降雨對荒漠草原生物土壤結皮化學計量的影響

吳旭東，俞鴻千，蔣 齊，王占軍，何建龍，季 波，許 浩

（寧夏農(nóng)林科學院荒漠化防治研究所，銀川750002）

0 引 言

由于自身的脆弱性，廣泛分布在中國干旱和半干旱地區(qū)的荒漠草原生態(tài)系統(tǒng)對極端干旱氣候條件異常敏感[1]。由苔蘚、藍細菌和地衣組成的生物土壤結皮（生物結皮）覆蓋了整個干旱和半干旱地區(qū)地表景觀的35%[2-3]。生物土壤結皮的發(fā)育和演替是干旱和半干旱生態(tài)系統(tǒng)土壤形成過程和土壤質(zhì)量演變的關鍵因素[4]。與此同時，水分是干旱和半干旱地區(qū)生態(tài)過程的主要限制因素，降水可以通過改變土壤的干濕條件直接影響土壤的生態(tài)過程[2,5-7]。研究表明，干旱和半干旱地區(qū)生物土壤結皮物種組成與降水變化之間存在緊密聯(lián)系[8]。生物土壤結皮可以適應和快速響應有限的土壤水分和低養(yǎng)分條件，從而局部調(diào)節(jié)水文、土壤碳和氮的循環(huán)[9-10]。生物土壤結皮容易受到氣候變化的影響[11]，考慮到生物土壤結皮對生態(tài)系統(tǒng)過程的重大影響，認識生物土壤結皮應對氣候變化的響應，對預測干旱地區(qū)的生態(tài)狀態(tài)變化至關重要。

21 世紀初，國內(nèi)外開展了針對熱帶沙漠、寒冷沙漠以及歐洲草原生物結皮的系列研究[10,12-13]，但在溫帶荒漠生態(tài)系統(tǒng)中廣泛分布的生物土壤結皮的研究報道不足。近年來，中國學者針對生物土壤結皮領域開展了一系列創(chuàng)新性研究，涉及生物土壤結皮的形成、群落組成、時空分布、演替，以及對環(huán)境脅迫的生理生態(tài)學響應[8,14-18]。李新榮等[19-22]針對生物土壤結皮與土壤生態(tài)、水文過程，與維管植物和土壤動物關系，對干擾響應和人工培養(yǎng)及在生態(tài)恢復中的應用開展了大量的研究，補充和完善了生物土壤結皮在溫性荒漠草原區(qū)的研究不足，填補了相關認知空白，促進了中國荒漠生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)學和干旱區(qū)生態(tài)水文學的發(fā)展。

C∶N∶P 化學計量學是研究全球氣候變化下植物-土壤相互作用的一種新方法，也是一門基于元素比率研究生態(tài)過程和生態(tài)功能的學科[10,18-19]。迄今為止，人們對植物葉片元素之間的耦合協(xié)同作用關系的關注度很高[10,21]，但針對生物土壤結皮化學計量特性的研究仍然缺乏明確的解釋。生物土壤結皮可以固定碳、氮，并影響?zhàn)B分循環(huán)，這可能導致土壤化學計量的變化[22]。從化學計量學的角度看，干旱和半干旱地區(qū)生物土壤結皮對土壤養(yǎng)分的貢獻可能更能揭示生物土壤結皮在生態(tài)系統(tǒng)中的作用。但這種推測尚未在陸地生態(tài)系統(tǒng)中，特別是在荒漠草原生態(tài)系統(tǒng)中得到廣泛驗證。

隨著全球環(huán)境變化和干旱區(qū)可持續(xù)發(fā)展研究的不斷深入，生物土壤結皮對全球干旱區(qū)生物地球化學循環(huán)的驅(qū)動機理是未來研究的重點[10,19,23]。荒漠草原區(qū)降雨稀少、分布不均勻、極端降雨頻發(fā)，而生物土壤結皮能夠改變降水入滲過程和土壤水分的再分配，地表生物土壤結皮可能受降水的影響限制土層間的養(yǎng)分交換?；诖耍ㄟ^人為措施增加和減少降雨，開展降雨對生物土壤結皮及其下墊面土壤養(yǎng)分、C∶N∶P 化學計量及其驅(qū)動因素的相關研究，將有助于解析控制荒漠草原生態(tài)系統(tǒng)生物土壤結皮營養(yǎng)元素的動態(tài)機制和荒漠生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的維持機理。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于毛烏素沙地南緣的寧夏回族自治區(qū)鹽池縣大水坑草原研究站（東經(jīng) 106°58′，北緯 37°24′）。平均海拔1 560 m，屬干旱和半干旱過渡帶，典型的中溫帶大陸性氣候，年平均氣溫為7.5 ℃，降雨集中在6—9 月，8 月份占總降雨量的40%以上，近60 a 平均降雨量約為298.3 mm，最大降雨量達到582.8 mm，最小降雨量僅為182 mm，蒸發(fā)量超過2 700 mm，年平均無霜期是164 d。土壤類型以易沙化的淡灰鈣土和風沙土為主。自2001 年以來，研究區(qū)一直處于圍封狀態(tài)。植被類型主要是沙生植被和荒漠植被。

1.2 試驗設計

在試驗站選取植被群落一致，地勢平坦的地塊，優(yōu)勢種有豬毛蒿（Artemisia scoparia）和蒙古冰草（Agropyron mongolicum），生物土壤結皮覆蓋率為30%～50%，主要由藻類和苔蘚結皮組成，結皮層厚度為3 cm，土壤類型為淡灰鈣土（見表1）。2018 年3 月上旬，采用單因素完全隨機試驗，設置了 7 種處理：自然降雨（CK），減水處理（降雨量比自然降雨分別減少1/2、1/3和1/4，用字母表示為DW 1/2、DW 1/3 和DW 1/4），增水處理（降雨量分別增加1/2、1/3 和 1/4，用字母表示為IW1/2，IW1/3 和 IW1/4），每種降雨處理設置 4 個 6 m×6 m的重復小區(qū)，每個小區(qū)周圍設置了1 m 深隔水層，小區(qū)間設計3 m 寬的緩沖區(qū)。減水處理小區(qū)上面采用不銹鋼結構和帶凹槽的透明塑料板對1/2、1/3 和1/4 的雨水進行遮雨處理形成減水區(qū)（減水量根據(jù)塑料板間隔寬度設置），遮雨收集的雨水匯集于1 000 L 的裝置中，利用水泵和噴灌系統(tǒng)將收集的雨水均勻噴灑至對應的增水1/2、1/3 和1/4增水區(qū)，水分控制時間為2019 年3 月中旬到9 月中旬，控制試驗期累計降雨量為289 mm，接近60 a 平均降雨量。

表1 試驗區(qū)土壤養(yǎng)分基本情況Table 1 Basic conditions of soil nutrients in the experimental area

1.3 土樣采集和分析

經(jīng)過1 a 的降雨控制試驗，于2019 年9 月中旬對生物土壤結皮層及其下墊面的土壤進行調(diào)查和采集。每個降雨處理區(qū)選取5 個正方形方格（1 m×1 m），在每個方格中，采集3 份土壤樣品：0～3 cm 深度的土壤為生物土壤結皮層樣品；>3～10 cm 深度為生物土壤結皮下墊面樣品；第3 部分是0～10 cm 深度的混合樣品。每個降雨處理區(qū)同一土層的樣品均勻混合，四分法取樣，所取土壤樣品剔除可見的植物殘體和石塊后風干過2 mm 篩備用。0～3 cm 結皮層和>3～10 cm 結皮層下墊面深度土壤樣品風干后分別測定土壤有機碳、總氮和總磷[24]，采集的0～10 cm 深度混合鮮土樣品用于分析土壤微生物生物量碳和氮[22]。

1.4 數(shù)據(jù)處理

使用 SAS 8.0 軟件對不同降雨處理和不同土層數(shù)據(jù)進行單因素ANOVA 統(tǒng)計分析，并在不同處理下對土壤C、N、P 含量、化學計量比和土壤水分、微生物生物量進行Pearson相關性分析，使用Origin 9.0 軟件進行圖表繪制。

2 結果與分析

2.1 生物土壤結皮C、N 和P 對降雨的響應

由表2 可知，不同降雨處理下，結皮層土壤 C、N、P含量均高于其下墊面，呈明顯的“表聚性”。在結皮層，DW1/4 處理土壤C 含量顯著高于其他降雨處理（P<0.05），IW1/3 和DW1/2 處理次之，IW1/2 和自然降雨（CK）較低，DW1/3 和IW1/4 處理最低；減水處理結皮層土壤N 含量顯著低于自然降雨和增水處理（P<0.05），但減水處理下結皮層土壤N 含量無顯著性差異，IW1/3 處理顯著提高了結皮層N 含量；DW1/3 處理下結皮層P 含量顯著降低，其他降水處理下結皮層P含量沒有顯著性差異。在結皮層下墊面，IW1/3、DW1/4 與自然降雨處理下土壤 C 含量顯著高于其他降水處理，IW1/2 和DW1/2 處理次之，DW1/3 處理最低；減水處理結皮層下墊面土壤N 含量顯著低于增水處理（P<0.05），增水處理顯著降低了結皮層下墊面土壤P 的有效性。

2.2 生物土壤結皮C∶N∶P 化學計量對降雨的響應

不同降雨處理對生物土壤結皮C∶N∶P 化學計量學特征也產(chǎn)生一定的影響，從表 3 可以看出，與自然降雨（CK）相比較，減水處理顯著提高了結皮層 C∶N（P<0.05），而增水處理對結皮層C∶N 影響不顯著，不同降雨處理下結皮層土壤C∶N 最大值出現(xiàn)在DW 1/4 處理（17.31±0.55），最小值出現(xiàn)在 IW 1/4 處理（11.08±0.44）。而下墊面 C∶N 降雨增加 1/2 處理下最高，達到19.95±0.31，其最小值出現(xiàn)在 DW 1/3（9.27±0.49）。減水處理（DW 1/2）和DW 1/4 處理條件下結皮層與其下墊面土壤C∶N 在0.05 水平上差異性不顯著，而 DW 1/3處理下結皮層C∶N 顯著高于下墊面（P<0.05）。自然降雨（CK）和增水處理下下墊面土壤C∶N 顯著高于結皮層（P<0.05）；結皮層 C∶P 最大值出現(xiàn)在 DW 1/3（22.48±1.42），下墊面C∶P 最大值出現(xiàn)在DW 1/4 處理條件。另外，DW 1/3 和DW 1/2 處理下結皮層土壤C∶P顯著高于其下墊面（P<0.05），其他處理下墊面土壤C∶P 均顯著高于結皮層（P<0.05）；與自然降雨處理（CK）相比較，增水處理對結皮層N∶P 影響不顯著，而DW 1/2顯著降低結皮層及其下墊面土壤N∶P（P<0.05）。另外，IW1/2、DW1/2 和DW1/3 處理下結皮層及其下墊面N∶P差異性不顯著。

表2 不同降雨處理下生物土壤結皮中碳氮磷的含量Table 2 C, N and P contents of biological soil crusts in different precipitation treatments

表3 不同降雨處理下生物土壤結皮化學計量特征Table 3 Characteristics of soil crusts stoichiometry among different precipitation treatments

2.3 土壤水分、土壤微生物生物量碳和氮對降雨的響應

與自然降雨處理（CK）相比，IW1/2 處理下土壤水分增加了21.9%，DW1/2 處理下土壤水分降低了53.7%。與 CK 相比，隨降雨量增加，SMBC（土壤微生物生物量碳）和SMBN（土壤微生物生物量氮）呈減少趨勢。IW1/4 處理下 SMBC 和 SMBN 含量最高；DW1/4 處理下SMBC 含量最小，為（127.38±6.37）mg/kg，自然降雨處理下 SMBN 最小，為（21.87±0.38）mg/kg（表 4）?？梢钥闯觯煌涤晏幚硐耂MBC 和SMBN 對降雨的響應基本一致，適宜的土壤水分條件促進了土壤微生物生物量碳、氮的積累，而過高的降雨量不利于土壤微生物生物量碳、氮的積累，較為干旱的土壤環(huán)境有利于土壤碳、氮的富集。

2.4 土壤養(yǎng)分與生物土壤結皮C∶N∶P 化學計量關系

由表5 可知，在結皮層，SOC 與C∶N 呈極顯著正相關關系（P<0.01），與C∶P 和N∶P 分別呈顯著正相關和負相關（P<0.05）。TN 與 C∶N 和 N∶P 分別呈極顯著負相關和正相關（P<0.01），與C∶P 呈顯著負相關（P<0.05）。TP 與 C∶P 和 N∶P 分別呈顯著負相關（P<0.05）和極顯著負相關關系（P<0.01），C∶N 與C∶P 和N∶P 分別呈極顯著正相關（P<0.01）和極顯著負相關關系（P<0.01）。

表4 降雨量對土壤水分，土壤微生物生物量碳和氮的影響Table 4 Effects of precipitation on soil water content, soil microbial biomass carbon, soil microbial biomass nitrogen

在結皮層下墊面，SW 與C∶N 及C∶P 分別呈顯著正相關（P<0.05）和極顯著正相關關系（P<0.01），SOC 與C∶N 及C∶P 間呈極顯著正相關關系（P<0.01），與SMBC、SMBN 間呈極顯著負相關關系（P<0.01），TN 與C∶N 及C∶P 間分別呈極顯著負相關（P<0.01）和顯著負相關關系（P<0.05），TP 與 C∶P 和 N∶P 均呈極顯著負相關關系（P<0.01），C∶N 與SMBC 和SMBN 均呈極顯著負相關關系（P<0.01），與C∶P 間呈極顯著正相關關系（P<0.01），C∶P 與N∶P 在0.05 水平上顯著正相關，與SMBC 在0.01水平上呈極顯著負相關。

表5 土壤養(yǎng)分與生物土壤結皮C∶N∶P 化學計量關系Table 5 Correlation coefficients among soil crusts stoichiometries and soil nutrients

3 討 論

土壤化學計量是確定土壤養(yǎng)分循環(huán)的重要指標?；哪鷳B(tài)系統(tǒng)中生物土壤結皮的出現(xiàn)、演替和化學循環(huán)可以揭示生態(tài)環(huán)境的演化趨勢和對氣候變化的響應[23-24]。本研究不同降雨處理下結皮層土壤 C、N、P 含量均高于其下墊面，呈現(xiàn)明顯的“表聚性”。這是因為在荒漠生態(tài)系統(tǒng)，藻類、地衣和蘚類組成的生物土壤結皮具有較強的光合固碳能力，能顯著增加結皮層土壤養(yǎng)分含量[19,21]。同時，生物土壤結皮促進了沙面土壤的形成，土壤黏粉粒、大團聚體以及養(yǎng)分含量明顯增加[25]，這些因素綜合導致結皮層與其下墊面土壤養(yǎng)分差異顯著。然而，降雨變化可以使生物結皮發(fā)生逆向演替，生物結皮有機碳庫將會逆轉(zhuǎn)為碳源[21]。本研究發(fā)現(xiàn)，適宜的降雨會影響土壤微生物活性，刺激結皮的碳釋放，當降雨量增加1/3 時，顯著提高了結皮層藻類、地衣和蘚類生物量，從而固定更多的土壤有機質(zhì)，提高了結皮層C 含量，隨著降雨進一步增加，土壤含水率和有效濕潤時間決定了結皮層的固碳量，水分驅(qū)動結皮層碳釋放。而減水處理下生物土壤結皮保持休眠狀態(tài)，生物土壤結皮基本不具備光合能力，在有了適當?shù)乃謺r并不能立即完全表現(xiàn)出其光合生理活性，需要一定時間響應。同時由于長期的干旱，土壤中活性碳累積以及微生物大量死亡，呼吸底物數(shù)量增加，導致結皮層C 含量相對較高。降雨水平對結皮層有機碳的影響研究結果與肖波[26]等基于土壤水分為驅(qū)動的生物結皮固碳的結果一致。一般而言，土壤N 含量與降雨量正相關，本研究增水處理下結皮層土壤N 含量顯著高于減水處理，但增水1/2 處理下結皮層N 含量顯著低于自然降雨處理，這是由于研究區(qū)土壤為風沙土，水分過多淋溶易引起土壤N 損失，導致土壤N 含量降低，同時，受降雨淋溶作用，增水處理下結皮層下墊面土壤N 含量顯著低于減水處理。與對照相比，降雨處理對結皮層 P含量的影響不明顯，但降水增加顯著降低了結皮層下墊面N 和P 的有效性。這可能是由于增雨提高了土壤水分有效性，從而促進了植物生長以及對土壤養(yǎng)分的消耗，同時增水后淋溶損失增加，進而導致下墊面P 含量降低。

土壤化學計量比是反映土壤內(nèi)部物質(zhì)循環(huán)和衡量土壤養(yǎng)分平衡的重要參數(shù)，是土壤 C、N、P 礦化作用和固持作用的重要評價指標。土壤C∶N 是土壤質(zhì)量的敏感指標，與有機質(zhì)分解速率成反比關系。本研究減水處理顯著提高了結皮層C∶N，說明在減水處理下土壤C 處于累積狀態(tài)。降雨增加顯著提高了結皮層下墊面C∶N，這是因為受降雨淋溶作用，增水處理下結皮層下墊面土壤N 含量顯著降低導致的。較高的 C∶P 是P 有效性低的一個指標，減水1/4 處理、自然降雨和增水處理下下墊面土壤C∶P 均顯著高于結皮層，說明水分條件好的情況下，結皮層下墊面土壤中P 有效性降低，而減水 1/3 和1/2 處理下結皮層C 積累較多，導致結皮層C∶P 增大。N∶P 是衡量系統(tǒng)N、P 養(yǎng)分限制的一個指標，增水處理對結皮層N∶P 影響不顯著，說明增水條件下生物結皮土壤不受P 的限制，而DW 1/2 處理下生物結皮土壤可能會受到P 的限制，另外，IW1/2、DW1/2 和DW1/3 處理下結皮層及其下墊面 N∶P 差異性不顯著。是由于 IW1/2和DW1/2 和DW1/3 處理下結皮層及其下墊面土壤N、P含量變化趨于一致導致的，同時由于淋溶作用，IW 1/3和IW 1/4 處理下結皮層土壤N 缺乏的程度遠高于P。本研究減水處理增加了生物土壤結皮層化學計量比和結皮層與下墊面之間C 含量的差異，縮小了結皮層與下墊面之間的N 和P 含量之間的差距。增水處理增大了結皮層下墊面化學計量比和結皮層和下墊面之間N 和P 含量的差異。此外，DW1/2 和DW1/4 處理導致結皮層及其下墊面的C∶N 趨于一致，IW1/2、DW1/2 和 DW1/3 處理導致結皮層與下墊面N∶P 趨于接近?；诖?，通過黃土高原區(qū)、毛烏素沙地、科爾沁沙地、鹽池荒漠草原區(qū)、騰格里沙漠、古爾班通古特沙漠生物結皮層C∶N∶P 對降雨量的響應對比分析發(fā)現(xiàn)（表6），不同研究區(qū)土壤生物結皮化學計量存在一定的差異[2,16,21,25,28]，荒漠草原區(qū)土壤生物結皮 C∶N、C∶P 高于其他研究區(qū)，說明在有限降水條件下，荒漠草原區(qū)生物結皮能使土壤C、N 迅速積累[22,26]，說明不同生境生物土壤結皮層對土壤C 的富集程度不一致，結皮對降水的響應也存在地域性差異。

表6 不同地區(qū)生物結皮的土壤生態(tài)化學計量特征Table 6 Soil ecological stoichiometry characteristics of biocrusts in different areas

相關分析表明，生物結皮中的C∶N∶P 化學計量與土壤有機碳和土壤含水率密切相關，結皮層下墊面化學計量與土壤微生物量關系密切，土壤C、N、P 化學計量作為反映土壤質(zhì)量和養(yǎng)分的重要指標，能夠很好的指示土壤對降雨變化的響應和土壤對微生物新陳代謝和發(fā)育繁衍所需要養(yǎng)分的供應情況。通常情況下，土壤微生物生物量碳、氮與土壤含水率正相關。本研究土壤微生物生物量碳、氮隨著降雨量增加而降低，是由于適宜的土壤水分條件促進了土壤微生物生物量碳、氮的積累。而過高的降雨量導致土壤養(yǎng)分淋溶，不利于土壤微生物生物量碳、氮的積累。因此IW1/4 處理和DW1/2 處理分別使微生物量碳、氮顯著增加，這可能是干旱處理抑制了微生物活性[4,25,28]，相對干旱的土壤環(huán)境有利于土壤碳、氮的富集，為土壤微生物呼吸提供較多的營養(yǎng)物質(zhì)，有利于微生物生物量碳、氮的積累。盡管如此，對于植物-凋落物-生物結皮系統(tǒng)中 C∶N∶P 化學計量之間的相互作用清晰的解釋需要長期控制試驗研究[29-32]。

4 結 論

本文通過野外模擬降雨控制試驗，初步揭示了降雨水平變化對荒漠草原生物土壤結皮C∶N∶P 化學計量的影響規(guī)律，主要結論包括：

1）與自然降雨處理（CK）相比，減水處理顯著降低了結皮層N 水平但提高了下墊面N 水平； 減水處理DW 1/3 下結皮層P 含量最低，其他降雨處理對結皮層P 含量影響不顯著，下墊面土壤P 含量在減水處理DW 1/2 條件下達到峰值；不同降雨水平下結皮層C、N 水平均顯著高于其下墊面，減水處理有利于結皮層對C、N、P 的富集；

2）結皮層C∶N 最大值和最小值分別在DW 1/4 和IW 1/4 處理，C∶P 最大值在DW 1/3 處理，減水處理DW 1/3 和DW 1/2 可顯著提高結皮層C∶P，自然降雨和增水處理能顯著提高下墊面C∶N 和C∶P，DW 1/2 處理顯著降低結皮層及其下墊面N∶P，另外，IW1/2、DW1/2 和DW1/3 導致結皮層及其下墊面N∶P 趨于接近；

3）適宜的土壤水分條件促進了結皮層及下墊面SMBC 和SMBN 的積累，而過高的降雨量導致土壤養(yǎng)分損失，不利于SMBC 和SMBN 的積累。相對干旱的土壤環(huán)境有利于結皮層土壤碳、氮的富集，為土壤微生物呼吸提供較多的營養(yǎng)物質(zhì)，有利于SMBC 和SMBN 的積累。