入侵植物紅毛草碳、氮、磷化學(xué)計(jì)量特征及其營養(yǎng)策略

陳 文，王桔紅，陳曉蕓，郭納虹,蘇佳玲，周曉瑩，黃 蓉

(1.韓山師范學(xué)院烹飪與酒店管理學(xué)院,廣東 潮州 521041;2.韓山師范學(xué)院食品工程與生物科技學(xué)院，廣東 潮州 521041)

生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)是分析有機(jī)體多重化學(xué)元素的質(zhì)量平衡對(duì)生態(tài)交互作用影響的一種理論[1-2]，尤其強(qiáng)調(diào)主要元素間的計(jì)量關(guān)系。碳(C)是植物通過光合作用同化的各種生理生化過程的底物和能量來源，氮(N)和磷(P)是各種蛋白質(zhì)和遺傳物質(zhì)的重要組成元素[3]，3者的元素比能反映植物的關(guān)鍵特征，并能反映植物對(duì)資源的利用效率以及對(duì)資源數(shù)量和種類的需求[4-5]。近年來，國內(nèi)外學(xué)者在全球或區(qū)域尺度上對(duì)植物C、N、P含量及分布格局與氣溫和降水[6-7]、土壤養(yǎng)分有效性[8]、植物種類[9]、生長季節(jié)[10]以及演替階段[11]等多種因素的關(guān)系進(jìn)行了研究，并對(duì)植物N、P化學(xué)計(jì)量特征與植物特性之間的關(guān)系、植物群落功能差異的影響進(jìn)行了探討[12-13]。植物對(duì)養(yǎng)分的吸收和利用率、對(duì)營養(yǎng)的需求量以及植物生長環(huán)境中土壤N、P養(yǎng)分水平是導(dǎo)致植物間生長速率、繁殖輸出和競(jìng)爭(zhēng)力差異的重要因素[4,14]。外來種的入侵能力不僅依賴于其繁殖能力[15]、化感作用[16]、對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性等[17-18]，而且也取決于其生長速率以及對(duì)環(huán)境資源的競(jìng)爭(zhēng)力[19-20]。目前，生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)的研究主要集中在森林、草地、荒漠生態(tài)系統(tǒng)及大尺度樣帶上[9-11,21]，但對(duì)生物入侵的化學(xué)計(jì)量學(xué)機(jī)制方面的研究還較少[19,22-23]。有研究發(fā)現(xiàn)，在養(yǎng)分充足的生境中，外來生物通過“競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)策略”即高生長率和繁殖輸出實(shí)現(xiàn)成功入侵；在養(yǎng)分匱乏或資源有限的環(huán)境中入侵種則通過“耐受策略”或“資源保護(hù)策略”增大競(jìng)爭(zhēng)力戰(zhàn)勝本土種[24]。生物體的C、N、P含量及比例與生長率密切相關(guān)，由于生物體的快速生長需要大量rRNA合成蛋白質(zhì)，而rRNA 中含有大量P，從而使生長率高的生物或組織具有較低的C/P比和N/P比[25]。因此，植物體C、N、P含量及元素比不僅可以反映植物對(duì)養(yǎng)分的吸收和利用狀況，還可反映植物的相對(duì)生長速率和營養(yǎng)策略[1-2,26-28],從生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)解釋外來植物的養(yǎng)分策略以及入侵能力成為研究熱點(diǎn)[19]。

我國是一個(gè)生態(tài)系統(tǒng)高度多樣化的國家，也是植物入侵較嚴(yán)重的國家之一。據(jù)統(tǒng)計(jì)，中國外來入侵植物共515種，有260多種分布在東南部亞熱帶地區(qū)[29]，其中菊科、豆科和禾本科分別占入侵植物種類的18.2%、12.7%和9.1%，構(gòu)成了我國入侵植物的3大科[30]。紅毛草(Rhynchelytrumrepens)是禾本科(Poaceae)紅毛草屬多年生草本植物，原產(chǎn)于熱帶南非，作為觀賞植物和牧草被世界各地廣泛種植，在我國主要分布于福建、廣東、廣西、海南及臺(tái)灣等最低氣溫大于10 ℃的地區(qū)[31]。由于紅毛草具有較強(qiáng)的抗逆性和適應(yīng)性，成為熱帶和南亞熱帶地區(qū)許多受損生境的先鋒植物，廣泛存在山坡、草地、采石場(chǎng)及高速公路旁等典型受損的生境中，并成為簡單草本植物群落中的優(yōu)勢(shì)種，尚未進(jìn)入農(nóng)田，為2級(jí)入侵雜草[30-31]。紅毛草能夠成為先鋒種必然有其特殊的生物學(xué)特性、生態(tài)適應(yīng)性或較快的生長速度以及強(qiáng)大的競(jìng)爭(zhēng)力。陳彥等[32]發(fā)現(xiàn)紅毛草種子壽命長、萌發(fā)率高，具有突然爆發(fā)和快速繁殖的潛能；張麗娜等[33]發(fā)現(xiàn)紅毛草入侵改變了土壤微生物群落結(jié)構(gòu)及理化性質(zhì)，使得土壤條件更有利于其生長。然而對(duì)紅毛草C、N、P化學(xué)計(jì)量比的動(dòng)態(tài)變化以及紅毛草與本土種化學(xué)計(jì)量特征的比較研究尚鮮見報(bào)道。

通過對(duì)不同入侵程度的紅毛草各器官C、N、P含量及化學(xué)計(jì)量比的研究，剖析其元素含量及元素比的動(dòng)態(tài)變化和分配特征，同時(shí)通過對(duì)重度入侵紅毛草和本土伴生種馬唐(Digitariasanguinalis)各器官化學(xué)計(jì)量特征的比較，探查紅毛草的營養(yǎng)策略及其入侵機(jī)制，進(jìn)一步為外來入侵植物的有效預(yù)測(cè)和防控提供參考和依據(jù)。

1 研究材料與研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于粵東地區(qū)(22°37′～24°91′ N, 114°54′～117°10′ E),該地域?qū)儆趤啛釒ШＱ笮约撅L(fēng)氣候區(qū)，日照充足、雨量充沛, 年均氣溫21.4 ℃，年均日照1 900～2 400 h, 年均降水量1 300～2 400 mm。極端最高氣溫39.6 ℃，極端最低氣溫-0.5 ℃。土壤為酸性紅壤或磚紅壤，腐殖質(zhì)較少。氣候溫和，終年常綠，生物多樣性水平高，生長了大量入侵植物[29]，如危害嚴(yán)重的微甘菊(Mikaniamicrantha)、三裂葉蟛蜞菊(Wedeliatrilobata)、飛機(jī)草(Eupatoriumodoratum)、鬼針草(Bidenspilosa)、空心蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)、五爪金龍(Ipomoeacairica)等，中等程度危害的含羞草(Mimosapudica)、青葙(Celosiaargentea)、紅毛草、兩耳草(Paspalumconjugatum)等[30]。

1.2 樣品采集與處理

1.2.1樣品采集

在廣東省潮州市市郊東南方向約20 km處選擇紅毛草競(jìng)爭(zhēng)演替明顯的區(qū)域作為研究區(qū)。在研究區(qū)內(nèi)選取紅毛草單種蓋度<30%的入侵群落為輕度入侵樣地(L), 30%～60%為中度入侵樣地(M),>60%～90%為重度入侵樣地(H)。輕度入侵地的紅毛草與賽葵(Malvastrumcoromandelianum)、鬼針草、含羞草、假地豆(Desmodiumheterophyllum)等多種植物混生；中度入侵地的紅毛草與賽葵、含羞草、牛筋草(Eleusineindica)等多種植物處于競(jìng)爭(zhēng)生長狀態(tài)；重度入侵樣地主要生長紅毛草，周邊散生含羞草、牛筋草、鼠尾粟(Sporobolusfertilis)等植物。3種程度入侵樣地的生境條件見表1。每種入侵樣地設(shè)置5個(gè)1 m2樣方，樣方之間間隔20 m以上，每個(gè)樣方采集20～30植物體全株。在入侵樣地周邊選取同科本土種馬唐，按以上方法設(shè)置5個(gè)樣方采集植物體全株。在每一樣方去除表層枯枝落葉后，用土鉆在0～10和>10～20 cm層以“S”型鉆取7個(gè)點(diǎn)的土壤，每個(gè)樣方的每層土壤混合均勻，取200～300 g土樣，做好標(biāo)記。

表1 采集樣地信息

1.2.2樣品處理

將采集的植物全株清洗干凈，用吸水紙迅速將水吸干，用剪刀將根、莖、葉分開包扎，105 ℃條件下殺青30 min，80 ℃烘干至恒重，實(shí)驗(yàn)室干燥保存，測(cè)定之前粉碎樣品。

將采集到的土壤樣品去除雜物后自然風(fēng)干，研磨后過0.095 mm孔徑篩，放入鋁盒中干燥保存、待用。

1.3 C、N、P含量的測(cè)定

采用重鉻酸鉀外加熱法測(cè)定植物和土壤有機(jī)碳(TOC)含量，凱氏定氮法測(cè)定全氮(TN)含量，鉬銻抗比色法測(cè)定全磷(TP)含量，堿解-擴(kuò)散法測(cè)定土壤有效氮(AN) 含量，鉬銻抗比色法測(cè)定土壤速效磷(AP) 含量[34]。

1.4 數(shù)據(jù)處理

采用SPSS 19.0統(tǒng)計(jì)軟件對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，P<0.05 時(shí)表示有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。以單因素方差分析(one-way ANOVAs)對(duì)植物各器官之間、不同入侵程度之間植物C、N、P含量以及C/N、C/P、N/P比進(jìn)行差異性分析,以最小顯著性差異法(least significant difference, LSD)進(jìn)行多重比較；對(duì)植物各器官C、N、P含量和元素比與土壤營養(yǎng)元素之間進(jìn)行線性回歸，以檢測(cè)其相關(guān)性。

研究數(shù)據(jù)采用Excel 2010軟件計(jì)算和整理，采用SPSS 17.0 和Origin 10.5軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)、分析和作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同入侵程度的土壤營養(yǎng)水平

紅毛草3種入侵程度的土壤之間C、N、P、AN、AP含量均無顯著差異(P>0.05)，w(AP)依次為重度入侵地(42.15 mg·kg-1) >中度入侵地(35.18 mg·kg-1)>輕度入侵地(26.9 mg·kg-1)。除中度入侵地外，輕度和重度入侵地0～10 cm和>10～20 cm 土層AN含量無顯著差異(P>0.05)。0～10 cm和>10～20 cm 土層土壤w(C)平均值分別為12.86和10.36 g·kg-1，w(N)為1.08和0.92 g·kg-1，w(P)為0.53和0.49 g·kg-1，w(AN)為94.49和75.17 mg·kg-1，w(AP)為34.22和26.73 mg·kg-1(表2)。

2.2 三種入侵程度的紅毛草各器官C、N、P含量

紅毛草3種入侵程度之間莖P含量差異顯著(P<0.01),重度入侵地紅毛草莖w(P)(2.858 g·kg-1)顯著大于中度(1.197 g·kg-1)和輕度入侵地(1.284 g·kg-1),其他元素含量差異不顯著(P>0.05)。3種入侵程度的紅毛草葉w(N)(14.35～16.55 g·kg-1)極顯著大于根(5.376～6.057 g·kg-1)和莖(4.204～4.238 g·kg-1)(P<0.01)；重度入侵的紅毛草葉和莖w(P)(2.949 和2.858 g·kg-1)極顯著大于根(1.261 g·kg-1)(P<0.01)，中度和輕度入侵地紅毛草葉w(P)(2.213和2.451 g·kg-1)極顯著大于莖(1.197和1.284 g·kg-1)和根(1.364和1.347 g·kg-1)(P<0.01)(圖1)。

表2 紅毛草入侵地土壤C、N、P含量

數(shù)據(jù)后英文大寫字母不同表示同一入侵程度不同土層間某指標(biāo)差異顯著,小寫字母不同表示同一土層不同入侵程度之間某指標(biāo)差異顯著 (P<0.05)。

直方柱上方英文大寫字母不同表示同一入侵程度紅毛草不同器官之間 N、P含量差異顯著，小寫字母不同表示不同入侵程度之間紅毛草 某一器官N、P含量差異顯著(P<0.05)。圖1 不同入侵程度的紅毛草各器官N和P含量Fig.1 The N, P contents in root, stem, and leaf of Rhynchelytrum repens with three invasion degrees

2.3 不同入侵程度的紅毛草各器官C、N、P比值

紅毛草不同入侵程度之間其莖C/P比、N/P比和葉C/N比差異顯著(P<0.05)，莖C/P比為中度入侵(398.92)>輕度入侵(354.43)>重度入侵(164.29)(圖2)，莖N/P比為輕度入侵(3.613)>中度入侵(4.062)>重度入侵(1.510)，葉C/N比為中度入侵(28.87)>重度入侵(25.81)和輕度入侵(24.32)。同一程度入侵地紅毛草根、莖、葉之間C/P比、N/P比和C/N比差異顯著(P<0.05)。3種入侵程度的紅毛草N/P比從大到小均為葉>根>莖，C/N比為莖>根>葉；輕度和中度入侵地紅毛草的C/P比從大到小為莖>根>葉，而重度入侵地紅毛草C/P比為根>莖和葉。

直方柱上方英文大寫字母不同表示同一入侵程度紅毛草不同器官之間 化學(xué)計(jì)量比差異顯著，小寫字母不同表示不同入侵程度之間紅毛草 某一器官化學(xué)計(jì)量比差異顯著(P< 0.05)。圖2 不同入侵程度紅毛草各器官C、N、P化學(xué)計(jì)量比Fig.2 C, N, P element ratios in root, stem, and leaf of Rhynchelytrum repens with different invasion degrees

2.4 紅毛草各器官和土壤營養(yǎng)元素含量之間的相關(guān)性

相關(guān)性分析顯示，紅毛草莖w(C)與0～10 cm土壤w(C)(r=-0.595,P<0.05)、w(TN)(r=-0.569,P<0.05)呈顯著負(fù)相關(guān)；與>10～20 cm土壤w(C)(r=-0.562,P<0.05)、w(AP)(r=-0.714,P<0.01)呈顯著和極顯著負(fù)相關(guān)。葉w(N)與>10～20 cm土壤w(P)之間為顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.538,P<0.05),與0～10 cm土壤w(AP)之間為顯著正相關(guān)(r=0.538,P<0.05)，其他各器官元素含量及元素比與土壤營養(yǎng)元素含量之間的相關(guān)性不顯著(P>0.05)。

2.5 紅毛草與馬唐各器官C、N、P含量比較

方差分析顯示，紅毛草(重度入侵)與馬唐生境之間0～10或>10～20 cm土壤C、N、P含量均無顯著差異(P>0.05)。紅毛草和馬唐之間根C、N、P含量無顯著差異(P>0.05)，紅毛草莖N和P含量以及葉N含量顯著大于馬唐(P<0.05)(表3)。

表3 紅毛草和馬唐各器官C、N、P含量

紅毛草莖C/P比 (164.29)極顯著小于馬唐(281.72)(P<0.01)，葉C/P比無顯著差異；紅毛草莖N/P 比(1.51)顯著小于馬唐(2.27)(P<0.05)，葉N/P 比 (5.86)顯著大于馬唐(3.62)(P<0.05)。紅毛草和馬唐之間各器官C/N比無顯著差異(P>0.05)。

3 討論

土壤C、N、P含量及各元素比代表著生境的資源水平[35]，直接影響植物對(duì)養(yǎng)分的吸收和利用, 改變植物N、P含量甚至植物整體生物量分配和生態(tài)策略[36]。該研究中紅毛草生境0～10和>10～20 cm土壤w(TN)平均值為1.113和0.916 g·kg-1，w(TP)為0.548和0.491 g·kg-1, 與全國土壤w(TN)平均值(1.01 g·kg-1)和w(TP) 平均值(0.64 g·kg-1) 相近[37]。紅毛草3種程度入侵地之間土壤C、N、P、AN、AP含量無顯著差異，但AP含量由輕度、中度向重度入侵地逐漸增大,說明植物入侵在一定程度上會(huì)改變土壤營養(yǎng)成分，該結(jié)果同金寶石等[38]的研究相符。

受氣候、降水、土壤以及植物類型、生長階段等因素的影響，植物C、N、P含量在不同功能群、生長地區(qū)、生長季、器官之間以及環(huán)境梯度下存在明顯差異[14]。重度入侵的紅毛草莖P含量顯著大于中度和輕度入侵地，顯示隨入侵程度的增加紅毛草將P更多地分配至莖，這可能與莖的生長活躍、三磷酸腺苷需求較大而核酸合成較多有關(guān)[23]。葉是植物同化和貯存營養(yǎng)物質(zhì)的重要器官，也是植物吸收營養(yǎng)物質(zhì)最多的部位，許多植物葉片的N、P含量比根高[14,39]。紅毛草各器官元素含量有較大差異，葉N含量顯著大于根和莖，說明紅毛草生長過程中將更多的N和P分配至葉，以貯存同化產(chǎn)物。值得注意的是，重度入侵的紅毛草莖P含量與葉含量相近，顯示紅毛草對(duì)P的分配出現(xiàn)了變化，輕度入侵的紅毛草將P較多地分配至葉片，隨入侵程度的加劇，P向莖的分配增大。有機(jī)體或器官中P含量受生長或發(fā)育速率的影響，生長發(fā)育速度快的植物或器官有較高的P含量，所以可以認(rèn)為重度入侵的紅毛草莖P含量增大是由其快速生長導(dǎo)致的[23]。紅毛草葉w(N)略小于中國753種植物葉w(N)平均值 (19.09 g·kg-1)[21]和中國東部654種陸地植物的葉w(N)平均值 (17.55 g·kg-1)[28]；然而3種程度入侵的紅毛草葉w(P)顯著大于中國753種植物的葉w(P)平均值(1.46 g·kg-1)[21]和中國東部654種陸地植物的葉w(P)平均值(1.56 g·kg-1)[28]，也大于全球景觀下植物葉w(N) (1.77～1.99 g·kg-1)[6]，說明紅毛草對(duì)P有較強(qiáng)的吸收和或富集能力，與王維奇等[22]、馬明睿等[23]的研究結(jié)果一致。

N、P可看作是陸地生態(tài)系統(tǒng)的限制性元素，葉片N/P 比常被用來評(píng)價(jià)生態(tài)系統(tǒng)中植物生長的限制因子[40-41]。3種入侵程度的紅毛草葉N/P比均小于臨界值(14),顯示該地域大多數(shù)植物的生長表現(xiàn)受到N的限制，該研究結(jié)果同姚凱等[42]對(duì)巖生草本植物的研究結(jié)果相似。然而，養(yǎng)分限制診斷指標(biāo)的敏感性和適用性因物種、研究尺度不同而存在差異[43]，在同一個(gè)群落內(nèi)，有的物種是受N限制，有的物種則是受P限制，因而單一植物的N/P比并不能應(yīng)用于整個(gè)生態(tài)系統(tǒng)的評(píng)價(jià)。

外來種入侵取決于環(huán)境的資源水平、對(duì)資源的利用能力以及植物對(duì)資源的需求量[44]。植物組織的化學(xué)計(jì)量比是植物體對(duì)當(dāng)?shù)乜衫觅Y源的生理調(diào)節(jié)的結(jié)果，其元素比可以反映出植物生長速率和營養(yǎng)對(duì)策[45-46]。生長速率理論(growth rate hypothesis, GRH)認(rèn)為生物體必須改變它們的C、N、P 比值以適應(yīng)生長速率的改變, 對(duì)許多生物來說,高生長速率對(duì)應(yīng)低C/P比，尤其是低N/P比[47]，C/N比則反映了植物貯存同化產(chǎn)物的能力[19,48]。紅毛草莖C/P比、N/P比在不同入侵程度之間有顯著差異，依次為輕度入侵>中度入侵>重度入侵，說明隨入侵程度的增大，紅毛草莖的生長速率加快；不同器官之間N/P比和C/N比差異顯著，N/P比為葉>根>莖，C/N比為莖>根>葉，進(jìn)一步說明紅毛草莖具有較快的生長速率并能貯藏同化產(chǎn)物，能夠以生長競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)獲取更多資源。

已有研究表明，外來種在不同資源的生境中可能采取不同的營養(yǎng)策略，在高營養(yǎng)環(huán)境中能快速吸收和利用環(huán)境有效資源，以快速生長來增大競(jìng)爭(zhēng)性，即生長競(jìng)爭(zhēng)策略；在低資源環(huán)境中，外來種一方面能夠快速高效吸收和利用環(huán)境中的資源，另一方面對(duì)資源有較少的需求量，以戰(zhàn)勝對(duì)資源需求量大的本土種，為資源保護(hù)策略[19,49]。重度入侵的紅毛草莖N和P含量、葉N含量顯著大于本土種馬唐，說明紅毛草對(duì)土壤N和P具有較高的吸收和利用能力，這可能是其成功入侵的重要機(jī)制之一。此外，紅毛草莖C/P比和N/P比均顯著小于馬唐，顯示紅毛草莖具有較快的生長速率[1,50]，以生長競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)戰(zhàn)勝本土種，即采取了生長競(jìng)爭(zhēng)策略。紅毛草和馬唐之間根、莖、葉的C/N比均無顯著差異，顯示2種植物各器官貯藏同化產(chǎn)物的能力相近。

C、N、P是土壤中重要的生源元素，相關(guān)性分析是揭示營養(yǎng)元素化學(xué)計(jì)量關(guān)系變化的重要手段[51]。紅毛草莖C含量與土壤TOC、TN、AP含量呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系，葉P含量與0～10 cm土壤AP含量之間為顯著正相關(guān)，其他元素含量與土壤的關(guān)聯(lián)性較弱，說明高P環(huán)境有利于紅毛草地上部分的快速生長，為紅毛草的入侵提供了優(yōu)越的條件。因此，在紅毛草尚未形成大范圍的入侵之前應(yīng)控制生活和工業(yè)中P的過度排放，避免含P高的污水進(jìn)入環(huán)境。該研究僅對(duì)不同入侵程度的紅毛草化學(xué)計(jì)量特征及營養(yǎng)策略進(jìn)行了研究，不同生長季節(jié)、水肥條件均會(huì)導(dǎo)致植物體內(nèi)N、P含量的變化[52]，未來應(yīng)在入侵種各營養(yǎng)元素比對(duì)環(huán)境因子如氣溫、降水的響應(yīng)特征方面進(jìn)行研究，以深入剖析外來種隨氣候變化入侵和擴(kuò)散的風(fēng)險(xiǎn)。

4 結(jié)論

(1)不同入侵程度的紅毛草莖w(P)差異顯著，重度入侵地(2.858 g·kg-1)>輕度入侵地(1.284 g·kg-1)>中度入侵地(1.197 g·kg-1)。隨入侵程度增加，植物將P更多分配至莖。

(2)紅毛草不同器官之間N、P含量差異顯著，N含量從大到小依次為葉>根和莖；重度入侵的紅毛草P含量從大到小為葉和莖>根，中度和輕度入侵地為葉>莖和根。

(3)3種不同入侵程度的紅毛草N/P比從大到小為葉>根>莖；輕度和中度入侵地紅毛草C/P比從大到小為莖>根>葉，重度入侵地紅毛草為根>莖>葉。隨紅毛草入侵程度增大，莖的生長速率加快。

(4)紅毛草對(duì)N、P有較強(qiáng)的吸收和利用能力，其莖N和P含量、葉N含量顯著大于本土種馬唐；紅毛草莖C/P比和N/P比均顯著小于馬唐，紅毛草的莖具有較快的生長速率，以生長競(jìng)爭(zhēng)策略戰(zhàn)勝本土種馬唐。