雜色山雀產(chǎn)卵期回巢行為及節(jié)律研究

張 靜 萬(wàn)冬梅 蔣一婷

(遼寧大學(xué)生命科學(xué)院，遼寧省動(dòng)物資源與疾病防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，沈陽(yáng)，110036)

鳥(niǎo)類(Aves)的繁殖行為對(duì)整個(gè)種群的發(fā)展至關(guān)重要，是鳥(niǎo)類行為學(xué)研究的熱點(diǎn)問(wèn)題之一[1]。鳥(niǎo)類繁殖期行為主要包括筑巢、防御、產(chǎn)卵、孵化、育雛以及雛鳥(niǎo)出飛后的繼續(xù)飼喂直到雛鳥(niǎo)獨(dú)立生活等[2]。但人們?cè)谘芯盔B(niǎo)類繁殖行為時(shí)大多關(guān)注育雛期，而往往忽略了對(duì)產(chǎn)卵期的研究。

鳥(niǎo)類產(chǎn)卵是高耗能的過(guò)程，有些物種在幾天之內(nèi)產(chǎn)下的一窩卵甚至比雌性的體重還重[3]。Scott[4]于1991年發(fā)現(xiàn)褐頭牛鸝(Molothrusater)產(chǎn)卵時(shí)間特別早，一般會(huì)在日出前產(chǎn)卵。鳥(niǎo)類的產(chǎn)卵與溫度[5]、光照[6]、食物[7]等條件有密切關(guān)系。研究發(fā)現(xiàn)春季溫度對(duì)大山雀(Parusmajor)產(chǎn)卵有直接的影響，暴露在陽(yáng)光下的巢箱夜間可能比位于樹(shù)冠下或開(kāi)放空間的巢箱溫度稍高，棲息在溫暖巢里的雌鳥(niǎo)夜間會(huì)損失更少的能量，可以比棲息在較冷巢里的雌鳥(niǎo)更早地產(chǎn)卵[8]。食物也會(huì)限制鳥(niǎo)類的產(chǎn)卵，充足的食物會(huì)使大山雀產(chǎn)卵提前[9]。產(chǎn)卵時(shí)間比種群平均產(chǎn)卵時(shí)間更早的個(gè)體，通常能夠使更多的子代存活到下一個(gè)繁殖季[10]。產(chǎn)卵時(shí)間、產(chǎn)卵期能量獲取等因素，都會(huì)影響鳥(niǎo)類的繁殖成功率，鳥(niǎo)類的產(chǎn)卵期行為在其繁殖過(guò)程中承擔(dān)著很重要的角色，值得更多關(guān)注。

行為節(jié)律是按照一定時(shí)間間隔有規(guī)律地反復(fù)出現(xiàn)的現(xiàn)象[11]，行為活動(dòng)具有一定節(jié)律性是很多鳥(niǎo)類的共同特征[12]。繁殖期行為節(jié)律是鳥(niǎo)類行為的基礎(chǔ)研究，其中產(chǎn)卵期通常僅被簡(jiǎn)單報(bào)道。產(chǎn)卵期的回巢節(jié)律體現(xiàn)出鳥(niǎo)類對(duì)巢的投入以及對(duì)卵的關(guān)注度，而對(duì)親鳥(niǎo)育雛期投入的研究表明，親本投入(包括回巢遞食次數(shù)和巢周圍警戒次數(shù)等行為)越多，其子代數(shù)量越多[13]、存活率越高[14]。生物的遺傳特征在生存競(jìng)爭(zhēng)中，由于具有某種優(yōu)勢(shì)或某種劣勢(shì)，因而在生存能力上產(chǎn)生差異，并進(jìn)而導(dǎo)致繁殖能力的差異，使得這些特征被保存或是淘汰[15]。行為是動(dòng)物對(duì)環(huán)境變化最直接的表達(dá)形式[16]，動(dòng)物會(huì)根據(jù)周圍環(huán)境的變化以及自身的生理狀況來(lái)調(diào)整行為，以適應(yīng)環(huán)境[17]。在相似的生境條件下，回巢行為可能與繁殖成效直接相關(guān)，在產(chǎn)卵期投入越多的個(gè)體，其繁殖成效可能越高。行為節(jié)律研究可以為人工繁殖、飼養(yǎng)管理以及野生種群的保護(hù)管理復(fù)壯等工作提供科學(xué)的理論依據(jù)，從而有效保護(hù)生物多樣性[18]。產(chǎn)卵期鳥(niǎo)類非常敏感，容易棄巢，所以研究鳥(niǎo)類的回巢節(jié)律，可以指導(dǎo)人們?cè)邙B(niǎo)類頻繁回巢時(shí)段減少在巢周的活動(dòng)，以減少人為干擾造成的親本棄巢。目前關(guān)于鳥(niǎo)類在產(chǎn)卵期的回巢節(jié)律研究較少，在產(chǎn)卵期表現(xiàn)出的個(gè)體行為差異通常沒(méi)能得到足夠的重視。

本研究于2019年3—7月對(duì)雜色山雀的產(chǎn)卵期進(jìn)行了巢箱監(jiān)測(cè)研究，記錄并探討了雜色山雀的產(chǎn)卵期回巢行為，回巢節(jié)律，以及相關(guān)行為與繁殖的關(guān)系，以期揭示種群中的個(gè)體行為差異，以及可能伴隨的適合度差異。由于大部分鳥(niǎo)類產(chǎn)卵期對(duì)干擾非常敏感，了解產(chǎn)卵期回巢節(jié)律，將有可能有效地避免人類活動(dòng)對(duì)雜色山雀繁殖期的干擾[19]，提高鳥(niǎo)類繁殖成功率，為物種多樣性保護(hù)提供依據(jù)。

1 研究區(qū)域與研究方法

1.1 研究區(qū)域與對(duì)象

本研究于2019年3—7月在遼東半島東北部的遼寧仙人洞國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)(122°53′24″—123°03′30″E，39°54′00″—40°03′00″N)開(kāi)展。保護(hù)區(qū)位于遼寧省大連莊河市仙人洞鎮(zhèn)，海拔200—600 m。屬暖溫帶大陸性季風(fēng)氣候，四季分明，具有海洋性氣候的特點(diǎn)，雨熱同季，降水和光照集中在夏季。保護(hù)區(qū)內(nèi)植物資源非常豐富，為雜色山雀(Sittiparusvarius)提供了豐富的食物和巢材資源[20]。雜色山雀產(chǎn)卵期為5—8 d，日產(chǎn)1枚，窩卵數(shù)為(6.92±0.92)枚，產(chǎn)滿窩卵數(shù)后即開(kāi)始孵化[19]。雖然是一種分布范圍非常狹窄的小型森林洞巢鳥(niǎo)類[21]，但在保護(hù)區(qū)內(nèi)卻廣泛分布，是保護(hù)區(qū)的優(yōu)勢(shì)鳥(niǎo)種。

1.2 研究方法

雜色山雀為雌雄同色同型的鳥(niǎo)類，無(wú)法通過(guò)外形判斷雌雄，需要借助于分子鑒定方法。2019年3月在雜色山雀繁殖前期通過(guò)霧網(wǎng)大量捕捉，翅下肱靜脈取血并環(huán)志(數(shù)字環(huán)+彩環(huán))后原地放飛，后期通過(guò)P2/P8引物進(jìn)行性別鑒定[22]，通過(guò)環(huán)志進(jìn)行個(gè)體識(shí)別。

在保護(hù)區(qū)內(nèi)懸掛山雀式人工巢箱進(jìn)行雜色山雀繁殖招引[23]，巢箱用松木制成，巢口為直徑3/5 cm的圓形洞口，懸掛高度一般在距離地面2 m以上。2019年共懸掛人工巢箱418個(gè)，在繁殖季節(jié)開(kāi)始前對(duì)巢箱進(jìn)行清理，每周巡查1—2次并記錄巢箱利用情況，共發(fā)現(xiàn)有產(chǎn)卵情況的巢箱132個(gè)。以巢內(nèi)至少出現(xiàn)1枚卵為鳥(niǎo)類進(jìn)入產(chǎn)卵期的標(biāo)準(zhǔn)，確認(rèn)雜色山雀進(jìn)入產(chǎn)卵期后，即在巢箱口架設(shè)螢石運(yùn)動(dòng)相機(jī)進(jìn)行產(chǎn)卵期行為錄像，一般選擇2—3枚卵時(shí)進(jìn)行錄像，每巢錄制時(shí)長(zhǎng)為10—24 h。為了盡量減少對(duì)鳥(niǎo)的干擾，架設(shè)相機(jī)的時(shí)間基本選擇鳥(niǎo)不在巢中時(shí)，將相機(jī)固定在巢箱的側(cè)面，鏡頭面向巢箱口，并調(diào)整至清晰的畫(huà)面，用移動(dòng)電源供電，以保證錄像時(shí)長(zhǎng)。錄像期間關(guān)閉相機(jī)聲音及LED光源，以減小相機(jī)對(duì)親鳥(niǎo)的影響。錄像結(jié)束后對(duì)視頻回看分析，記錄個(gè)體在1 d之內(nèi)回巢時(shí)間、在巢停留時(shí)長(zhǎng)、所帶巢材量、回巢次數(shù)以及是否夜宿巢箱等信息。攜帶巢材量采用人為賦值法，將雜色山雀回巢時(shí)所帶巢材量的視頻圖片截屏，以截屏圖片中個(gè)體所帶巢材量的面積大小作為度量標(biāo)準(zhǔn)，分為多、中、少，分別賦值3分、2分、1分，不帶巢材的賦值為0分，納入后期的統(tǒng)計(jì)分析中。

除記錄首枚卵產(chǎn)期外，同時(shí)記錄窩卵數(shù)、孵化起始日期、出雛日期、出雛數(shù)、出飛數(shù)等，計(jì)算繁殖成功率。在雛鳥(niǎo)6—8日齡時(shí)利用巢箱捕捉器捕捉親鳥(niǎo)[24]，對(duì)未曾環(huán)志的雌雄親鳥(niǎo)進(jìn)行補(bǔ)充取血樣和環(huán)志。

1.3 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析利用SPSS 24.0軟件完成，利用Pearson相關(guān)分析產(chǎn)卵期雜色山雀雌雄回巢次數(shù)及所帶巢材量對(duì)首枚卵產(chǎn)期、窩卵數(shù)、出雛數(shù)、出飛數(shù)和繁殖成功率的影響以及獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)對(duì)雌雄雙親回巢次數(shù)進(jìn)行分析。其中，首枚卵產(chǎn)期是將最早產(chǎn)卵的日期定義為“1”，隨后遞增。例如4月7日為數(shù)字“1”，那么4月15日就定義為數(shù)字“9”，并加入統(tǒng)計(jì)中進(jìn)行分析。

2 結(jié)果

本研究共收集到16巢雜色山雀繁殖巢數(shù)據(jù)，其中5巢每巢均錄制了24 h，從前1天的17：00錄到第2天的17：00；11巢錄制時(shí)間段為7：00—18：00，每巢錄制時(shí)長(zhǎng)為11 h。在錄制的視頻中發(fā)現(xiàn)有一巢雌鳥(niǎo)飛入巢后，出現(xiàn)另一未標(biāo)記的雜色山雀?jìng)€(gè)體叼蟲(chóng)并嘗試喂食巢中雌鳥(niǎo)。

2.1 產(chǎn)卵時(shí)間

對(duì)5巢全天候24 h的視頻數(shù)據(jù)分析結(jié)果顯示，部分雜色山雀雌鳥(niǎo)有夜宿巢箱行為，占比為60%(3/5)。不在巢中夜宿的雌鳥(niǎo)首次回巢時(shí)間一般在4：00—5：30，并在巢里停留時(shí)間較長(zhǎng)，多在20 min以上，待其飛出后查看，巢中多了1枚卵，據(jù)此判斷雜色山雀產(chǎn)卵時(shí)間為4：00—5：30。

2.2 回巢節(jié)律及行為

對(duì)雜色山雀產(chǎn)卵期白天回巢行為監(jiān)測(cè)結(jié)果顯示，16巢中5巢為未知個(gè)體，11巢標(biāo)記個(gè)體在產(chǎn)卵期大多數(shù)只有雌性回巢，雄性極少回巢，雌雄回巢次數(shù)差異極顯著(t=6.069，P=0.000，n=11)。

雌鳥(niǎo)產(chǎn)卵后不在巢中久留，但白天會(huì)不時(shí)地回巢探望。雌鳥(niǎo)6：00—12：00 的回巢次數(shù)占全天回巢次數(shù)的(75.9±21.4)%(n=11)，即雌鳥(niǎo)在上午回巢較頻繁(圖1a)?；爻仓饕袃煞N行為表現(xiàn)，一種是銜巢材回巢的補(bǔ)巢行為，一種是不銜巢材回巢的探視行為。雌鳥(niǎo)所銜的巢材多為苔蘚或獸毛，以苔蘚為主，每次補(bǔ)巢在巢中逗留的時(shí)間都很短，一般會(huì)在2 min內(nèi)離巢。進(jìn)一步將回巢次數(shù)分為探視巢次數(shù)和補(bǔ)巢材次數(shù)，發(fā)現(xiàn)其6：00之前多為不銜巢材的探視巢行為，6：00之后的整個(gè)上午則以補(bǔ)巢行為為主，14：00之后很少回巢，有夜宿巢箱行為的雌鳥(niǎo)會(huì)在18：00天快黑時(shí)回巢。個(gè)別回巢的雄性，多是14：00后回巢周探視，不銜巢材也不會(huì)進(jìn)入巢箱(圖1b)。

雌鳥(niǎo)除回巢產(chǎn)卵外，大多數(shù)回巢是為了補(bǔ)充巢材，補(bǔ)巢材次數(shù)占全天回巢次數(shù)的(83.8±16.6)%(n=11)，其所銜巢材量的變化趨勢(shì)與回巢次數(shù)基本一致，6：00—10：00雌鳥(niǎo)回巢次數(shù)最多(圖1a)，銜巢材量也最多(圖2)。

2.3 回巢節(jié)律與繁殖成效

雜色山雀雌雄雙親總的回巢次數(shù)與產(chǎn)首枚卵日期呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系(Pearson correlation：r=-0.727，P=0.011，n=11)，但與窩卵數(shù)、出雛數(shù)、出飛數(shù)均無(wú)顯著相關(guān)性。

3 討論

本研究首次發(fā)現(xiàn)雜色山雀產(chǎn)卵期間存在夜宿巢箱現(xiàn)象。研究同時(shí)表明，雜色山雀于4：00—5：30產(chǎn)卵，產(chǎn)卵期間雌性對(duì)其自身巢花費(fèi)較多時(shí)間及能量投入，偶見(jiàn)雄性回巢。雌雄總回巢次數(shù)與產(chǎn)首枚卵日期呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系，即產(chǎn)卵日期越早，回巢越頻繁。金春日等[19]的研究認(rèn)為雜色山雀產(chǎn)卵期間并不夜宿巢箱。而本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)部分雌鳥(niǎo)夜宿巢箱，可能的原因是早期的研究主要依靠肉眼觀測(cè)，且樣本量較小，未能發(fā)現(xiàn)該現(xiàn)象。產(chǎn)卵期間在巢中過(guò)夜，可以利用封閉巢箱減少雌鳥(niǎo)能量消耗，降低巢捕食風(fēng)險(xiǎn)，有助于鳥(niǎo)卵保暖以及防止種內(nèi)寄生或被其他物種侵占[24]。未來(lái)可進(jìn)一步通過(guò)添加巢箱內(nèi)置攝像頭和溫度計(jì)等來(lái)確定雌鳥(niǎo)夜宿的具體行為，為產(chǎn)卵期的能量限制提供間接證據(jù)[25-26]。

雜色山雀產(chǎn)首枚卵日期與雌鳥(niǎo)總回巢次數(shù)呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系，說(shuō)明產(chǎn)卵日期越早，其回巢越頻繁。我們的結(jié)果顯示，雌性白天頻繁回巢的主要目的是為了補(bǔ)巢，其補(bǔ)巢材次數(shù)占全天回巢次數(shù)的83.8%，是否說(shuō)明產(chǎn)卵越早，其產(chǎn)卵前的筑巢越不完善，需要邊產(chǎn)卵邊完善巢，這種繁殖行為策略究竟具有什么生態(tài)學(xué)意義還不得而知，需要進(jìn)一步探索。

Trivers[27]提出在繁殖過(guò)程中雄性會(huì)尋求更多交配機(jī)會(huì)，雌性會(huì)選擇可以提升后代基因質(zhì)量的配偶。在很多社會(huì)性單配制鳥(niǎo)中，雌性常與社會(huì)配偶以外的雄性交配并產(chǎn)生子代的現(xiàn)象稱為婚外配(extra-pair copulations)。雜色山雀存在較為普遍的婚外配現(xiàn)象，發(fā)生婚外配比例為40%，婚外子代比例為14.7%，高于社會(huì)單配制鳥(niǎo)類的平均水平11%[28]。雄性對(duì)雌性的保衛(wèi)作用會(huì)通過(guò)捍衛(wèi)自己的父權(quán)來(lái)降低婚外配幾率。本研究發(fā)現(xiàn)雜色山雀產(chǎn)卵期有類似孵化期的“情飼”現(xiàn)象。情飼是指鳥(niǎo)類在繁殖期間，由雄鳥(niǎo)覓食并將食物喂給雌鳥(niǎo)的一種現(xiàn)象，在鳥(niǎo)類中非常普遍[29]。雄性的求偶喂食，會(huì)影響雌性的擇偶[30]，在許多鳥(niǎo)類中，雄性在產(chǎn)卵之前會(huì)為它們的配偶提供食物[31-32]?！扒轱暋北徽J(rèn)為可以加強(qiáng)雌雄雙方的聯(lián)系[33]，通過(guò)改善雌性條件來(lái)提前產(chǎn)卵日期，誘導(dǎo)雌性交配或讓雌性評(píng)估它們的配偶[34]。研究表明筑巢活動(dòng)頻繁的時(shí)期，發(fā)生婚外交配的幾率較高[35]，雄性可能通過(guò)“情飼”來(lái)尋求與雌性交配機(jī)會(huì)，提高自身產(chǎn)生子代的可能。至于產(chǎn)卵期“情飼”是否影響婚外配的發(fā)生還需進(jìn)一步研究。