蠼螋捕食草地貪夜蛾的行為及功能反應(yīng)

田彩紅，曹華毅，張俊逸,，劉曉光，蔡 婷，李國平，黃建榮，封洪強(qiáng)*

（1. 河南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所/河南省農(nóng)作物病蟲害防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部華北南部作物有害生物綜合治理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/河南省作物保護(hù)國際聯(lián)合實(shí)驗(yàn)室/河南省生物農(nóng)藥工程研究中心，鄭州 450002；2. 河南農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院/省部共建小麥玉米作物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，鄭州 450002）

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda(J. E. Smith)，鱗翅目Lepidoptera，夜蛾科Noctuidae，原產(chǎn)于美洲大陸，是聯(lián)合國糧農(nóng)組織（FAO）全球預(yù)警的遷飛性重大農(nóng)業(yè)害蟲[1]。該蟲于2018年12月入侵我國云南西部地區(qū)[2]，之后逐步向全國蔓延，迅速傳遍中國的19個(gè)省份，該蟲在中國的主要寄主植物為玉米[3]，可為害玉米整個(gè)生育期，以幼蟲取食作物葉片、穗軸、籽粒，所到之處肆虐暴食，輕則導(dǎo)致玉米莖葉殘缺，田塊斑駁，重則造成玉米絕收。一般可減產(chǎn)20%～50%，嚴(yán)重時(shí)減產(chǎn)70%甚至絕收[4]。草地貪夜蛾除了喜食玉米外，還取食水稻、谷子、高粱、甘蔗、棉花、花生及皇竹草、馬唐、牛筋草和蘇丹草等多種禾本科植物[5]。草地貪夜蛾具有很強(qiáng)的遷飛性，目前，該蟲已在113個(gè)國家和地區(qū)發(fā)生，其中我國相鄰南方各國也多已發(fā)生[6]。該蟲在南方越冬后，隨著西南季風(fēng)，可進(jìn)一步遷飛擴(kuò)展至長江和江準(zhǔn)流域，6—7月，可繼續(xù)北遷至黃淮、華北乃至東北和西北地區(qū)，而此時(shí)，恰恰與河南省夏玉米生育期相吻合，成為遷飛中的草地貪夜蛾合適的降落地，形成遷飛與再定殖的絕佳棲境[7]，境內(nèi)外蟲源地交錯(cuò)流動(dòng)，且缺乏當(dāng)?shù)靥鞌?，?duì)我國的糧食安全造成了巨大的防控壓力，加之該蟲寄主范圍廣、繁殖能力強(qiáng)、抗藥性高，如何有效防控將是將來面臨的巨大挑戰(zhàn)。

河南省地處中原，氣候溫和，農(nóng)作物資源豐富，冬小麥和夏玉米輪作，小麥常年種植面積在 8500萬畝，玉米種植面積在 5000萬畝，是我國糧食的主產(chǎn)區(qū)，也是遠(yuǎn)距離遷飛性害蟲的過渡地帶。河南省的作物資源和適宜的氣候條件使其成為草地貪夜蛾入侵后種群遷飛中繁衍的“驛站”，是防控區(qū)域中的重點(diǎn)防范區(qū)。當(dāng)前草地貪夜蛾的防控主要以施用化學(xué)農(nóng)藥的應(yīng)急防控為主。鄉(xiāng)村振興戰(zhàn)略的實(shí)施，要求農(nóng)業(yè)必須走綠色高質(zhì)量發(fā)展之路。因此，草地貪夜蛾的防控工作必須通過技術(shù)創(chuàng)新最大限度地減少化學(xué)農(nóng)藥使用量，實(shí)現(xiàn)低成本、綠色可持續(xù)控制的目標(biāo)。而利用天敵昆蟲防控入侵害蟲草地貪夜蛾，無疑是一種重要的生物防治手段。

蠼螋Labidura ripariaPallas，屬革翅目Dermaptera，蠼螋亞目Forficulina。蠼螋科/球螋科Forficulidae，蠼螋屬[8]。蠼螋廣泛分布于黃淮海地區(qū)的玉米田，其若蟲和成蟲生長周期長，且具有強(qiáng)大的環(huán)境適應(yīng)性[9,10]，是值得保護(hù)和開發(fā)利用的天敵昆蟲。本文在室內(nèi)研究了蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾的捕食作用，以期為利用蠼螋在田間防治草地貪夜蛾提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試?yán)ハx

草地貪夜蛾幼蟲于 2019 年 4 月采自河南省信陽明港鎮(zhèn)玉米田（北緯：32°28′1.60″ N，114°03′19.95″ E）。實(shí)驗(yàn)室內(nèi)用人工飼料飼養(yǎng)；蠼螋于 2020年 4月采自河南省新鄉(xiāng)市原陽縣河南現(xiàn)代農(nóng)業(yè)研究開發(fā)基地（35°0′19.17″ N，東經(jīng)：113°42′16.74″ E）的春玉米田，在實(shí)驗(yàn)室條件下以控光溫度（23±0.5）℃、光周期 16L:8D、相對(duì)濕度（65±3）%的萊福 PQX 型人工氣候箱內(nèi)以草地貪夜蛾卵和低齡草地貪夜蛾幼蟲飼養(yǎng)。

1.2 捕食行為觀察

試驗(yàn)在300 mL的養(yǎng)蟲盒（上口長×下口長×高＝120 mm×90 mm×43 mm）中進(jìn)行。選取同一時(shí)間完成取食的蠼螋5齡若蟲單頭置于養(yǎng)蟲盒內(nèi)饑餓24 h，饑餓期間放入僅僅蘸取了滅菌蒸餾水的脫脂棉球?yàn)槠溲a(bǔ)充水分，之后放入不同蟲態(tài)的草地貪夜蛾10頭/盒，每處理3次生物學(xué)重復(fù)。對(duì)于草地貪夜蛾幼蟲，養(yǎng)蟲盒內(nèi)放入草地貪夜蛾人工飼料為其提供食物；對(duì)于草地貪夜蛾成蟲，養(yǎng)蟲盒內(nèi)放入 5%蜂蜜水為其補(bǔ)充營養(yǎng)。

1.3 捕食功能反應(yīng)

取草地貪夜蛾6齡幼蟲，設(shè)計(jì)捕食密度梯度為 1、2、4、6和8 頭/盒，每個(gè)處理重復(fù)20次[11]。觀察蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的捕食行為，24 h后檢查草地貪夜蛾幼蟲的存活量，同時(shí)在養(yǎng)蟲盒內(nèi)放入草地貪夜蛾幼蟲人工飼料，避免草地貪夜蛾幼蟲在密度大時(shí)發(fā)生自殘行為。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

將捕食試驗(yàn)所得到的的數(shù)據(jù)用HollingⅡ模型擬合，功能反應(yīng)方程：Na＝aNTr/(1＋aThN)，搜尋效應(yīng)方程：S＝a/(1＋aThN)，以上公式中，式中Na是被捕食的6齡草地貪夜蛾的量，N是獵物草地貪夜蛾6齡幼蟲的密度，a為捕食者對(duì)獵物的瞬時(shí)攻擊率，Tr為捕食試驗(yàn)的總時(shí)間，為1 d，Th為蠼螋捕食1頭草地貪夜蛾所需的時(shí)間，S為搜尋效應(yīng)。數(shù)據(jù)先用Excel處理，再用SPSS 22.0 對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行方差分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾的捕食行為觀察

室內(nèi)試驗(yàn)表明，蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾的卵，幼蟲和成蟲都具有較強(qiáng)的捕食作用。在取食前，蠼螋通過觸角不停地?cái)[動(dòng)對(duì)獵物進(jìn)行搜索，對(duì)卵和 1～2齡的草地貪夜蛾幼蟲，蠼螋不用尾鉗直接取食（圖1A～C），直到將整個(gè)卵塊吃完僅留下卵殼，再繼續(xù)尋食下一個(gè)卵塊。對(duì)3～4齡后的草地貪夜蛾幼蟲，蠼螋在利用觸角完成搜索之后，發(fā)動(dòng)攻擊，利用其發(fā)達(dá)的尾鉗，靈活地先用尾鉗捕捉并固定獵物，之后取食，在蟲體不動(dòng)后又轉(zhuǎn)而攻擊其他幼蟲，當(dāng)周圍獵物密度大時(shí)，蠼螋抖動(dòng)觸角，四處跑動(dòng)直到尋找到密度稀疏的獵物時(shí)才伸出尾鉗開始捕食（圖D，E）。對(duì)草地貪夜蛾5～6齡幼蟲，蠼螋靜止觀望，待到幼蟲頭部扭轉(zhuǎn)時(shí)，蠼螋成蟲突然轉(zhuǎn)身，利用其尾鉗固定草地貪夜蛾蟲體前段，從幼蟲腹部的側(cè)后面取食（圖F，H）。對(duì)草地貪夜蛾成蟲的取食，蠼螋先用觸角完成搜索，之后用尾鉗和足不停地翻動(dòng)試探草地貪夜蛾成蟲，直到尋找到適合下口的柔軟表皮，進(jìn)行取食，直至將蛾子吃的殘剩翅和足（圖 I）。經(jīng)過多次試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，蠼螋5 齡若蟲并不取食草地貪夜蛾的蛹。

圖1 蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾不同蟲態(tài)的捕食行為Fig. 1 The behavior of 5th instar nymphs of L. riparia preyed on different developmental stages of S. frugiperda

2.2 蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的捕食能力

蠼螋5 齡若蟲日平均捕食量隨著草地貪夜蛾6齡幼蟲的密度增加逐漸上升，當(dāng)草地貪夜蛾6齡幼蟲的密度為8頭時(shí)，日平均捕食量具有極顯著差異（F6,99＝6.665；P＝0.000；圖2），蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的日平均捕食量為2.85 頭，達(dá)到最大值。與室內(nèi)試驗(yàn)觀察蠼螋5 齡若蟲每天可將3頭草地貪夜蛾6齡幼蟲致殘的現(xiàn)象一致。

圖2 蠼螋5 齡若蟲對(duì)6齡草地貪夜蛾幼蟲的日平均捕食量Fig. 2 Average daily preying number of 6th instar larvae of S. frugiperda by the 5th nymph of L. riparia

2.3 蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的捕食功能反應(yīng)

蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的捕食功能反應(yīng)符合HollingⅡ模型（R2為0.9267），蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的捕食量隨著供試獵物草地貪夜蛾幼蟲密度的增加而逐漸增多，但當(dāng)草地貪夜蛾6齡幼蟲的密度達(dá)到一定數(shù)量后，捕食量增勢(shì)逐漸減緩（圖3A）。

根據(jù)蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的整個(gè)處理時(shí)間，可得出蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的理論日最大捕食量為3.27頭。通過搜尋效應(yīng)方程，可知蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的搜尋效應(yīng)隨著草地貪夜蛾幼蟲密度的增加而降低，當(dāng)草地貪夜蛾6齡幼蟲的種群密度為 1、2、4、6 和 8 頭/皿時(shí)，蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲搜尋效應(yīng)分別為0.66、0.37、0.23、0.15和0.11（圖3B）。

圖3 蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的捕食能力Fig. 3 Predation capacity of L. riparia 5th nymph to 6th instar larvae of S. frugiperda

3 討論

蠼螋在黃淮海地區(qū)的玉米田間廣泛分布，全面研究蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾各齡期蟲態(tài)的捕食行為，是利用天敵防治草地貪夜蛾的關(guān)鍵，也是蠼螋5齡若蟲作為天敵在生物防治中評(píng)價(jià)的重要依據(jù)。本研究表明蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾的卵，幼蟲和成蟲都具有明顯的捕食作用，對(duì)入侵害蟲草地貪夜蛾有著天然的控制力。在本研究中，經(jīng)過多次試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)蠼螋5齡若蟲并不捕食草地貪夜蛾的蛹，而其近緣種素喬球螋Timomenus lugensBormans則對(duì)亞洲玉米螟Ostrinia furnacalisGuenée蛹的最大捕食量高達(dá)68.49頭[12]，有可能草地貪夜蛾的蛹體大于玉米螟的蛹體造成蠼螋視覺上的拒食，而或蠼螋5齡若蟲體內(nèi)存在拒食草地貪夜蛾蛹的防御物質(zhì)[13]，具體原因有待進(jìn)一步試驗(yàn)分析。

本研究中的捕食功能試驗(yàn)選擇草地貪夜蛾高齡幼蟲中的6齡幼蟲，在草地貪夜蛾幼蟲各個(gè)齡期中具有體型最大，活動(dòng)迅速，食量最大，抗逆能力最強(qiáng)的特點(diǎn)。本研究中，蠼螋5 齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的日平均捕食量為2.85 頭，并且隨著草地貪夜蛾6齡幼蟲的密度增加捕食量逐漸上升，最大捕食量為3.27頭。對(duì)草地貪夜蛾高齡幼蟲尚且有如此強(qiáng)的捕食功能，可以推斷，對(duì)草地貪夜蛾低齡幼蟲的捕食能力更強(qiáng)。已有的研究表明，其近緣種黃足肥螋Eurellia pallipeShliraki成蟲對(duì)草地貪夜蛾2齡幼蟲的日最大捕食量高達(dá)62.5頭[14]。蠼螋5 齡若蟲和成蟲對(duì)低齡草地貪夜蛾幼蟲的捕食量有待進(jìn)一步研究。蠼螋5齡若蟲對(duì)6齡草地貪夜蛾幼蟲的日平均捕食量隨著獵物密度的增加，其捕食量也在逐步增加，但是在本試驗(yàn)中，每次捕食試驗(yàn)重復(fù)性不太好，也造就了試驗(yàn)處理中誤差較大（圖2），因?yàn)轶津粼诠潭〞r(shí)間內(nèi)并沒有對(duì)著一頭獵物吃完再去捕食另一種獵物，而是對(duì)感興趣的捕食對(duì)象吃的時(shí)間長，食量也大，甚至利用其咀嚼式口器吃的僅剩表皮，對(duì)有些獵物，咬食獵物幾下就轉(zhuǎn)而攻擊下一個(gè)獵物，具體內(nèi)在機(jī)制如何，需要進(jìn)一步研究。在本研究中，經(jīng)多次試驗(yàn)觀察，在草地貪夜蛾飼料不足時(shí)，蠼螋5齡若蟲反而會(huì)被6齡草地貪夜蛾圍攻取食，這種現(xiàn)象在黃足肥螋對(duì)高齡草地貪夜蛾的捕食試驗(yàn)也有發(fā)現(xiàn)，但是，黃足肥螋對(duì)草地貪夜蛾的高齡幼蟲無法捕食。本研究對(duì)于深入了解并運(yùn)用蠼螋捕食草地貪夜蛾高齡幼蟲的能力以抑制草地貪夜蛾種群的消長和擴(kuò)散，為合理利用本地天敵資源無公害防控入侵的草地貪夜蛾具有重要的科學(xué)意義。

本研究發(fā)現(xiàn)，蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的瞬時(shí)攻擊率為1.866，高于黃足肥螋對(duì)草地貪夜蛾2齡幼蟲的瞬時(shí)攻擊率（0.951）和球螋Doru lineareEschscholtz對(duì)草地貪夜蛾1齡幼蟲的瞬時(shí)攻擊率（0.374）[15]，而且蠼螋的若蟲和成蟲期長，在河南農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中普遍存在，研究蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾6齡幼蟲的捕食功能，有利于合理開發(fā)利用該天敵資源，制定合理的生物防治策略。

本研究通過研究蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾各齡期的捕食行為、對(duì)6齡草地貪夜蛾幼蟲的捕食功能反應(yīng)和搜尋效應(yīng)，明確了蠼螋5齡若蟲對(duì)草地貪夜蛾具有一定控害能力，而且，在國外也有釋放蠼螋作為生物防治的例子，如在英國櫻桃園利用歐洲蠼螋F. auricularia防治斑翅果蠅Drosophila suzukii[16]；在法國東南部蘋果園釋放歐洲蠼螋F. auricularia防治玫瑰蘋果蚜Dysaphis plantagineaPasserini[17]。本試驗(yàn)是在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)完成的，在田間復(fù)雜景觀環(huán)境下的控害潛能如何，有待于進(jìn)一步研究。