中國(guó)楊樹(shù)上的柵銹菌

姜 寧，梁英梅，田呈明

(北京林業(yè)大學(xué)，北京 100083)

銹菌是一類專性寄生真菌，引起多種植物的銹病。柵銹菌屬(MelampsoraCastagne,1843)是人類不得不重視的病原菌，其拉丁學(xué)名含義為黑色壞死斑，中文名取自其冬孢子?xùn)艡跔畹呐帕蟹绞?。在已知的百余種柵銹菌中，多數(shù)為害楊柳科(Salicaceae)寄主，導(dǎo)致明顯的葉面失綠和枯死；少數(shù)寄生在亞麻科、夾竹桃科和大戟科等植物上[1-2]。

楊樹(shù)(Populus)是我國(guó)防護(hù)林、用材林和城市綠化等人工林的主要造林樹(shù)種之一，分布范圍極廣。葉銹病作為楊樹(shù)上普遍而嚴(yán)重的葉部病害，常見(jiàn)于世界各楊樹(shù)栽培區(qū)，在美洲國(guó)家感病楊樹(shù)品種的人工林中，材積損失可高達(dá)65%；美國(guó)中部的雜交楊，由于銹病危害，減少材積31%～42%[3]。大量的柵銹菌寄生于楊樹(shù)葉部，影響光合作用，可導(dǎo)致樹(shù)勢(shì)衰弱，誘發(fā)次期性病蟲(chóng)害的侵害而死亡，也對(duì)天然林的更新造成嚴(yán)重的影響[4-10]，為此B.A.Thielges[3]將其列為楊樹(shù)5大嚴(yán)重病害之首。

在Castagne建立柵銹菌屬之后，Van Kraayenoord對(duì)分布于世界楊樹(shù)上的32種柵銹菌進(jìn)行系統(tǒng)整理，僅認(rèn)可其中的11種[11]。尚衍重等[12]研究了已報(bào)道的楊樹(shù)上34種柵銹菌，并根據(jù)寄主范圍和夏、冬孢子形態(tài)特征的不同而承認(rèn)其中的12種。袁毅[13]首次較為系統(tǒng)地研究了我國(guó)楊樹(shù)上的柵銹菌并記載包括新記錄種在內(nèi)的7種柵銹菌。戴玉成[14]對(duì)楊樹(shù)上的柵銹菌通過(guò)數(shù)量分類學(xué)方法，討論了柵銹菌之間的進(jìn)化關(guān)系，承認(rèn)楊樹(shù)柵銹菌有14種。Leveille依據(jù)寄主類型將楊樹(shù)上的種都定為Melampsorapopulina，與銹菌的生物學(xué)特性有所結(jié)合，在一定程度上是一種進(jìn)步，后來(lái)Thumen[1]和Harting[2]也曾根據(jù)寄主種類發(fā)表并訂正了一些種，但并不符合實(shí)際。G.Bagyanarayana[15]根據(jù)夏孢子的大小、側(cè)壁的加厚程度、冬孢子的大小及頂部是否加厚等特征，將楊樹(shù)上的柵銹菌分為9個(gè)種，并根據(jù)轉(zhuǎn)主寄主(銹孢子寄主)將M.populnea分為5個(gè)?；?。但這種劃分未得到廣泛認(rèn)可[2]。目前仍然有很多學(xué)者包括我國(guó)的一些學(xué)者也使用該名稱確定楊樹(shù)上的一些種類，將青楊派、白楊派上的很多柵銹菌都鑒定為M.populnea，但我們研究后發(fā)現(xiàn)僅寄生于山楊上的M.laricis(同物異名)屬于該種。迄今為止在柵銹菌屬中，寄生在楊樹(shù)上的柵銹菌有14個(gè)種和2個(gè)雜交種被廣泛承認(rèn)[2,16]。

目前國(guó)內(nèi)外學(xué)者主要根據(jù)冬孢子形態(tài)及其在葉面的著生部位、夏孢子的形狀、大小、壁的厚度、表面刺突的形狀與分布、芽孔的數(shù)目、側(cè)絲以及轉(zhuǎn)主寄主植物的種類等作為分種的主要依據(jù)。然而由于柵銹菌的許多種在癥狀及病原形態(tài)等方面很相似，不同學(xué)者利用不同的分類標(biāo)準(zhǔn)在柵銹屬的種類劃分上得出了不同的結(jié)論。造成柵銹菌分種混亂的主要原因有：多數(shù)柵銹菌主要以夏孢子侵染楊柳科植物葉片或莖，有時(shí)不產(chǎn)生冬孢子，況且不同種之間的冬孢子形態(tài)差異并不明顯；有些楊樹(shù)柵銹菌不經(jīng)過(guò)轉(zhuǎn)主而完成其生活史；柵銹菌的寄生?；圆皇呛軓?qiáng)，一個(gè)種可侵染不同派、不同種或品種的楊樹(shù)，而同一種楊樹(shù)又會(huì)被幾種柵銹菌侵染，這樣寄主楊樹(shù)的種類在分類學(xué)上只能作為輔助特征；多數(shù)轉(zhuǎn)主寄生種，人為強(qiáng)制接種可使非寄主植物發(fā)病。因此有必要建立較為完善的分類體系，明確楊樹(shù)上的柵銹菌種類。本文系統(tǒng)地整理了中國(guó)報(bào)道的楊樹(shù)柵銹菌類群，依據(jù)形態(tài)學(xué)特征和系統(tǒng)學(xué)分別進(jìn)行了種類界定，最終形態(tài)學(xué)與系統(tǒng)學(xué)互為驗(yàn)證，確定中國(guó)楊樹(shù)上的柵銹菌類群為8種。

1 中國(guó)楊樹(shù)柵銹菌

1.1 冷杉-楊柵銹菌

Melampsoraabietis-populiImai,in Ito et Murayama,Trans.Sapporo Nat.Hist.Soc.17:164,1943

=Caeomaabietis-mayrianaeS.Imai,1942

性孢子器表皮下生，Ⅲ型。銹孢子器葉背生；銹孢子球形、近球形、倒卵形至橢球形(20～32.5×17.5～27)μm，壁厚2～3.5 μm，密生疣。夏孢子堆葉背散生，淡黃色，0.1～0.5 mm；夏孢子球形、橢圓形至長(zhǎng)橢圓形，(17～28×9～24)μm，壁均勻加厚，0.8～2.7 μm，具刺，刺間距0.9～2.4 μm；側(cè)絲頭狀，(30～65×11～30)μm，頂部加厚至7.5 μm(圖1A、圖1B)。冬孢子堆葉背單生或聚生，多邊形，紅褐色，0.3～1 mm；冬孢子菱形、棍棒狀至圓柱狀，(21～45×5～11)μm,壁厚1 μm。

注:A,B.Melampsora abietis-populi冷杉-楊柵銹菌; C,D.M.allii-populina蔥-楊柵銹菌; E,F.M.populnea楊柵銹菌。

寄主：0，Ⅰ寄生在日本冷杉Abiesfirma，日光冷杉A.homolepis，北海道冷杉A.sachalinensisvar.mayriana，東陵冷杉A.nephrolepis，富士山冷杉A.veitchii。

Ⅱ，Ⅲ寄生在香楊Populuskoreana，遼楊P.maximowiczii，黑楊P.nigra，鉆天楊P.nigravar.italica，長(zhǎng)序楊P.pseudoglauca，藏川楊P.szechuanicavar.tibetica，小葉楊P.simonii，歐美楊P.×euramericana，椅楊P.wilsonii，滇楊P.yunnanensis。

分布：中國(guó)、日本、俄羅斯。

討論：該種的模式標(biāo)本采自鉆天楊上，同時(shí)用采自東陵冷杉的銹孢子接種鉆天楊獲得成功。隨后Hiratsuka和Karube通過(guò)向香楊、遼楊、歐美楊等樹(shù)種人工接種源自冷杉上的銹孢子，也證明了該種的轉(zhuǎn)主寄生關(guān)系，并發(fā)現(xiàn)其夏孢子不能侵染白楊派樹(shù)種[17-19]。此后由于該種僅在日本發(fā)現(xiàn)，故一度被認(rèn)為是日本特有種。20世紀(jì)90年代在我國(guó)秦嶺的椅楊上首次發(fā)現(xiàn)[20-22]，此后在滇楊上有報(bào)道[18]，但我國(guó)未發(fā)現(xiàn)銹孢子階段寄主，也沒(méi)有接種試驗(yàn)的報(bào)道。

Melampsoraabietis-populi和M.magnusiana、M.rostrupii以及M.populinea等種在夏孢子和冬孢子形態(tài)上極為相似，唯一不同的是該種具有極薄的夏孢子壁，而且刺間距也明顯小于其他楊樹(shù)銹菌[18-19]。

很多寄生在長(zhǎng)序楊上的柵銹菌常常被錯(cuò)誤地鑒定為Melampsorapopulnea(Per.) Karst，然而這些標(biāo)本上的夏孢子具有很薄的壁，而且它們的系統(tǒng)發(fā)育學(xué)分析都顯示與M.abietis-populi屬于一個(gè)單進(jìn)化枝。因此，夏孢子壁薄與否可以作為區(qū)分這個(gè)種和其它楊樹(shù)柵銹菌的形態(tài)特征[18]。

1.2 蔥-楊柵銹菌

Melampsoraallii-populinaKleb.Zeit.Pfl.-Krankh.,12:25,1902

=CaeomaalliorumLink,sp.Pl.2,7,1825

=Caeomaallii-ursiniWinter,Pilze Deutschl.I,p.255,1881

=Uredoallii-populinaArth.,Rèsult Scient.Congr.Intern.Bot.Vienne p.338,1905,1906

=Melampsorapopulneaf.sp.allii-populina(Kleb.) Bagyanarayana,Proce.1th IUFRO Fore.Trees Working Party Conf.P.47,1998

性孢子器葉表皮下生，圓餅形，直徑60～100 μm。銹孢子器裸露，生于葉斑上，亮橙紅色，直徑0.8～1.2 mm；銹孢子球形、卵形，(17～25×14～18)μm，壁厚2 μm，密生疣。夏孢子堆葉兩面生，圓形突出，橘黃色，約1 mm大??；夏孢子棍棒狀至長(zhǎng)橢圓形，稀球形，(20～40×10～24)μm，壁通常均勻加厚，偶見(jiàn)一端偏厚，但決不在赤道部加厚，大小1.3～6.8 μm，除頂端外均具刺，刺間距1.3～3.5 μm；側(cè)絲通常頭狀，具細(xì)莖，(50～71×15～23)μm，壁厚2～3 μm(圖1C、圖1D)。冬孢子堆葉兩面生，多數(shù)生于葉背，單生或群生，紅褐色，0.5～1 mm；冬孢子不規(guī)則圓柱狀，(35～60×7～13)μm，壁厚1～1.5 μm，頂端偶見(jiàn)增厚，但不超過(guò)2 μm。

寄主：0，Ⅰ寄生蔥屬Allium；Ⅱ，Ⅲ 寄生山楊P.davidiana，苦楊P.laurifolia，合作楊P.opera，密葉楊P.talassica。

分布：中國(guó)新疆和內(nèi)蒙，以及歐洲南部和俄羅斯。

討論：在已報(bào)道的中國(guó)柵銹菌中，Melampsoraallii-populina和M.larici-populina在夏孢子形態(tài)特征上很相似，但是該種的夏孢子壁較均勻且不加厚，而且冬孢子葉兩面生是區(qū)別M.larici-populina最具識(shí)別度的特征。Bagyanarayana曾將蔥-楊柵銹菌以及其它4種楊樹(shù)柵銹菌一起，根據(jù)銹孢子寄主的不同作為M.populnea的?；吞幚韀15]。然而，M.allii-populina夏孢子較大、頭部具光滑區(qū)以及冬孢子葉兩面生等特征很容易與M.populnea復(fù)合種區(qū)別開(kāi)來(lái)，同時(shí)分子系統(tǒng)學(xué)研究結(jié)果也支持這是一個(gè)獨(dú)立的種[16]。野外接種試驗(yàn)證明，M.allii-populina能夠以菌絲狀態(tài)在楊樹(shù)上越冬，因而在中國(guó)北方缺乏銹孢子寄主的地區(qū)亦然可以流行。

1.3 落葉松-楊柵銹菌

Melampsoralarici-populinaKleb.,Zeit.Pfl.-Krankh.,12:43,1902

=CaeomalaricisHart.Wichtige Krankh.W?ldbaume,p.93,1847

=Uredolarici-populinaArth.,Rèsult Scient.Congr.Intern.Bot.Vienne p.338,1905,1906

=Melampsorapopulina(Jacq.) Lev.,Ann.Sci.Nat.,p.375,1847

性孢子器葉背表皮下生，Ⅲ型，球形，褐色，直徑100 μm，高70 μm。銹孢子器裸露，生于葉背黃色病斑上，橘黃色，表皮下生至突出狀，直徑0.5～1.5 mm；銹孢子球形、卵形，(17～30×14～27)μm，壁厚1～2 μm，密生疣，疣長(zhǎng)2 μm。夏孢子堆葉背生，稀葉正面生，表皮下生，成熟后突出寄主表皮，粉狀，橘黃色，直徑0.3～1 mm；夏孢子長(zhǎng)橢圓、矩圓形至棍棒狀，(20～55×11～30)μm，壁厚度均勻但在赤道處強(qiáng)烈加厚，平均5.1 μm，最厚處達(dá)12.4 μm，孢子基部刺較大往上刺逐漸變小，絕大多數(shù)孢子頭部光滑無(wú)刺，刺間距1～5 μm；側(cè)絲棍棒狀至頭狀，(50～90×15～25)μm，頂部加厚至25 μm(圖2A,B)。冬孢子堆多葉正面生，稀葉背生，單生或聚生，多邊形，紅褐色；冬孢子圓柱狀或菱形，兩端圓，(20～45×7～12)μm,壁厚1～1.5 μm，頂部加厚2～3 μm。

寄主：0，Ⅰ階段寄生歐洲落葉松Larixdecidua，落葉松L.gmelinii，L.gmeliniivar.japonica，美洲落葉松L.laricina，日本落葉松L.kaempferi，西部落葉松L.occidentalis，黃花落葉松L.olgensis，華北落葉松L.principis-ruppechtii，新疆落葉松L.sibirica。

Ⅱ，Ⅲ階段寄生響葉楊(Populusadenopoda)，中東楊(P.×berolinensis)，北京楊(P.×beijingensis)，青楊(P.cathayana，P.charkowiensis×P.caudina)，美洲黑楊(P.deltoides)，念珠楊(P.deltoidessubsp.monilifera)、棱枝楊(P.deltoidessubsp.wislizenii)，密蘇里楊(P.deltoidesvar.missouriensis)，歐美楊(P.×euramericana)，甘肅楊(P.×gansuensis)，香楊(P.koreana)，苦楊(P.laurifolia)，大葉楊(P.lasiocarpa)，馬里蘭楊(P.×canadensis‘Mariandica’)，遼楊(P.maximoniicizii)，黑楊(P.nigra)，鉆天楊(P.nigravar.italica)，箭桿楊(P.nigravar.thevestina)，合作楊(P.opera)，少先隊(duì)楊(P.×pioner)，冬瓜楊(P.purdomii)，長(zhǎng)序楊(P.pseudoglauca)，小青楊(P.pseudo-simonii)，小青×黑楊(P.pseudo-simonii×P.deltoides)，小葉楊(P.simonii)，菱葉小葉楊(P.simoniivar.rhombifolia，P.simonii×P.nigravar.italica)，川楊(P.szechuanica)，大青楊(P.ussuriensis)，滇楊(P.yunnanensis)以及黑楊派和青楊派的許多雜交種。

分布：中國(guó)、日本、印度、韓國(guó)、蒙古、新西蘭、澳大利亞、美國(guó)、俄羅斯及歐洲。

討論：該種是柵銹菌屬分布最廣泛的種，也是引起中國(guó)楊樹(shù)栽培區(qū)葉銹病流行最嚴(yán)重的病原菌。Melampsoralarici-populina依據(jù)其冬孢子堆葉正面生，夏孢子壁在赤道部強(qiáng)烈加厚，頂部具光滑區(qū)等特征很容易在形態(tài)上與其他楊樹(shù)柵銹菌區(qū)分。袁毅[13](1984)根據(jù)夏孢子頂部具有細(xì)刺而報(bào)道了一個(gè)中國(guó)新記錄種M.occidentalis，但是電子顯微鏡觀察發(fā)現(xiàn)M.occidentalis的孢子表面并不具有光滑區(qū)，且該標(biāo)本的分子數(shù)據(jù)也顯示為M.larici-populina，因此中國(guó)目前尚未發(fā)現(xiàn)M.occidentalis。尚衍重等[23]基于其葉兩面生的冬孢子堆和1～3層的冬孢子等特征描述了采自遼寧歐美楊的一個(gè)新種—多生柵銹菌Melampsoramulta。然而，檢查該種的等模式，其形態(tài)特征與M.larici-populina的形態(tài)相似，同時(shí)從其他大量的M.larici-populina的標(biāo)本中也觀察到2～3層冬孢子的現(xiàn)象，因此認(rèn)為該種很可能是落葉松-楊柵銹菌的同種。

注:A,B.M.larici-populina落葉松-楊柵銹菌; C,D.M.magnusiana馬格柵銹菌; E,F.M.pruinosae粉被柵銹菌。

1.4 馬格柵銹菌

MelampsoramagnusianaWagner,Zeit.Pfl.-Krankh.,7:340,1897

=M.populneaf.sp.magnusianaBagyanarayana,Proce.IUFRO Rust Forest Tree Working Party Conf.,48,1998

=M.populneaf.sp.rostrupiiBagyanarayana,Proce.IUFRO Rust Forest Tree Working Party Conf.,50,1998

性孢子器葉兩面生，Ⅱ型。銹孢子器葉背生；銹孢子球形、橢球形，(14～23×12～20)μm，壁厚1～1.5 μm，密生疣。夏孢子堆多數(shù)葉背、葉柄、葉芽生，稀葉正面生，表皮下生，成熟后突出寄主表皮，粉狀，黃色，直徑0.3～1 mm；夏孢子球形至廣橢圓形，(13～33×12～26)μm，壁均勻加厚，1～5 μm，具刺，刺間距1.0～4.5 μm；側(cè)絲棍棒狀至頭狀，(44～95×12～24)μm(圖2C,D)。冬孢子堆葉背生，圓形至多邊形，紅褐色；冬孢子柱狀，兩端圓，(37～53×7.5～12)μm，頂部加厚1～2 μm。

寄主：0，Ⅰ階段寄生白屈菜(Chelidoniummajus)，紫堇屬(Corydalis)；Ⅱ，Ⅲ階段寄生銀白楊(P.alba)，新疆楊(P.albavar.pyramidalis)，河北楊(P.hopeiensis)，毛白楊(P.tomentosa)，圓葉楊(P.rotundifolia)，歐洲山楊(P.tremula)，日本山楊(P.sieboldii)等白楊派樹(shù)種。

分布：中國(guó)、美國(guó)、俄羅斯及歐洲東部。

討論：我國(guó)的毛白楊上已經(jīng)報(bào)道了3個(gè)種，即Melampsoramagnusiana[24]、M.rostrupii[25]和Uredotholopsora[26]。前2個(gè)種在形態(tài)上并沒(méi)有不同，而且它們?cè)跅顦?shù)上的癥狀、致病性差異不大，所不同的僅僅是銹孢子寄主不同，但缺乏接種試驗(yàn)。一般認(rèn)為M.magnusiana的銹孢子寄主是紫堇屬和白屈菜屬，而M.rostrupii的銹孢子寄主是山靛屬M(fèi)ercurialis。Miura[27]報(bào)道了采自遼寧草河口紫堇上的一種裸孢銹Caeomafumariae，但并沒(méi)有確定M.magnusiana和Caeomafumariae的關(guān)系；戴芳瀾[28]據(jù)此銹孢子寄主紫堇上的銹菌將其記載為M.magnusiana，但這個(gè)記載是可疑的。因此，M.magnusiana和M.rostupii的轉(zhuǎn)主寄主在中國(guó)是不清楚的，而Hiratsuka通過(guò)日本山楊上的夏孢子(M.magnusiana)接種Chelidoniummajus，確定了其寄生關(guān)系[29-30]。

M.magnusiana和M.rostupii常常寄生同一個(gè)寄主楊樹(shù)，所不同的僅僅是銹孢子寄主植物種類。Boerema和Verhoeven(1951)將這2個(gè)種作為M.populnea種下的小種(?；?，并認(rèn)為M.rostupii是M.aecidioides的裸名[31]，此后很多人都在同時(shí)使用這幾個(gè)種名。尚衍重(1984)提出M.magnusiana和M.rostrupii可作為M.aecidioides的同種異名。基于同樣的考慮，Bagyanarayana將楊樹(shù)上的5個(gè)種作為M.populnea種下專化型處理，其中包括2個(gè)新的專化型：M.populneaf.sp.magnusiana和M.populneaf.sp.rostupii，同時(shí)指出M.populnea的夏孢子超過(guò)30 μm[15]。然而，寄生在白楊上的M.magnusiana或者M(jìn).rostupii的夏孢子均<30 μm[18]。人工接種試驗(yàn)也證明中國(guó)白楊上的M.magnusiana或M.rostupii是同一個(gè)種，所不同的僅僅是致病性有差異[32]。另外，對(duì)收集自歐洲、中國(guó)、日本等地區(qū)被鑒定為M.rostupii和M.magnusiana的標(biāo)本的分子系統(tǒng)學(xué)分析結(jié)果也顯示這2個(gè)種之間的遺傳特性并沒(méi)有差異[18]，而且M.rostupii本身就是個(gè)裸名，因此在中國(guó)被鑒定為M.rostupii、M.aecidioides以及一些M.populnea的種類都應(yīng)為M.magnusiana。

1.5 美洲柵銹菌

MelampsoramedusaeThüm.,Bull.Torrey bot.Club 6:216,1878

夏孢子堆主要葉背生，圓形，金黃色或橘黃色；夏孢子倒卵形至卵形，(20.5～31.5×14.0～20.5)μm，壁略加厚，赤道部具光滑區(qū)，1.7～3.6 μm，具刺；側(cè)絲球形，(25～44×12～18)μm，壁厚4～5.5 μm。冬孢子堆主要葉背生，散生，初時(shí)淡褐色，后深紅褐色至黑色；冬孢子角形至圓柱狀，(31～44×10～15)μm。

寄主：0，I階段未見(jiàn)。在原產(chǎn)地北美，寄生于美洲落葉松(Larixlaricina)和花旗松(Pseudotsugamenziesii)；Ⅱ，Ⅲ階段寄生小葉楊(P.simonii)，川楊(P.szechuanica)，滇楊(P.yunnanensis)。

分布：原產(chǎn)北美，后傳播至中國(guó)、日本、俄羅斯、澳大利亞、南非、法國(guó)、印度、西班牙、葡萄牙和阿根廷。

討論：該菌作為我國(guó)進(jìn)境植物檢疫對(duì)象中的危險(xiǎn)性植物病原菌2019年首次在中國(guó)發(fā)現(xiàn)[33]，應(yīng)引起足夠重視。夏孢子赤道部具有光滑區(qū)是該種區(qū)別于其它柵銹菌的主要特征。

1.6 怒江柵銹菌

MelampsoranujiangensisY.M.Liang,C.M.Tian & Kakish.,Mycoscience 47(4):199,2006

0，Ⅰ階段未知。

夏孢子堆葉背生，多散生、少聚生，圓形至橢圓形，橘黃色或淡黃色，直徑0.2～0.8 mm；夏孢子球形至卵形，(17～27×18～23)μm，壁均勻加厚，1～2 μm，具刺，刺間距1～2 μm；側(cè)絲頭狀，(33～56×12～15)μm，壁厚2～6 μm。冬孢子堆葉背表皮下生，散生，黃色至紅褐色，0.4～0.8 mm；冬孢子菱形、棍棒狀至圓柱狀，(23～44×5～13)μm，壁厚1 μm。

寄主：滇楊(P.yunnanensis)；0，Ⅰ階段未知。

分布：中國(guó)。

討論：怒江柵銹菌與馬格柵銹菌的夏孢子有部分相似，但該種的夏孢子更圓，且壁薄、刺間距更短[34]，可明顯與M.abietis-populi、M.magnusiana區(qū)分。

1.7 楊柵銹菌

Melampsorapopulnea(Pers.) P.Karst.,Bidr.K?nn.Finl.Nat.Folk 31:53 (1878)

=Caeomamercurialis(H.Mart.) Link,in Willdenow,Sp.pl.,Edn 4 6(2):35 (1825)

=MelampsoralaricisHartig,Allg.Forest-Jagdzeit.,61:326,1885

=Melampsoraaecidioides(DC.) J.Schr?t.,in Cohn,Krypt.-Fl.Schlesien (Breslau) 3.1(17-24):362 (1887)

=MelampsorapinitorquaRostr.,Farl.Snylt.Danm.Skove (Copenhagen):10 (1889)

=Melampsorapopulina(Jacq.) Lév.,Annls Sci.Nat.,Bot.,sér.3 8:375 (1847)

=MelampsorarostrupiiWagner,Oest.Bot.Zeit.,46:274,1896 (nomen nudum)

=MelampsoratremulaeTul.,Annls Sci.Nat.,Bot.,sér.4 2:95 (1854)

=M.larici-tremulaeKleb.,Forestl.Nat.Zeits,468,1897

=M.tremulaef.laricisHartig,Lehrb.Baumkrankh.Ed.2,p.14,1889

=M.populneaf.sp.laricis(Hart.).Boer.& Verh.,Neth.J.Pl.Path.,78 (1):82-201,1972

=UredolaricisArth.Result.Sci.Congr.Internat.Bot.Vienne (1905),p 338,1906

性孢子器葉兩面生。銹孢子器通常葉背生；銹孢子球形、倒卵形，(14～7×12～16)μm，壁厚1 μm，密生細(xì)疣。夏孢子堆葉背表皮下生，分散，成熟后突出寄主表皮，粉狀，淡黃色或土黃色，直徑0.2～0.4 mm；夏孢子倒卵形至橢圓形，(14～33×12～26)μm，壁略在側(cè)面略微加厚，1.1～5.0 μm(平均2.8 mm)，具刺，赤道處偶見(jiàn)光滑區(qū)，刺間距1.1～4.4 μm；側(cè)絲頭狀至紡錘狀，(34～50×10～17)μm(圖1 E,F)。冬孢子堆葉背生，黑褐色，圓形至多邊形；冬孢子棱柱狀，兩端圓，(28～59×8～13)μm，壁厚1～2 μm，頂端不增厚。

寄主：0，Ⅰ階段寄生黃花落葉松(L.olgensis)，落葉松(L.gmelini)，日本落葉松(L.kaempferi)，華北落葉松(L.principis-ruppechtii)，新疆落葉松(L.sibirica)。

Ⅱ，Ⅲ階段寄生山楊(P.davidiana)，青楊(P.cathayana)，響葉楊(P.adenopada)，日本山楊(P.sieboldii)，毛白楊(P.tomentosa)，毛山楊(P.tremulavar.villosa)，山白楊(P.davidiana×P.alba)，山灰楊(P.davidiana×P.canescens，P.davidiana×P.davidiana，P.davidiana×P.davidiana×P.tremula，P.erecta，P.alba×P.alba，P.alba×P.davidiana，P.alba×P.sieboldii，P.alba×P.tremula，P.sieboldii×P.davidiana)。

分布：中國(guó)、日本、美國(guó)、俄羅斯、歐洲和非洲。

討論：M.populnea常常被作為復(fù)合種處理，涵蓋白楊派及青楊派上的種類，有的學(xué)者將寄生在白楊派的柵銹菌根據(jù)銹孢子寄主作為M.populnea的?；蚚35-36]處理。一些作者將M.laricis作為M.populnea的異名來(lái)處理[37-38]，但是他們卻同時(shí)接受M.magnusiana、M.rostrupii作為一個(gè)獨(dú)立的分類單元，于是常常將一些相同的標(biāo)本鑒定為M.populnea或M.magnusiana，造成不必要的混亂。

這個(gè)種與寄生白楊派的其他已經(jīng)報(bào)道的種類，如M.magnusiana等在夏孢子和冬孢子形狀及大小上很相似，但是該種的夏孢子壁在赤道部位略有加厚，而且部分夏孢子有時(shí)候在赤道部具有小的光滑區(qū)。另外，其它白楊柵銹菌的夏孢子堆常產(chǎn)生于葉柄、嫩芽上，并且集合成鮮黃色的堆。

袁毅根據(jù)寄生在P.davidiana和P.cathayana的柵銹菌的少數(shù)夏孢子在赤道部具有光滑區(qū)而將它們鑒定為M.abietis-canadensis，并認(rèn)為少數(shù)夏孢子赤道部的光滑區(qū)是一個(gè)重要的鑒別特征[13]。Hiratsuka和Karube(1969)描述日本的M.laricis(=M.populnea)具有加厚的壁和光滑區(qū)[17]。作者觀察了采自世界不同地區(qū)山楊上的夏孢子特征，基本上都具有加厚的壁和部分光滑區(qū)，而且分子特征顯示它們和其他M.populnea歸于同一個(gè)進(jìn)化枝[18]。因此，M.abietis-canadensis(Farl.) Ludwig作為中國(guó)新記錄種是一個(gè)錯(cuò)誤的鑒定，應(yīng)該為M.populnea。

M.populnea通過(guò)轉(zhuǎn)主寄生落葉松來(lái)完成生活史，Hiratsuka證實(shí)了日本山楊上的柵銹菌和日本落葉松的寄生關(guān)系[29-30]，尚衍重等[12]也通過(guò)接種試驗(yàn)證實(shí)了M.laricis(M.populnea)的轉(zhuǎn)主寄主為黃花落葉松、落葉松、日本落葉松、華北落葉松和新疆落葉松等，同時(shí)也發(fā)現(xiàn)該菌的銹孢子在自然和人接種時(shí)都不能侵染黑楊派和青楊派以及它們的雜交品種。

1.8 粉被柵銹菌

MelampsorapruinosaeTranz.,Tranzxchel et Serebriannikov,Mycotheca Rossica,No.265,1912

0，Ⅰ階段未知。

夏孢子堆葉兩面生，散生或聚生，橘黃色；夏孢子球形至橢圓形，(19～32×14～25)μm，壁厚度均勻，2.4～5.7μm，具刺，刺間距0.7～1.4 μm(圖2E、圖2F)。冬孢子堆葉兩面生，單生，紅褐色；冬孢子圓柱狀，(37.3～60.2×9.4～13.1)μm。

寄主：胡楊P.euphratica，灰胡楊P.pruinosa。

分布：中國(guó)、俄羅斯。

討論：粉被柵銹菌形態(tài)上與馬格柵銹菌相近，但夏孢子的壁更厚，刺間距及刺更小。在國(guó)內(nèi)，僅分布在新疆、甘肅、寧夏及內(nèi)蒙古。自然狀況下，該種僅侵染胡楊及灰胡楊，但曾對(duì)毛白楊人工接種成功[13]。有學(xué)者將幾個(gè)寄生于毛白楊和鉆天楊(我們對(duì)此寄主缺乏鑒定)上的柵銹菌鑒定為M.pruinosae[22]，但觀察發(fā)現(xiàn)這些標(biāo)本具有大的刺和長(zhǎng)的刺間距以及冬孢子葉面生等特征應(yīng)該是M.magnusiana。此外，尚衍重曾在合作楊上偶爾發(fā)現(xiàn)粉被柵銹菌和落葉松楊柵銹菌的混生現(xiàn)象。

2 楊樹(shù)柵銹菌的系統(tǒng)學(xué)研究

隨著系統(tǒng)學(xué)在真菌分類中的廣泛應(yīng)用，越來(lái)越多的類群的分類學(xué)改變頗多。作為難以人工培養(yǎng)的真菌，銹菌在DNA的提取難度大于絲狀真菌，且純度低于絲狀真菌。但是，應(yīng)用系統(tǒng)學(xué)鑒定真菌的優(yōu)越性明顯，本文利用轉(zhuǎn)錄組內(nèi)間隔區(qū)對(duì)中國(guó)楊樹(shù)柵銹菌做了系統(tǒng)學(xué)分析(表1)。結(jié)果表明，8種柵銹菌在系統(tǒng)樹(shù)圖中明顯形成獨(dú)立的分枝，除粉被柵銹菌支持率為67%外，其余7種支持率均>85%。此外，依據(jù)發(fā)育關(guān)系，這7種可分為3支系，分別是Melampsoraabietis-populi，M.nujiangensis支系；M.medusae，M.populnea支系；M.allii-populina，M.pruinosae，M.magnusiana，M.larici-populina支系。因此，在鑒定楊樹(shù)柵銹菌時(shí)，可以通過(guò)轉(zhuǎn)錄組內(nèi)間隔區(qū)的差異，將樣本快速鑒定至某一物種。

表1 系統(tǒng)發(fā)育學(xué)所用標(biāo)本及基因信息

圖3 基于ITS序列楊樹(shù)柵銹菌的系統(tǒng)發(fā)育樹(shù)

3 中國(guó)楊樹(shù)柵銹菌的分種檢索表