鳥類雄性親本的行為

黃大明 張雪妍 王瑜琪 胡習蓉 赤雅蓉 Ellen D.Ketterson2 Val Nolan,Jr

摘 要：雄性親本撫育在大多數(shù)動物種類中很少見，但在鳥類中很普遍。鳥類哺育后代的形式差別很大。雄性親本撫育中父本經(jīng)常會為非血親提供撫育。具有雄性孵化的鳥類中，性選擇相對弱，雄性在外表與生理方面都更接近雌性。由于雌性要為多重婚配付出更大代價，或者雄性孵化與持續(xù)進行性行為不相容，雄性相比之下更可能是它們所撫育的后代遺傳上的父本。從歷史、功能、機制和發(fā)展進化的整探討鳥類雄性撫育。

關鍵詞：親本撫育；婚配制度；兩性異形；雄性移除；激素；表型工程

中圖分類號：Q958.1 文獻標識碼：A 文章編號：1671-2064（2018）15-0005-07

1 引言

除巢寄生鳥類外，所有鳥類在產(chǎn)卵后都有親本撫育，雄性親本撫育比其它脊椎動物更普遍。有時雄性撫育并不直接，例如：協(xié)助建巢（65%-70%鳥類亞科），在產(chǎn)卵或孵蛋期飼喂雌鳥（48%-70%鳥類亞科），更明顯的是雄鳥對卵和幼鳥關注。在大多數(shù)鳥類亞科中雄鳥會孵卵（68%）、照顧喂養(yǎng)幼鳥（71%）、護送幼鳥到覓食場所（73%）[70]。盡管在兩棲類和哺乳類中，都有雄性孵化或撫育后代的記錄，但都明顯低于鳥類[9，23，25，63]。

黑眼燈芯草雀（Junco hyemalis）是一種由雄性承擔后代喂養(yǎng)和保護、雌性承擔其余大部分育雛行為的鳴禽。學者通過在孵化階段移除雄性，比較有無雄性幫助的雌性的繁殖成功率，研究雄性撫育對繁殖的重要性[102，103，104]；調(diào)整雄鳥睪酮水平，加強求婚行為，同時抑制親本行為[38，41]。觀測雌鳥付出更多努力來補償雄鳥投入減少，是否會基于雄鳥撫育后代程度來選擇今后的伴侶。進行了為期12年的研究。

研究中移除雄鳥后，新來的雄鳥會向雌鳥求婚，并時常進行婚配，準備下次繁殖。新雄鳥只為前雄鳥的后代提供有限的關懷，只有少數(shù)有父本行為，飼喂非己后代[40，102]。通過研究撫育行為的刺激因素、自然進化機制[38]，發(fā)現(xiàn)睪酮會增加雄鳥對雌鳥的吸引力，同時抑制其育雛行為[41，71]。睪酮應該是雄性婚配和親本撫育模式變化的重要激素[38]。

2 過去和現(xiàn)在

大概20世紀70年代，繁殖生態(tài)學家開始關注婚配制度、親本撫育和第二性征的兩性異型（大小，結(jié)構(gòu)，顏色）等方面。特別是：一般單配制和單型性的雄性親本有撫育行為，而一雄多雌制和兩性異型的雄性親本的撫育行為降低或缺失[43，77]。在一雄多雌制中與同一只雄性婚配的雌性的繁殖成功率，一般是第二個婚配的雌性將獲得少于單配制雌性的雄性關懷，盡管如此，它們也和單配制雌性一樣成功[7，54，76]。實際上一雄多雌制的雄性，會有足夠大的領地，以保證其中資源能夠補足稀少雄性撫育帶來的欠缺[54，76]。那些對單配制感興趣的生態(tài)學家則認為，在單配制的鳥類中，來自雄性親本的撫育對于成功的繁殖非常重要的[43，101]。有些人已經(jīng)開始實地研究驗證那些假設[28，62]。此外，研究者還對雄性一生繁殖效果的變化進行長期評估，雄性被標記，并以它們配對的雌性和生產(chǎn)的后代作為評價標準[10]。研究者認為雄性對繁殖的貢獻大于雌性，并與婚配制度有關；性選擇在一雄多雌制的鳥類中更加強烈，所以具有更大的兩性異型性[10，57，68]。

一雄多雌制的鳥類中額外配對婚配（EPP，short for Extra-pair paternity）很常見；雌鳥會在其它雌鳥的窩里產(chǎn)卵（種內(nèi)巢寄生conspecific brood parasitism CBP）[4，29，85]，使得婚配制度，雄性親本撫育和兩性異型的經(jīng)典模式顯得不太規(guī)范。事實上，EPP和CBP的存在使我們對婚配制度的分類產(chǎn)生了質(zhì)疑，還引發(fā)了對過去所測量的繁殖成功率的懷疑[24]。就像一雄多雌制，一雄一雌制這種以前根深蒂固的詞匯，現(xiàn)在又被細分成“表觀單配制”和“社會單配制”，對應的有“社會一雄多雌制制和公開一雄多雌制”。既然被撫養(yǎng)方與撫養(yǎng)方?jīng)]有親緣關系，額外配對婚配也會使雄性親本撫育的進化產(chǎn)生一些未曾料到的結(jié)果[4，50，57，86，89，108]。使人們重新認識評估雄性親本撫育的適宜收益[3，16，49，82，102，104]。表觀單配制的鳥類中，雄鳥的繁殖成功率大于預期。但是，由于種內(nèi)巢寄生（CBP）的存在，這種波動在雌性中或許不會太大。有很多觀測關注雌性的配偶選擇，和性選擇、兩性異型的選擇含義[4]。通過研究機理，加強了對親本行為、婚配制度和兩性異型根本原因的理解。一般認為睪酮參與協(xié)調(diào)性分化，與兩性異形、婚配制度和親本行為有關[5，21，33，53，93-95]。

3 雄性親本撫育：進化

3.1 雄性親本撫育進化的生態(tài)學和生活史方法

環(huán)境是當前行為選擇因素的整合者，決定鳥類生活史特征[43]。移除法現(xiàn)在被認為過于簡化，但移除[43]可以記錄和解釋鳥類婚配制度和親本撫育的巨大變化。例如涉禽通常一雌多雄，雌性色彩鮮艷，而雄性負責孵化。這種行為的進化可能是由于它們生活在北極地區(qū)，可供繁殖的時間太過短暫[19，20，44，61]。如果雌性和雄性起初就分擔孵化任務，這之后，為了應對緊迫的時間，雌性開始選擇產(chǎn)一枚卵給雄性孵化，剩下的則由自己孵化，這就向雌性為不止一個雄性產(chǎn)卵并由它們承擔孵化任務、而自己不參與孵化的體系邁出了一步[20]。雄性親本撫育在以表觀單配制的陸生鳥類中更加普遍。相比早成鳥，更多見于晚成鳥。發(fā)育模式也影響撫育的種類。晚成鳥的雄鳥通常會喂養(yǎng)雌鳥和幼鳥，但不會參與孵化。與此相反，早成鳥的雄鳥會參與孵化或者護送幼鳥到捕食地點，但不會親自飼喂雌鳥和幼鳥。

Silver等人[70]使用了典型相關分析來描述鳥類237個禽亞科的親本行為分布。五種雄性親本撫育行為（飼喂雌性，營巢，孵蛋，育雛，保護幼鳥）由29個生活史特征和生態(tài)屬性編碼（比如幼鳥發(fā)育類型，兩性異型程度，飲食的偏好，棲息地的選擇）。認為：雙親的撫育可能是晚成性的來源，當后者進化時，本來就已經(jīng)投入很多的雌性需要外界幫助它們獲取食物，以養(yǎng)育后代。因此，研究者推測，雄性幫助飼喂幼鳥的行為可能較后出現(xiàn)，并取代了對孵化的幫助。

圖1標注了17種燕子和1種山雀不同鳥巢結(jié)構(gòu)模型起源的系統(tǒng)樹（50%多數(shù)規(guī)則共識，基于DNA雜交）。類群的英文名稱，由上至下，分別是cliff swallow， South African cliff swallow， rufous-chested swallow， house martin， barn swallow， rock martin， brown-chested martin， gray-breasted martin， white-banded swallow， sand-thighed swallow， blue-and-white swallow， southern rough-winged swallow， tree swallow， sand martin， banded martin， gray-rumped swallow， black sawwing， tufted titmouse[100]。

3.2 兩性單態(tài)，物種形成和雄性親本撫育的形成

最近的研究中，Pierotti和Annett[60]發(fā)現(xiàn)，在有雄性撫育的類群中，屬內(nèi)雜交更加普遍。他們認為這是因為依靠雄性參與撫育的雌性更喜愛代表撫育潛力的特征，而相對不適應一些夸張的特征，比如體型、羽毛顏色（如[37，90，107]）。它們在挑選伴侶時不對雄性外表過于挑剔，那么產(chǎn)生新物種可能性較低，而雜交的可能性較高（cf WestEberhard[84]）。

為了支持此觀點，Pierotti和Annett[60]觀測鳥類科或亞科（46非雀形目，48雀形目），并把它們分成單配單態(tài)（monogamous and monomorphic，即MM，55個物種），單配兩態(tài)（monogamous and dimorphic，即MD，24個物種）或者明顯的一雄多雌妻兩態(tài)（polygynous and dimorphic，即PD，9個物種）。MM組比MD和PD組每科中物種數(shù)更少，且MM組中雜交種所占的比例最大（34%），其次是DM組（17%），最少的是PD組（9%）。因為雄性親本撫育是社會單配制種類的特征，他們認為，當兩性相似且雄性提供撫育時不太可能有物種形成。

親本行為顯著不同的在雀形目中，與單態(tài)聯(lián)系最緊密的親本行為是雄鳥孵化[60，77]。雄性筑巢在單態(tài)和兩態(tài)的類群中都普遍存在（94%和71%），飼喂未離巢的雛鳥也同樣普遍（100%and80%），但在單態(tài)類群中，雄性孵化比例達到79%，而兩態(tài)類群只有25%。Silver等人[70]發(fā)現(xiàn)，雄鳥傾向于僅孵化或僅飼喂雛鳥，而不會同時進行這二者。Pierotti和Annett補充，孵化傾向于在單態(tài)類群中出現(xiàn)，而筑巢和飼喂雛鳥卻不會。這是為什么呢？一種解釋是，雄鳥孵化可能是雄性親本行為中最具限制性的，因為它既消耗時間又不能推遲。再有，孵化可能會產(chǎn)生妨礙性行為的生理變化。無論是哪種情況，雄性都會付出失去婚配機會、減少繁殖效果的代價。如果真是這樣，兩性異形（包括異色）通常反映性選擇更強。雄性孵化的類群中，性選擇強度更弱。這可能是因為雄性將把更多的精力花在親本撫育上，而減少婚配的精力。如果雄性孵化類群中的雌性會基于雄鳥在親本撫育方面的屬性，而非外表來挑選婚配對象（尤其是當自然選擇傾向于雄性關于孵化的某種隱藏特征時），那么雄性孵化、單態(tài)、社會單配制之間的聯(lián)系就能得到更好的解釋。相反的，在雄性不參與孵化、但可能飼喂后代的種系中，尤其是那些喂食不從時間或生理上影響雄鳥對復數(shù)異性的吸引力（公開一雄多雌制）的種系；或是營社會單配制，有著更多婚配機會的物種中，兩態(tài)和一雄夫多雌制更可能得到發(fā)展。但觀測到的是：雄性參與孵化的單形鳥類中也存在婚外婚配[51]。單形鳥類中，雌性也傾向于選擇“質(zhì)量更高”的雄性[4]。確認還是拒絕結(jié)論，可能還需要更多EPP發(fā)生率和雄性繁殖效果差異（評判婚配制度唯一可靠的標準）的數(shù)據(jù)，也需要更多比較雌性和雄性繁殖效果差異的數(shù)據(jù)。需要強調(diào)的是，闡明兩性異形、雌性擇偶標準和雄性親本撫育間聯(lián)系的關鍵是，根據(jù)雄性提供的撫育方式改善物種分類。

3.3 比較方法的進展

系統(tǒng)發(fā)育分析研究相關特征進化順序[5，11，33，48，53，60，70]。Winkler和Sheldon[100]把燕子巢的結(jié)構(gòu)對應到分子系統(tǒng)發(fā)育上，發(fā)現(xiàn)這種特性非常保守。17種鳥類有5種不同的鳥巢結(jié)構(gòu)，每一種鳥類只有一種巢。利用其它動物建好的洞穴是最新進化出來的（圖1）。Mckitrick[48]研究鳥類雄性親本撫育的進化。在60種鳥類中，52種為雙親撫育。她的系統(tǒng)發(fā)生判斷基于解剖（69個特征）和行為（15個特征）數(shù)據(jù)，祖先是一種沒有孵化后撫育行為的爬行類。以飼喂雛鳥為親本撫育的指標時，樹形圖顯示雄性親本撫育（雄性或者雙親）是鳥類的原始特征，圖中雄性飼喂消失過兩次，一次在鴨子和松雞的分支中，一次在蜂鳥屬Eulampis中，它和猛禽在同一分支。

與Silver等人不同[70]，McKitrick[48]認為雄性親本撫育與晚成性沒有聯(lián)系。其中雄性親本撫育的丟失，一種與早成鳥的進化有關，而另一種沒有。McKitrick支持雙親孵化是單雄孵化的先導[19]：單雄撫育起源五次，平胸類（例如三趾鴕鳥、幾維鳥）是唯一祖先沒有雙親孵化。雄性孵化的穩(wěn)定性和燕子筑巢[100]的保守性都說明親本撫育的不同形式都有巨大的慣性，一但形成就很難改變。

不幸的是，研究鳥類親本撫育的活躍領域大多數(shù)都是鳴禽類（雀形目），而McKitrick的解剖學數(shù)據(jù)并不能簡便區(qū)分這一大類群中的物種。比如烏鴉（Icterinae）中的一個亞科，其婚配制度變化巨大，有的種是雙親撫育，有的種只有雌鳥撫育，有的種（巢寄生）沒有親鳥撫育。有些在大小而非顏色方面表現(xiàn)出兩性異形，有些兩性大小相似但顏色不同[43]。涉禽（非雀形目）巨大的多樣性也很有研究價值[20，43，44，61]。

總之，雙親撫育可能是鳥類的原始特征。雄性孵化的鳥類一般是社會單配單形的種類，不易產(chǎn)生新物種，繁殖效果可變性較低，有較弱的性選擇。這些特性的不穩(wěn)定性和進化的順序還有待研究。

4 雄性親本撫育：功能

用成本效益法研究雄性親本撫育是否對雄性最有利，換言之，它存續(xù)至今，是否是自然選擇的結(jié)果。經(jīng)典的方法見Maynard Smith的《親本投入：一種可能的分析》[46，86，89，96]。

分析有利于撫育進化的條件，并判斷何時會是雙親撫育，何時會是單親。最容易想到的是：撫育能夠提高后代存活率。但還有其它關鍵的考慮：（1）提供撫育比放棄當前配偶而去追求不確定的繁殖更有利；（2）親本一方的響應可能影響另一方的去留決定。比如，如果親本撫育能夠提升后代的存活率，但是只要一個親本就足夠了，那么雙方就會產(chǎn)生矛盾：誰應該留下，誰應該離開？結(jié)果取決于兩性的繁殖力差異。雄性需要權衡提供撫育得到的好處和放棄其余婚配機會作為代價；雌性則需權衡撫育的收益與放棄所有撫育可以得到的繁殖力提升，比如，產(chǎn)出更大窩卵數(shù)的能力或產(chǎn)卵速度的提升。

在雌鳥育雛的類群中，額外婚配還是撫育后代對雄鳥更有利，將取決于單雌性育雛降低雌鳥繁殖力的程度。如果單雌性育雛會延長育雛的時間，那么尋找其他婚配機會的雄鳥將找到更少可繁殖雌鳥。同樣，如果單雌育雛導致更小的窩卵數(shù)，那么雄性額外婚配的收益會下降；另一方面，如果雄性撫育會導致雌性窩卵數(shù)上升，那么它或許是有利的。簡單來說，一種性別的最優(yōu)方案取決于另一種性別的選擇。鳥類的雙親撫育應該優(yōu)于婚后逃跑（mate desertion），因為，一般來說，雙親撫育幼鳥的繁殖效果更高，因為雄鳥找其它雌鳥的概率很低。數(shù)學表示為：

P2>P1+pP1，

其中P2是雙親撫育的繁殖率，P1是單親照顧的繁殖率，p是雄性找其它雌性婚配的可能性。

4.1 雄性親本撫育的適合度檢測

雄性撫育可以通過撫育增加和減少對繁殖成功率的影響來評估。目前已有一些方法：移除雄性，僅留雌性育雛[3，16，102]，通過控制減少雄性撫育。減少雄性的撫育的方法有：激素處理[35，38，47，41]；心理學處理（比如減輕雄性的“父親”觀念）；使其飛行困難，提高撫育付出的體力代價[72，105]。其它方法還有：調(diào)整環(huán)境，比如調(diào)整性別比例[73]、一窩的生殖價[108]、對雄性幫助的需要程度[88，107]。任何對撫育效果的研究都必須考慮撫育對產(chǎn)生親生后代的有利程度，這就必須對EPF進行校正，包括雄鳥的婚外婚配，以及它的配偶與其它雄鳥婚配的情況。使用分子技術，研究者能夠很快計算EPF的頻率，并且判斷父子關系的確定性是否與親本撫育的程度相關[4，51，86，89]。這種方法是理論性的[86，89，104]，可比較的[51]，具有實驗性[13，90]。

4.2 雄性移除

Gowaty[28]和Richmond[62]是雄性移除的先驅(qū)者，而Wolf等人[102]，Bart & Tomes[3]，Dunn & Hannon[16]，和Clutton-Brock[9]進行了總結(jié)。研究中假設雄性撫育的優(yōu)勢可以由雌性在無援助時繁殖效果的降低來測度。雄性撫育的優(yōu)勢可以是直接或間接，也可以是即時或延遲。直接優(yōu)勢是雄性撫育使繁殖效果提高。間接優(yōu)勢來自雌性及其健康狀態(tài)，雌性健康狀態(tài)與影響其適合度的雄性有關。直接優(yōu)勢的一個例子是：當雄鳥飼喂或者保護鳥巢時，雛鳥數(shù)量增加。間接收益是雄鳥撫育的貢獻使得雌鳥能產(chǎn)生更多后代。即時優(yōu)勢與雄鳥被移除期間雌鳥的育雛嘗試（breeding attemp）有關，也包括幼鳥的數(shù)量；延遲優(yōu)勢對未來的繁殖率有影響，假設雌鳥和雄鳥保持配對，包括在雌鳥產(chǎn)生下一次繁殖前的時間、下一次的窩卵數(shù)、雌鳥活到下次繁殖的可能性。延遲優(yōu)勢可以是直接的：影響雄鳥的存活；也可以是間接的：沒有幫助的雌性更難存活，雌性受性別限制（在生殖中投入更大的一方，在兩性關系中擁有選擇主動權）。

大多數(shù)雄性移除研究只觀測了有無雄性撫育的雌性產(chǎn)生幼鳥的數(shù)量，很少會跟蹤觀測直到幼鳥獨立生活[102]。也就是說，大多數(shù)只觀測直接即時的影響。一些研究顯示缺失雄鳥時繁殖成功率顯著下降[65]，但另一些并沒有[28， 45]。當雄性參與孵化時，對繁殖成功可能是不可缺少的[16，20]，但只保護幼鳥或者飼喂幼鳥的雄性可能對幼鳥成活率沒有可測影響或只有增量效應[3，16，102]。在雀形目中，只有黑嘴喜鵲（Pica hudsonia）在沒有雄鳥的幫助時無法產(chǎn)生后代，在這個物種中，雄鳥有孵化行為[16]。

研究雀形目鳥類雄性移除后發(fā)現(xiàn)[102]：雄性撫育很少對每窩的存活率起關鍵作用，即繁育至少一個后代。對窩卵數(shù)較大的穴居鳥類（cavity nester）和生活在高海拔地區(qū)的鳥類（雌性需用自身體溫加熱變冷的巢穴，因此捕食育雛受到限制）而言，雄性撫育更具優(yōu)勢。對雀形目和非雀形目鳥類觀測顯示：無雄鳥撫育的雌鳥產(chǎn)生幼鳥的數(shù)目是有雄鳥撫育的77%[3，82]。要暫時具有繁殖優(yōu)勢，且雄性只需很低付出，雄性親本行為就會通過自然選擇保持下去[18]。雄性移除的影響可能只在食物受限時才明顯[17]。

雄性移除研究是否能證實Maynard Smith的假設：雙親撫育是進化方向，因此雙親的繁殖率比單親高？窩卵數(shù)為4的燈芯草雀中，有無雄性幫助的雌鳥在幼鳥孵化的數(shù)量上沒有差別（圖2）。但是，無雄性撫育的雌鳥平均只能撫育1.0只幼鳥到其獨立生活，有雄性撫育的雌鳥為2.6只[102]（圖2）。因此，雙親確實能夠撫育更多幼鳥。如果一只雄鳥遺棄后代，需要平均3只雌鳥來獲得有雄鳥撫育一樣的效果。很明顯：在燈芯草雀繁殖中，雄性親本撫育會產(chǎn)生即時又直接的優(yōu)勢。

Birkhead和Moller[4]不認為雄性移除觀測有意義：僅當喪偶的雌性在存活率和未來繁殖率不受損時，雄性撫育的價值才能被正確評價。目前的繁殖率和存活率都是雄性移除后的雌性行為效果。有兩個問題：首先，不能假設雌性后期付出成本；如果存在后期效應，應測量并評估其重要性。第二，雌性為彌補雄性撫育缺失的付出，不一定對雄性適合度有不利影響。

在燈芯草雀[104]研究中尋找雄性撫育的延時和間接效果顯示：沒有雄性撫育的雌鳥獨自撫育后代時會失去更多體重（10.4%vs8.6%，此及下文，無幫助的雌鳥數(shù)值在前）。然而，移除雄鳥后雌性在重新筑巢方面并沒有巨大的差異（100%vs91%），包括每窩幼鳥之間的間隔（19.3vs15.9天；后一窩幼鳥為替代雄鳥的后代），以及下一次的窩卵數(shù)（3.5vs3.7顆蛋），所有p>0.1[104]。我們還發(fā)現(xiàn)，下一個季節(jié)回歸繁殖的雌鳥比例（58%vs45%）和繁殖種群對兩種不同撫育方法下長大的幼鳥的接受度（15%vs15%）都沒有很大的差異[28，45，102]。

無雄性幫助的雌性燈芯草雀的延時代價并不大，這可能是因為無雄性幫助的雌性所撫育的后代更可能在獨立之前死亡，它們死亡后，雌鳥需要的親本付出就會降低。如果此事成立，那么與Birkhead和Moller觀點相反，雌性燈芯草雀失去雄鳥幫助的代價是即時、首要的：更少的現(xiàn)有幼鳥能夠成長到獨立生活。觀測雄鳥不撫育對其適宜度的重要延時影響說明：如果雄鳥強制雌鳥獨自撫養(yǎng)后代，盡管無幫助的雌鳥很有可能存活（即后一年還會出現(xiàn)），但是它們不太可能回到前一年的繁殖領地（48%vs75%）。因為有些雄性燈芯草雀無法選到雌鳥（成鳥性別比例雄鳥更高）。一對存活的鳥通常會連續(xù)幾年婚配，未得到幫助的雌鳥改換領地，未提供幫助的雄鳥下一年很可能無法配對。然而，在這種情況下，選擇雄性親本撫育的因素是來自雌鳥的性選擇，而非無幫助雌鳥的繁殖代價[104]?？傊芯空哒J為雄性移除研究，比如那些用實驗方法減少雄性撫育[13，35，38，41，71，72，105]，是一種評價雄性親本撫育效果（適宜度優(yōu)勢）的有效方法。更多的問題還在研究[45，105，109]。

圖2幼年黑眼燈芯草雀由孵化到獨立的存活率曲線。上方曲線由雙親撫養(yǎng)，下方由單親撫養(yǎng)。測量了三個年齡段后代存活率的平均百分比：雛鳥期（6日齡），成長初期（12日齡）和成熟期（26日齡）[102]。（星號表示單尾p<0.05，秩和檢驗）。

4.3 父權與雄性親本撫育

研究雄性撫育優(yōu)勢時，要考慮雄鳥與幼鳥的關聯(lián)性[29，4，85]。早期的理論工作認為[57，83]，只有當受益者是親本相關基因后代時，雄性撫育才能進化。但最新的理論認為關聯(lián)性與撫育水平協(xié)同變化[86，89，106]，也有不同結(jié)果[12，13，50，51，86，89，90]。確定親權（paternity，即雛鳥為雄鳥親生）感知水平對親本撫育的影響：在雌性的受精期中系統(tǒng)性地移除雄性一小段時間，并在放回后記錄它們的行為。如果在雌鳥的受精期內(nèi)放回雄鳥，雄性巖鷚則更有可能會照顧幼鳥[13，15]?；橥夥敝车母怕适欠駮S著雄性撫育的形成而變化。一般，雄鳥孵化時，EPP會減少（比如在黑禿鷲black vultures和蠣鷸oystercatchers中[14，34]）。觀測50種鳥類巢中額外配對雄性的后代所占比例，以及雄性對孵化的貢獻比例。在38個雀形目鳥類中，3種雄鳥參與孵化，巢中其它雄鳥的后代占比為5.2%。其他35個雄鳥不參與孵化的雀形目鳥類中，這個比例是19.1%。在非雀形目鳥類中，有5種不存在親本撫育；7種有雄性親本撫育的，6種存在雄性孵化，一種沒有。這7種鳥類巢中，其它雄性的后代占比分別為2.3%和5.4%。因此，雄性撫育的非雀形目鳥類中EPP很少，且是雄性撫育鳥類中最低的[51]。研究雄性撫育、單形性和雌性配偶選擇標準之間的聯(lián)系，忽略雄性質(zhì)量、基因和所占有的資源，鳥類一雌多雄的基本原因似乎是為獲得足夠的受精卵[4，84，81]。兩性單形鳥類，如果有雄性撫育雄鳥所產(chǎn)生精子的變異少于兩性異形無雄性撫育鳥類，則雌鳥從多重婚配中獲得的更少（也即需要更少的受精保障），失去的更多（失去雄性親本撫育潛在可能性）。單形鳥類有雄性撫育雄鳥精子確實變異可能會減少。但極端的兩性異型的代價之一是可能某些個體的生殖能力受損，因為高睪酮水平可能會抑制精子產(chǎn)生。

4.4 婚配效果（mating effort）和親本效果（parental effort）的投入與效果關系：表型工程

雄性親本撫育機制是否由自然選擇保持。在研究中改變巢中鳥蛋或者幼鳥的數(shù)量是很容易的，但還沒有人使單配制的物種成為一雄多雌制，或使獨居物種集群[43]。因此Wingfield[92]的發(fā)現(xiàn)：睪酮處理可以誘導單配制物種成為一雄多雌制是一個重要的成就。按照這種思路，表型工程（phenotypic engineering）的方法，使用睪酮調(diào)整黑眼燈芯草雀的生理和行為[38]。測量表觀繁殖成功率，即與目標雄性配對（pair-bonded）的雌性在交配中產(chǎn)生的幼鳥數(shù)量，我們發(fā)現(xiàn)實驗雄性與對照雄性沒有差別[38，41]。實際成功率（realized success）是表觀成功率減去伴侶雌鳥與其他雄鳥交配造成的損失[24]，這需要了解雄鳥與子代之間基因關系。在這種測量下，實驗雄鳥表現(xiàn)得比對照雄鳥略差。這些劣勢可能由于實驗雄性活動范圍更廣，而使得它的伴侶沒有得到保護。更大的挑戰(zhàn)是量化隱性成功率（covert success），包括所有目標雄性和非社會伴侶婚配產(chǎn)生的后代。在這種測量下，實驗雄性表現(xiàn)略好于對照雄性，可能也是因為它們在領地上呆的時間更長或更具吸引力。在燈芯草雀中，研究Maynard Smith親本行為模式[46]。雄性親本撫育提高幼鳥的存活數(shù)量[圖2][102]。用睪酮處理后，雄性飼喂后代的貢獻會減少50%，但表觀繁殖成功率沒有降低[41]。降低撫育程度的生理變化可能對其它方面的適應度造成影響，比如存活率下降或EPP上升[39，52]。用模擬巢捕食，即破鳥巢法，研究Maynard Smith模式。在很多開放式筑巢的雀形目鳥類中，巢捕食率非常高，以此調(diào)整可繁殖雌性的數(shù)量（比如燈芯草雀中>80%）。在到繁殖期，這種捕食的影響常常使雌性變得可婚配并嘗試再次婚配，這樣雌性可能參與額外婚配的繁殖。高捕食者密度會影響雄性用于護巢的時間，還會讓它們尋找其它雌鳥婚配（巢捕食者數(shù)量增加，會降低巢中產(chǎn)生幼鳥數(shù)量，降低EPF值）。雄性美洲紅翅鶇（red-winged blackbirds）會根據(jù)后代數(shù)目、幼鳥年齡和食物豐富度來調(diào)整親本撫育的投入[87，88，108，73]。

5 雄性親本撫育：機制

系統(tǒng)發(fā)育法研究雄性撫育可以闡明生活史的進化順序，但無法揭示親本撫育生物機制。例如：在雄性孵化的進化中，讓雄性看到卵就想孵化的反射變化；雌雄性輪流孵卵上協(xié)調(diào)；雄性食欲時間表的調(diào)整，保證固定而非隨機的飼喂時間；在某些情況下，為了更高效地向鳥卵傳遞熱量而建立抱卵點。此外，抑制對其它競爭刺激（比如其他雄性或可繁殖雌性）的反應也非常重要。

5.1 與哺乳動物的雄性親本撫育的比較

脊椎動物中，親本行為系統(tǒng)在機制層面研究得最充分的是哺乳動物（見綜述[64]）。但是，因為雄性親本撫育在哺乳動物中相對少見，所以重點就被放在了母性行為上（例[42，59]）。最近，研究者已經(jīng)解決了雄性親本撫育的機制[6，30-32，100，110]。盡管鳥類和哺乳類動物的親本行為有明顯差異，比如鳥類不泌乳，哺乳類動物不孵化，但共同點是親代與子代之間關系的確立（parental bond）。此外，在很多脊椎動物中這些聯(lián)系的潛在機制可能與神經(jīng)垂體的分泌有關[59，69，100]。尋找其它鳥類和哺乳類物種的相似性也可能有價值。Gubernick等人[32]研究了下丘腦的內(nèi)側(cè)視前區(qū)（MPOA），這是一個控制哺乳動物母性行為的重要區(qū)域，并經(jīng)常展現(xiàn)出雌雄差異。在加利福尼亞大鼠中，雄性提供親本撫育，并且只有在第一窩幼崽被飼喂前，MPOA才是兩性異型的，之后，這塊神經(jīng)核在兩性中變得相同。對鳥類采取比較法可能揭示了親本撫育種間性別差異的神經(jīng)基礎。

5.2 循環(huán)激素和鳥類的雄性親本撫育

對于鳥類親本撫育機制的研究已經(jīng)對循環(huán)激素有所關注：解釋激素對行為的影響和行為、環(huán)境對激素的影響。已有研究的主要成果是睪酮對雄性親本行為的抑制效應（Wingfield等人在[95]中總結(jié)）和催乳素在禽類孵化中的作用（Goldsmith在[26，27]中總結(jié)）。應用比較法，研究者選出了獨立生活且生活史的某些方面值得研究的種類。比如，在合作育雛種類中，幼鳥經(jīng)常晚熟并參與照顧兄弟姐妹或者不相干的幼鳥，研究者想了解它們激素的變化是否導致了性成熟的延緩[47，66，79，96]。類似的，Dufty[15]比較了巢寄生物種（不提供任何照顧）與提供撫育物種的激素狀況。對于角色顛倒的種類，即雌性保衛(wèi)雄性、雄性孵化的物種[22，56]，性激素狀況是否與大多數(shù)只由雌性孵化或者雙親孵化的種類相反[26，27，40]。

5.3 睪酮和雄性親本撫育

雄鳥育雛的開始與促性腺激素的增多和隨后的睪酮含量上升有關[1]。后來，雄鳥開始表現(xiàn)出親本行為，睪酮水平隨之下降[1]。Wingfield和他的合作伙伴收集了多種鳥類的睪酮隨季節(jié)變化的信息[94，95]。記錄了雄性對雌性和雄性入侵者（真實入侵者或模擬入侵者）的內(nèi)分泌反應[93，94]。在Silverin[71]的帶領下，在野外調(diào)節(jié)了雄鳥的睪酮水平，并測量其對雄性親本撫育，婚配行為和適合度的影響[35，92，38，78]。

種間睪酮狀況比較得到有趣的結(jié)論[93，95]。（1）大多數(shù)物種在繁殖期早期具有睪酮水平高峰，但是高峰的持續(xù)時間有差異。一些物種的高峰時期很短，另一些物種則持續(xù)幾乎整個繁殖期。（2）各類鳥類對于入侵者或是其它威脅的激素反應有所不同，有些反應很小，有些在領土被入侵后，其血液睪酮含量迅速升高。這種差異可能與婚配制度和親本撫育有關。首先，公開一雄多雌制鳥類的季度高峰時期比社會單配制鳥類更長[94]。第二，用睪酮進行處理會抑制雄性育雛的鳥類雄性對后代的撫育[35，38，41，71]并且破壞雄性孵化的鳥類中的雄性孵化過程[55]。還可以在通常為單配制的麻雀種類中誘導產(chǎn)生一雄多雌制[92]。第三，對于入侵者反應最劇烈的種類是親本撫育最多的種類[93]。

為了檢測20個物種中激素、婚配制度和親本撫育之間的關系，Wingfield等人[95]收集了攻擊性和親本撫育指數(shù)對應的繁殖期的睪酮峰值。高比值代表幾乎不進行親本撫育的侵略性種群，低比值則相反。季節(jié)性峰值對侵略性或親本撫育作圖（圖3），雄性提供撫育的種類具有最高的激素水平季節(jié)性變化，說明除此短期外睪酮分泌均被抑制。無雄性撫育的鳥類處于一種隨時準備進行侵略性行為的狀態(tài)，這種狀態(tài)明顯干擾了進行親本行為的意向。這種狀態(tài)與傳統(tǒng)婚配制度也有松散的聯(lián)系（圖3）。今后的研究需要對侵略性有更好的測量、對雄性親本行為更清晰的分類、收集雄性真實繁殖成功率變化的數(shù)據(jù)和不同發(fā)育史的鳥類的數(shù)據(jù)。事實上，社會單配制鳥類，有撫育行為雄性可能對于親本行為和婚配的精力分配更隨意，因此對于環(huán)境改變的響應更依賴激素。如果是這樣，由Trivers[75]首先描述的混合生殖策略可能有相對應的生理機制。有關雄性燈芯草雀對婚配和育雛機會協(xié)調(diào)反應的研究，觀測其在面對增加的幼鳥和可繁殖雌鳥時的睪酮水平、鳴叫率、精子密度和育雛情況。

然而，總被我們與雄性求愛和性行為、攻擊性和兩性異型聯(lián)系在一起的睪酮，可能正處于權衡婚配和親本撫育的核心?？梢园巡G酮想做一種能夠上下調(diào)節(jié)的成分，就像調(diào)節(jié)聲音大小的旋鈕一樣。當睪酮含量多時，雄性和雌性角色分離，量少時，不同性別的外表和行為更相像。

圖3雄性激素反應的種間差異（也即繁殖期的睪酮含量峰值）與雄性—雄性侵略性和親本撫育有關。高而尖的睪酮季節(jié)峰與低攻擊性、高親本撫育水平和社會單配制有關。攻擊性鳥類很少有親本撫育行為，睪酮含量的季節(jié)性峰也不太明顯，婚配體系趨于公開的一雄多雌制[95]。

5.4 催乳素和雄性親本撫育

一般而言，孵化的開始與性腺類固醇的減少和催乳素循環(huán)水平的上升有關[1]。在少數(shù)只由雄性孵化的物種中，雄性的催乳素含量高于雌性[22，56]。當兩性參與孵化時，它們的催乳素含量都會升高，只有雌性孵化時，通常只有雌性的催乳素水平會升高[27]。也有例外情況。在合作育雛的物種中，幫手鳥的催乳素水平也會提高，即便它們不參與孵化[79]。相似的，南美的雄性歐椋鳥、雌雄褐頭燕八哥，盡管不參與孵化，在繁殖期，其催乳素水平也會上升[1]。這些例子暗示激素有很多效應，激素調(diào)節(jié)的進化不僅僅通過調(diào)整內(nèi)分泌進行[27]。組織對激素的反應也有進化上的改變[22]。燕八哥的腦組織相比親本鳥類的腦組織，與放射性催乳素結(jié)合更少。這顯示了腦組織對催乳素反應的降低[2]。催乳素是引發(fā)孵化行為還是只在孵化行為開始后對其有支持作用存在爭論[26，27，64]。關于催乳素的作用的未來研究可能需要調(diào)整血管活性腸肽（VIP，一種催乳素釋放因子）的野外實驗。如果能以實驗手段誘導，我們可能了解孵化行為的生理機制是否與婚配生理性機制沖突。

6 雄性親本撫育：發(fā)育

過去曾被認為基因型的許多行為或形態(tài)上的個體差異，現(xiàn)在都被認為是年齡或環(huán)境的反映。Hews等人在蜥蜴種群中[36]發(fā)現(xiàn)，在其生命早期使用睪酮，可以改變雄性的生殖策略。在哺乳動物（家鼠）中，vom Saal[80]發(fā)現(xiàn)，雌性成年后的侵略性和性吸引力會被它在子宮內(nèi)時臨近胎兒的性別影響。直到最近，類似的影響還未廣泛見于鳥類。Schwabl[67]報道，成年雌性金絲雀和斑胸草雀會將睪酮混合進它們的卵中，混合量隨產(chǎn)卵順序而變化。無論性別如何，最后產(chǎn)的卵睪酮水平最高，后產(chǎn)卵孵化出的幼鳥在鳥群中能取得更高的社會地位[67，98]。從環(huán)境引起變異的角度思考，在食物充足年份孵化的雄性將會發(fā)育為通過額外婚配提高適合度；食物稀缺時孵化的雄性則傾向于進行親本撫育。

7 結(jié)語

總體來說，絕大多數(shù)雄性撫育的鳥類傾向于單行社會單配制，并且，相比于公開一雄多雌制的雄性，它們的外貌與形態(tài)和雌性更加相似。這些特點使它們可被分為一大類，反映出它們共同的進化史。它也可能來自共同的起源。例如一些在發(fā)育早期起作用的激素機制。比較方法的發(fā)展，包括系統(tǒng)發(fā)育學方法，可能不僅反映了遺傳和血統(tǒng)的可塑性，還暗示了生態(tài)與雄性親本撫育的聯(lián)系。用功能性方法和分子技術來確定親緣關系，可以了解雄性撫育對適合度的影響。未來研究將集中在基因和發(fā)育方面，并闡釋進化過程中基因和行為間的關系。孵化是與單形有關最為緊密的撫育形式，額外婚配繁殖在雄性孵化的類群中很少見。如果結(jié)論得到證實，且若雄性孵化種類與沒有雄性撫育或營其它育雛方式相比，其中雄性繁殖成功率的變化要少，就要確定其原因。一種原因可能是雌性在孵化期間對雄性撫育的巨大依賴性；另一種可能是參與孵化的雄性為確保受精而產(chǎn)生的精子數(shù)量的變化較少。這些影響將提高雌性多次婚配的代價且同時降低收益。因此，當挑選配偶時，雄性孵化的物種中，雌性可能更關注能夠預測親本行為的線索，而更少關注夸張的特征。因此，除單型性外，我們還可以指導預見這些種類具有相對不發(fā)達的物種隔離機制和更強的地方適應性[60]。個體發(fā)育、季節(jié)和睪酮短期變化的水平可能是這些特點的核心機制，包括雄性對婚交配和多種親本撫育形式精力分配。以上是鳥類雄性親本撫育研究的總結(jié)。

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[文獻11-109由于版面有限省略]