時效果優(yōu)于隨機(jī)相遇模型，且捕獲率模型涉及參數(shù)較少。因此在荒漠嚙齒動物種群數(shù)量研究時，針對跳鼠的研究兩種方法均可使用，針對嚙齒動物多物種的研究應(yīng)該采用捕獲率模型。