昆蟲假死行為研究進(jìn)展

李會(huì)娟，楊開朗，王 倩，溫俊寶

(北京林業(yè)大學(xué)林學(xué)院，北京 100083)

動(dòng)物受到外界刺激如天敵刺激時(shí)，會(huì)自發(fā)進(jìn)入強(qiáng)直靜止?fàn)顟B(tài)，身體蜷縮靜止不動(dòng)呈“死亡”狀，或從原停留處落下(Miyatake, 2001a; Ruxton, 2006)，這一現(xiàn)象被稱為假死(Death-feigning、Thanatosis、Tonic immobility、Animal hypnosis、Playing dead、Immobilization catatonia、Play possum)(Humphreys and Ruxton, 2018)，屬于次級防御行為(Matthews and Matthews, 2010; Ruxtonetal., 2018)，是先天性的，是長期進(jìn)化中保留下的適應(yīng)特征(Edmunds, 1975)。

假死行為廣泛存在于動(dòng)物界各個(gè)門類，包括節(jié)肢動(dòng)物門，脊索動(dòng)物門中哺乳綱、兩棲綱、魚綱、爬行綱等，軟體動(dòng)物門等，有文獻(xiàn)記載的共71個(gè)物種(見表1)。節(jié)肢動(dòng)物門中除蛛形綱和軟甲綱有假死行為外，昆蟲綱中最為普遍(Alonsozarazaga and Lyal, 1999)，有40種昆蟲被明確報(bào)道具有假死行為，其中鞘翅目有22種，而象甲科最多，包括甘薯象甲Cylasformicarius(Acheampong and Mitchell, 2010)、松樹象甲Hylobiusabietis(Sibuletal., 2013)、臭椿溝眶象Eucryptorrhynchusbrandti(Lietal., 2019)、溝眶象Eucryptorrhynchusscrobiculatus(張艷，2015)、女貞粗腿象Ochyromeraligustri(侯冬梅和涂小云，2014)、車軸草籽象Tychiuspicirostris(Duporte and Melville, 1916)等。

昆蟲的假死行為對提高逃逸率和存活率等有著十分重要的作用，近年來，逐漸受到國內(nèi)外研究者的重視。本文擬綜述昆蟲假死行為的研究現(xiàn)狀，重點(diǎn)探討假死行為的發(fā)生機(jī)制，分析現(xiàn)存問題，展望今后研究方向。

1 昆蟲假死行為研究概況

1.1 相關(guān)文獻(xiàn)資源和機(jī)構(gòu)

從1906年開始，到2019年10月，以“假死”(Death-feigning、Thanatosis、Tonic immobility)為關(guān)鍵詞，通過谷歌學(xué)術(shù)(英文)、中國知網(wǎng)(中文)數(shù)據(jù)庫共檢索出1 350篇相關(guān)文獻(xiàn)。深入篩選發(fā)現(xiàn)其中僅279篇涉及昆蟲，2000年后發(fā)表的有229篇。進(jìn)一步統(tǒng)計(jì)2000-2019年國內(nèi)外涉及昆蟲假死行為的論文(圖1)，20年間有46篇是明確研究昆蟲假死行為的，其中國內(nèi)6篇。涉及昆蟲假死行為的文獻(xiàn)呈逐年遞增趨勢，但深入研究昆蟲假死行為的論文增加趨勢不明顯(圖1-a)。37篇文章探究昆蟲假死行為特征，探索假死行為發(fā)生機(jī)制的僅9篇，每年發(fā)表數(shù)量見圖1-b。

圖1 假死行為的學(xué)術(shù)論文發(fā)表情況(1-a，2001-2019年與假死行為研究的學(xué)術(shù)論文發(fā)生趨勢；1-b，昆蟲中假死行為發(fā)生時(shí)間和發(fā)生機(jī)制研究內(nèi)容的文獻(xiàn)數(shù)量。)Fig.1 Number of papers in death-feigning(1-a, 2001-2019, the trend of academic papers on the study of death-feining behavior; 1-b, the number of papers with different content of death-feigning in insect.)

表1 具有假死行為的物種統(tǒng)計(jì)Table 1 Data on different species that performed death-feigning behaviour

續(xù)表1 Continued table 1

續(xù)表1 Continued table 1

續(xù)表1 Continued table 1

研究昆蟲假死行為的機(jī)構(gòu)主要在國外，如日本岡本大學(xué)進(jìn)化生態(tài)學(xué)實(shí)驗(yàn)室、英國圣安德魯斯大學(xué)生物學(xué)院、愛沙尼亞農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院和塔爾圖大學(xué)生態(tài)與地球科學(xué)研究所等。2019年北京林業(yè)大學(xué)林木有害生物防治北京市重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室首次發(fā)文確認(rèn)臭椿溝眶象的假死行為。

1.2 國外主要研究工作回顧

昆蟲的假死行為研究最早可追溯至1906年，Holmes首次研究了幾種蝎蝽的假死行為并測試假死發(fā)生時(shí)間，發(fā)現(xiàn)溫度的高低影響假死發(fā)生時(shí)間(Holmes, 1906)。

愛沙尼亞的Metspalu和Krams等人從生理方面對馬鈴薯葉甲Leptinotarsadecemlineata的假死行為進(jìn)行了探討，發(fā)現(xiàn)假死前后代謝率變化顯著，正常狀態(tài)下的代謝率是假死狀態(tài)下的1.5倍(Metspaluetal., 2002)，但未考慮蟲體大小的影響，數(shù)據(jù)結(jié)果或存在爭議。

英國圣安德魯斯大學(xué)生物學(xué)院的Ruxton博士則從進(jìn)化生態(tài)學(xué)角度認(rèn)為，假死行為是一種重要的天敵防御模式，有效躲避天敵(Ruxton, 2006; Ruxtonetal., 2018)。

日本岡本大學(xué)的進(jìn)化生態(tài)實(shí)驗(yàn)室Miyatake等人，2001年至今共發(fā)表19余篇昆蟲假死行為的論文，主要研究對象為赤擬谷盜Triboliumcastaneum、四紋豆象Callosobruchusmaculatus、綠豆象Callosobruchuschinensis等倉儲(chǔ)害蟲，從驗(yàn)證假死行為發(fā)生特征入手，包括性別、蟲體大小、饑餓、飛行力和活動(dòng)力、溫度、光照等方面，探究昆蟲假死行為生理、基因和分子基礎(chǔ)。他們證實(shí)假死時(shí)間在雌雄蟲之間存在差異，溫度影響假死發(fā)生時(shí)間，昆蟲的活動(dòng)力和飛行力與假死存在基因負(fù)相關(guān)性(Ohno and Miyatake, 2007; Miyatakeetal., 2008b)。近年，Miyatake等人認(rèn)為假死或與腦部生物胺密切相關(guān)(Miyatakeetal., 2008b; Matsumuraetal., 2016)，但未明確假死前后生物胺表達(dá)量是否存在差異，又從基因?qū)用鎸Ρ确治龀鄶M谷盜活動(dòng)力與假死行為發(fā)生的聯(lián)系(Uchiyamaetal., 2019)，開始探究假死行為的發(fā)生機(jī)制。另外，Miyatake(2019)首次從覺醒方面探究昆蟲假死行為特征，發(fā)現(xiàn)假死過程中的赤擬谷盜受到震動(dòng)會(huì)覺醒，假死時(shí)間與震動(dòng)強(qiáng)度正相關(guān)，認(rèn)為假死覺醒或有遺傳基礎(chǔ)。

國外假死行為研究已經(jīng)逐漸多樣化，從生理生化、基因、生態(tài)學(xué)等角度探究假死行為特征和發(fā)生機(jī)制。

1.3 國內(nèi)主要研究工作回顧

2010年開始有中國學(xué)者探究昆蟲的假死行為，涉及種類如長壯蝎蝽Laccotrephesrobustus(孟凡明和梁醒財(cái)，2010)、毛健夜蛾Brithyscrini(朱敏等，2016)、絲棉木金星尺蛾Calospilossuspecta(曹亞汝等，2018)、女貞粗腿象甲(侯冬梅和涂小云，2014)、臭椿溝眶象(Lietal., 2019)等，主要研究其假死行為特征。

孟凡明(2009)將假死行為分為3種類型，偽裝死亡型假死、逃避搜捕型假死、抑制進(jìn)食型假死，并認(rèn)為應(yīng)將假死歸為擬態(tài)行為；侯冬梅等人認(rèn)為假死的影響因素與背景色相關(guān)；李會(huì)娟等(2019)明確了饑餓對臭椿溝眶象假死的影響，初步完成近緣種溝眶象和臭椿溝眶象假死行為特征的對比分析。

總體來說，我國的研究工作主要探討了昆蟲假死的發(fā)生特征，起步時(shí)間晚，研究基礎(chǔ)較薄弱。

2 昆蟲假死行為特征研究

2.1 發(fā)生特征

昆蟲的假死行為(Death-feigning)可以定義為：當(dāng)昆蟲接收到外界刺激信號(hào)后，身體各系統(tǒng)做出反應(yīng)，呈現(xiàn)特定的姿態(tài)，如足或觸角收縮、軀體彎曲，自發(fā)地進(jìn)入強(qiáng)直靜止的狀態(tài)。昆蟲假死時(shí)大腦正常支配功能不受干擾，是一種低耗能、高警惕性的防御模式，在形態(tài)和生理上與真正的死亡有著本質(zhì)區(qū)別。

假死發(fā)生時(shí)，多數(shù)昆蟲保持特有的假死姿態(tài)。在形態(tài)上，蟲體保持僵直不動(dòng)，觸角和附肢強(qiáng)烈收縮并緊貼于身體腹面，肌肉緊張(Humphreys and Ruxton, 2018)。有的昆蟲幼蟲，如細(xì)胸金針蟲Agriotessubrittatus，假死時(shí)常彎曲身體(Ritteretal., 2016)。除此，象甲類昆蟲，如臭椿溝眶象假死時(shí)喙完全收縮于胸部腹面(Lietal., 2019)。若不繼續(xù)施加刺激，幾分鐘或十幾分鐘后，昆蟲假死覺醒后恢復(fù)正常體態(tài)并迅速逃跑。不同昆蟲之間的假死行為特征既有相似性，又有其特有的固定模式，受環(huán)境和自身因素的影響。依據(jù)動(dòng)物假死發(fā)生后的形態(tài)特征，劃分為蜷縮型、彎曲型、強(qiáng)直型、靜止型等4種類型，具體見表2。目前，昆蟲的假死發(fā)生形態(tài)多為蜷縮型和彎曲型，而強(qiáng)直型假死多發(fā)生在爬行類、魚類，靜止型假死多發(fā)生在鼠、穴兔類等高等哺乳動(dòng)物，形態(tài)上的不同是昆蟲與其他動(dòng)物假死行為特征的主要差異。

表2 不同物種的假死發(fā)生特征

此外，昆蟲假死后的內(nèi)部生理活動(dòng)也有顯著變化。Sibul等人運(yùn)用紅外心電圖和呼吸計(jì)記錄松樹象甲假死期間呼吸模式，證明假死期間松樹象甲依然保持標(biāo)準(zhǔn)的氣體交換循環(huán)(closed, flutter, ventilation periods, CFV cycle)(Sibuletal., 2013)，但是假死結(jié)束時(shí)出現(xiàn)CO2爆發(fā)點(diǎn)，或許假死期間昆蟲正常呼吸，但假死前后的代謝有差異；而從大腦活躍度來看，假死狀態(tài)下的動(dòng)物依然保持警覺性。Davie等人認(rèn)為，動(dòng)物進(jìn)入假死狀態(tài)后，假死大腦和清醒時(shí)一樣活躍，對外界時(shí)刻保持警惕(Davieetal., 1993)?；蛟S，假死行為僅單純迷惑天敵，利于逃避防御。比如，溝眶象和臭椿溝眶象假死結(jié)束后，迅速從側(cè)翻假死狀態(tài)恢復(fù)正常體態(tài)逃逸(張艷，2015)。細(xì)胸金針蟲假死覺醒后，會(huì)立即挖掘掩埋自身蟲體，躲避天敵(Ritteretal., 2016)。

2.2 發(fā)生強(qiáng)度

關(guān)于假死行為發(fā)生的程度，前人多用假死強(qiáng)度(Death-feigning intensity)一詞描述(Ohno and Miyatake, 2007)，主要由假死發(fā)生時(shí)間和假死頻率定量評估。已知的昆蟲假死發(fā)生強(qiáng)度如表3所示，不同物種之間的假死發(fā)生時(shí)間和頻率差異較大。Matsumura等人認(rèn)為不同物種甚至是同一物種雌雄間出現(xiàn)的假死強(qiáng)度變異現(xiàn)象或可用假死深度(Depth of death feiging)解釋(Matsumuraetal., 2016)，但未具體證實(shí)這一定義。

2.3 誘發(fā)因素

假死行為可由多種方式誘發(fā)，如觸覺、視覺、聽覺或混合刺激。不同物種具有不同的效應(yīng)刺激方式，如光束可以引發(fā)馬鈴薯葉甲的假死行為，聲波刺激雙斑蟋發(fā)生假死反應(yīng)(Nishino and Sakai, 1996; Metspaluetal., 2002)；意大利蜜蜂受到一定頻率的聲波刺激后會(huì)假死(Acheampong and Mitchell, 2010)；高溫可誘發(fā)負(fù)子蝽假死行為發(fā)生(Holmes, 1906)。但是，多數(shù)昆蟲均可用鑷子觸碰腹部產(chǎn)生機(jī)械刺激達(dá)到假死狀態(tài)，包括臭椿溝眶象、溝眶象、甘薯象甲、綠豆象、四紋豆象和赤擬谷盜等(Lietal., 2019; Miyatakeetal., 2019)。假死行為最直接有效的誘發(fā)因素或是機(jī)械刺激。

表3 不同昆蟲的假死發(fā)生強(qiáng)度Table 3 Death-feigning intensity of different insects

2.4 影響因素

不同昆蟲之間的假死行為特征既有相似性，又有其特有的固定模式，受環(huán)境和自身因素的影響(Humphreys and Ruxton, 2018)。環(huán)境中的背景顏色可影響麗蠅蛹集金小蜂雌蜂的假死，毛健夜蛾幼蟲和女貞粗腿象甲的假死發(fā)生率在紅、黃、綠背景下有顯著差異(侯冬梅和涂小云，2014；朱敏等，2016)；四紋豆象和綠豆象在高溫環(huán)境下減弱假死發(fā)生頻率，假死發(fā)生時(shí)間與溫度負(fù)相關(guān)(Hozumi and Miyatake, 2005)；而低頻的聲音刺激可以減弱溝眶象和臭椿溝眶象的假死發(fā)生時(shí)間(李會(huì)娟，未發(fā)表數(shù)據(jù))。

昆蟲自身內(nèi)部影響因素包括性別、體重或蟲體大小、齡期、饑餓程度等(Yasuda, 1998; Ritteretal., 2016)。綠豆象中，蟲體大小與假死時(shí)間顯著相關(guān)(Hozumi and Miyatake, 2005)，且雌性假死時(shí)間顯著低于雄性。然而，四紋豆象的假死時(shí)間雌性高于雄性(Miyatakeetal., 2008a)。加州竹節(jié)蟲Timemacristinae假死行為也受蟲體大小影響，且日齡低的竹節(jié)蟲較日齡高的竹節(jié)蟲易假死(Farkas, 2016)。饑餓是一種重要的內(nèi)部生理影響因素，Miyatake等人在甘薯小象甲饑餓試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，饑餓處理的甘薯象甲的假死比例顯著低于未饑餓處理組，且雌蟲的假死時(shí)間長于雄蟲(Miyatake, 2001b)，此外饑餓的臭椿溝眶象假死發(fā)生頻率隨饑餓時(shí)間的增加而降低(Lietal., 2019)。

綜上所述，昆蟲假死行為的誘發(fā)和影響因素，主要有機(jī)械刺激、光照、聲音、溫度、背景色以及蟲體自身?xiàng)l件等。明確參與調(diào)節(jié)昆蟲假死行為的因素，利于假死行為的定性分析，為進(jìn)一步的發(fā)生機(jī)制研究奠定基礎(chǔ)。

3 昆蟲假死行為發(fā)生機(jī)制研究

當(dāng)前昆蟲假死行為研究多集中于假死行為的發(fā)生特征、誘發(fā)因素，與發(fā)生機(jī)制相關(guān)的生理生化、神經(jīng)生物學(xué)、基因?qū)用娴鹊难芯坎蛔?，尚無法詳細(xì)解釋昆蟲假死行為發(fā)生機(jī)制。

不同物種具有不同假死誘發(fā)因素，且假死行為不同物種甚至個(gè)體間差異顯著，導(dǎo)致宏觀假死行為研究較難控制變量，試驗(yàn)繁瑣復(fù)雜，工作量大。近年來，生理學(xué)、神經(jīng)生物學(xué)和分子生物學(xué)層面的技術(shù)手段逐漸成熟，為揭秘昆蟲假死行為的發(fā)生機(jī)制提供了條件。

3.1 激素調(diào)控

在無脊椎動(dòng)物中，生物胺是一類非肽類神經(jīng)激素，在調(diào)控感覺器官、影響中央神經(jīng)系統(tǒng)的狀態(tài)與起始行為的改變上扮演了相當(dāng)重要的角色(Pirrietal., 2009)，最常見的5種生物胺是章魚胺(Octopamine, OA)，酪胺(Tyramine, TA)，多巴胺(Dopamine, DA)以及5-羥色胺(Serotonin, 5HT)和組胺(Histamine)。許多研究發(fā)現(xiàn)昆蟲在不同的外界刺激下，體內(nèi)的生物胺濃度會(huì)有顯著變化。例如，當(dāng)柞蠶Antheraeapernyi受到外界刺激時(shí)，章魚胺會(huì)促進(jìn)昆蟲的脂肪體進(jìn)行糖解作用，使血液中的海藻糖濃度上升，以滿足能量需求應(yīng)付緊急的逆境狀況(潘燦平等，2005)。熱刺激處理下，果蠅Drosophilavirilis、蝗蟲Schistocercagregaria與美洲蜚蠊Periplanetaamericana體內(nèi)的的章魚胺顯著上升(Davenport and Evans, 2010; Maetal., 2015)。

假死行為是大多數(shù)昆蟲重要的應(yīng)激反應(yīng)，然而，這一行為是否受生物胺調(diào)控依然未知。Miyatke(2008)檢測到了赤擬谷盜腦部生物胺表達(dá)量變化活躍度高和低的兩個(gè)種群假死狀態(tài)下的多巴胺表達(dá)量變化有差異，活躍度大的赤擬谷盜多巴胺含量低；Nakayama(2012)和Uchiyama(2019)經(jīng)過實(shí)驗(yàn)獲得了類似結(jié)果，假死時(shí)間長的赤擬谷盜腦內(nèi)多巴胺含量低。但是，Matsumura(2016)年測定了赤擬谷盜腦部4種生物胺(章魚胺、多巴胺、5-羥色胺、N乙酰堿胺)，未發(fā)現(xiàn)生物胺和活躍度有相關(guān)性。

生物胺及其受體是否對假死行為有調(diào)控作用(Miyatakeetal., 2008b)，為假死行為發(fā)生機(jī)制的研究提供了新思路。目前，已經(jīng)在很多昆蟲中克隆到了編碼章魚胺受體OARs(Octopamine receptors)和酪胺受體TARs(Tyramine receptors)的核苷酸序列，包括黑腹果蠅Drosophilamelanogaster、桔小實(shí)蠅Bactroceradorsalis(Robyn and Schafer, 2009; Cla?en and Scholz, 2018)等。該類受體調(diào)控生物體多種至關(guān)重要的生理學(xué)功能，關(guān)于其分子生物學(xué)特性以及藥劑靶標(biāo)潛力的研究頗多。如果找出假死行為和生物胺的聯(lián)系，克隆出其受體基因，從基因?qū)用嫣剿骷偎赖陌l(fā)生機(jī)制，必將是一項(xiàng)重要突破。

3.2 神經(jīng)調(diào)控

關(guān)于昆蟲假死行為的神經(jīng)調(diào)節(jié)作用的研究，一直未有較大進(jìn)展。昆蟲中，切除車軸草籽象頭部后，蟲體不發(fā)生假死(Duporte and Melville, 1916)，但這無法充分證明假死由神經(jīng)中樞調(diào)控；又或許昆蟲中的劍鞘器(FCOs)直接參與了假死刺激的誘導(dǎo)(Nishino and Sakai, 1996; 孟凡明和梁醒財(cái)，2009)，但與之相關(guān)的神經(jīng)中樞的活動(dòng)情況較模糊。

然而，在以黑鯊等其他物種為研究對象的實(shí)驗(yàn)中，認(rèn)為交感神經(jīng)系統(tǒng)(VVS)或副交感神經(jīng)系統(tǒng)主要參與調(diào)控(Klemm, 1977; Davieetal., 1993; Albonietal., 2008)。此外，基于光遺傳學(xué)和電生理學(xué)研究，已驗(yàn)證SC-丘腦枕核(Pulvinar nucleus)-杏仁核(Amygdala)皮層下通路介導(dǎo)小鼠的假死反應(yīng)(Weietal., 2015; Münchetal., 2020)，詳細(xì)解析了假死行為發(fā)生時(shí)的特定神經(jīng)元的細(xì)胞機(jī)制及神經(jīng)環(huán)路機(jī)制。這些關(guān)于假死行為的神經(jīng)生物學(xué)研究可為從腦神經(jīng)層面探討昆蟲假死行為神經(jīng)調(diào)控機(jī)制提供思路啟發(fā)和理論參考，有助于進(jìn)一步分析昆蟲假死行為發(fā)生機(jī)制。

3.3 遺傳基礎(chǔ)

假死行為同其他行為(捕食、交配、產(chǎn)卵等)相同，均具有遺傳基礎(chǔ)(Miyatakeetal., 2008a; Miyatakeetal., 2019)，其行為特征同時(shí)受到遺傳和環(huán)境兩方面的影響(Nakayama and Miyatake, 2009; Nakayama and Miyatake, 2010)。Miyatake等人的人工選擇實(shí)驗(yàn)中，實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)8代以上的綠豆象和赤擬谷盜，和不同地域采集的綠豆象對比實(shí)驗(yàn)中，假死特性、飛行能力和假死強(qiáng)度的負(fù)相關(guān)性大體一致，表明假死具有遺傳性(Ohno and Miyatake, 2007; Matsumuraetal., 2016)，從基因?qū)用嫣剿骼ハx假死行為或是今后研究的必由之路。

不同物種之間的假死強(qiáng)度有很大的不同，如假死時(shí)間普遍有差異，假死時(shí)間幾秒到幾小時(shí)不等。竹節(jié)蟲可以偽裝小樹枝幾個(gè)小時(shí)，負(fù)子蝽假死時(shí)間也長達(dá)1 h，而長蝽科的若蟲僅有幾秒的假死(孟凡明和梁醒財(cái)，2010; Farkas, 2016)。同種昆蟲不同個(gè)體間的假死時(shí)間也存在差異，甘薯象甲雌蟲假死12 min，雄蟲18～25 min，其原因可能是假死異源進(jìn)化(孟凡明和梁醒財(cái)，2009; Ritteretal., 2016)。

截止目前，國內(nèi)外尚無關(guān)于假死行為和遺傳進(jìn)化關(guān)系的明確報(bào)道。

4 結(jié)語與展望

4.1 小結(jié)

假死行為是昆蟲重要的反捕食防御行為，和生存策略密切相關(guān)。近年來，與昆蟲假死行為相關(guān)的研究逐漸增多，明確了多種昆蟲的發(fā)生時(shí)間、發(fā)生頻率、刺激方式和誘發(fā)因素等特征；但昆蟲假死行為的發(fā)生機(jī)制仍未明確。關(guān)于假死行為研究的存在問題總結(jié)如下：

具有假死現(xiàn)象的昆蟲種類多但被深入研究種類少：自然界中，有大量昆蟲存在假死行為。目前的研究對象僅有赤擬谷盜、甘薯象甲、綠豆象、臭椿溝眶象等40余種。研究更多具有假死行為的昆蟲，將有助于深入理解昆蟲假死行為的特點(diǎn)和發(fā)生機(jī)制。如何解釋昆蟲假死行為的普遍性，仍是一項(xiàng)挑戰(zhàn)。

研究層次不高：當(dāng)前研究多集中于昆蟲假死行為的發(fā)生特征，包括假死強(qiáng)度、誘發(fā)因素等，很少涉及研究假死發(fā)生機(jī)制。常規(guī)行為分析手段，比如直接觀察、基礎(chǔ)行為實(shí)驗(yàn)是第一個(gè)研究層次，初步解釋假死昆蟲行為發(fā)生反應(yīng)的基礎(chǔ)特征。然而，每一次假死行為，都需要蟲體各個(gè)系統(tǒng)的互相協(xié)調(diào)，從而實(shí)現(xiàn)假死的發(fā)生。從蟲體內(nèi)外系統(tǒng)研究假死行為的發(fā)生是第二個(gè)研究層次，如外界因素光照、溫度、聲音、背景色等，到內(nèi)部因素如蟲體大小、雌雄、饑餓探究假死發(fā)生的影響，目前多數(shù)研究集中在這個(gè)層次。運(yùn)用生理學(xué)、神經(jīng)生物學(xué)、分子生物學(xué)的技術(shù)手段，從生理生化甚至基因?qū)哟翁骄考偎佬袨榈陌l(fā)生是第三個(gè)研究層次，但鮮有涉及。

研究學(xué)者少：關(guān)于昆蟲的假死行為研究已取得較大進(jìn)展，但研究學(xué)者較少，導(dǎo)致仍有很多基礎(chǔ)科學(xué)問題尚未涉及，如已知明確具有假死行為的昆蟲僅幾十種，必然低于自然界中的實(shí)際物種數(shù)量；赤擬谷盜、綠豆象、竹節(jié)蟲、臭椿溝眶象等昆蟲，有的假死時(shí)間最長可達(dá)幾小時(shí)，有的僅幾分鐘，差異顯著?？傊?，不經(jīng)大量試驗(yàn)驗(yàn)證，無法直接斷言物種是否具有假死行為，其發(fā)生機(jī)制如何。但是，實(shí)際上至今未有理論指導(dǎo)如何直接斷定哪種昆蟲偏好假死，哪種昆蟲不喜假死，哪種昆蟲干脆拒絕假死。假死作為昆蟲重要的防御行為，希望今后更多的研究學(xué)者探索其中奧秘。

4.2 展望

哺乳類、魚類、鳥類等假死行為的誘發(fā)同樣受機(jī)械刺激、溫度、聲音等，但是沒有明顯的假死姿態(tài)，較難從外觀直接判斷是否假死，且實(shí)驗(yàn)操作較復(fù)雜。與之相比，昆蟲的假死行為相對簡單，易在實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行操作，了解昆蟲的假死行為發(fā)生特征和機(jī)制，有助于深度解析其他動(dòng)物的假死行為。不同昆蟲的假死狀態(tài)相似，均靜止不動(dòng)，然而即使同一物種間的昆蟲，假死發(fā)生時(shí)間出現(xiàn)較大差異，因此以多種昆蟲為對象，對比不同物種的假死行為，有助于深入理解假死行為的發(fā)生特征。而假死行為降低被捕食率、增加逃逸率、提高自身適合度，和生存策略有密切聯(lián)系，未來從進(jìn)化生態(tài)學(xué)角度研究假死行為發(fā)生和生存策略之間的聯(lián)系也很有價(jià)值。另外，具有假死行為昆蟲，如臭椿溝眶象、甘薯甲蟲、尺蠖Geometridae、赤擬谷盜等，是重要的林業(yè)和農(nóng)業(yè)害蟲，對我國的農(nóng)林生產(chǎn)和社會(huì)經(jīng)濟(jì)造成嚴(yán)重?fù)p失。文獻(xiàn)報(bào)道利用昆蟲假死或可防治害蟲(張霞等，2001；張民照等，2009)，如通過全基因轉(zhuǎn)錄組分析和RNAi干擾技術(shù)篩選與假死行為相關(guān)的基因，開發(fā)調(diào)控劑，干擾這類害蟲的生理和行為，達(dá)到防治目的。還有學(xué)者提出，未來或可人為控制假死發(fā)生時(shí)間，進(jìn)行活體運(yùn)輸(Brooksetal., 2011)。Claudia等認(rèn)為細(xì)胸金針蟲近緣種間假死時(shí)間差異顯著，可用于分類鑒定(Farkas, 2016; Ritteretal., 2016)。

近幾年，現(xiàn)代新技術(shù)的發(fā)展開辟了昆蟲假死行為發(fā)生機(jī)制的研究新途徑，利用納米級電鏡和CT可以探索感器分布腦結(jié)構(gòu)等與假死行為神經(jīng)控制相關(guān)的組織，LC-MS/MS、RNAi干擾以及基因編輯等新技術(shù)實(shí)現(xiàn)了從生理學(xué)和分子生物學(xué)角度探索基因?qū)偎佬袨榈恼{(diào)控的可能。綜合運(yùn)用生理學(xué)、神經(jīng)生物學(xué)、分子生物學(xué)的技術(shù)手段，從假死行為的發(fā)生特征入手，重點(diǎn)闡述假死行為發(fā)生時(shí)的各系統(tǒng)內(nèi)分泌激素和各組織器官間的基因轉(zhuǎn)錄、蛋白質(zhì)翻譯的變化，以及各神經(jīng)系統(tǒng)之間的調(diào)節(jié)機(jī)制，并深入探索這一行為的遺傳進(jìn)化基礎(chǔ)，相信不久將來假死行為的發(fā)生機(jī)制最終會(huì)被揭曉。