鼎湖山錐栗木質(zhì)部形成及其對氣候的響應(yīng)

王婕, 余碧云, 黃建國

(1. 中國科學(xué)院華南植物園退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點實驗室, 廣東省應(yīng)用植物學(xué)重點實驗室, 廣州 510650; 2. 中國科學(xué)院核心植物園植物生態(tài)學(xué)科, 廣州 510650; 3. 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100049)

森林生態(tài)系統(tǒng)在全球碳循環(huán)中起著關(guān)鍵作用,被認(rèn)為是有助于緩解氣候變化的重要碳匯[1]。近年來溫度的持續(xù)上升和干旱的加劇，導(dǎo)致了森林的大面積死亡[2]。因此，弄清氣候變暖對森林生態(tài)系統(tǒng)的影響，對預(yù)測氣候變暖背景下森林生態(tài)系統(tǒng)可能發(fā)生的變化具有重要意義。樹木作為森林生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，其生長過程是一個重要的固碳過程，能直接影響森林群落組成和演替變化，進而影響森林生態(tài)系統(tǒng)的發(fā)展和變化[3]。木質(zhì)部形成是樹木長期碳匯的重要過程且易受到環(huán)境因素的影響[4]。通過對西伯利亞北部針葉樹的年際木質(zhì)部形成及其與氣候因子關(guān)系的研究，表明春季早期升溫與年際木質(zhì)部形成呈正相關(guān)[5]。而另一研究表明，在季節(jié)性干旱的熱帶森林中，水分是木質(zhì)部形成的主要驅(qū)動因素[6]。因此，在不斷變化的環(huán)境條件下，木質(zhì)部的形成與氣候間的相互作用對評估氣候變化下森林的生產(chǎn)力和碳儲量具有重要意義。

樹木木質(zhì)部生長的監(jiān)測對于了解森林生產(chǎn)力和氣候變化的關(guān)系具有十分重要的作用[7]。近年來，相比于其他采樣方法，微樹芯采樣技術(shù)對樹木破壞性小、可連續(xù)采樣，并能觀察到高質(zhì)清晰的樣品,因此已被廣泛應(yīng)用于樹木木質(zhì)部生長監(jiān)測的研究。Rossi等[8]利用微樹芯采樣技術(shù)建立了能預(yù)測全球變暖背景下木質(zhì)部活動開始、結(jié)束的時間以及持續(xù)變化時間的模型；Huang等[9]利用微樹芯采樣技術(shù)首次建立了定量樹木初級生長與次級生長關(guān)系的混合效應(yīng)模型，為更準(zhǔn)確預(yù)測森林生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力和碳平衡提供科學(xué)與理論依據(jù)。可見，微樹芯采樣技術(shù)是研究樹木木質(zhì)部形成及其影響因素的有效方法。

北半球中高緯度地區(qū)的森林是一個巨大的碳匯,有助于延緩全球變暖的進程。因此，前人的研究多集中于北半球的中高緯度高海拔地區(qū)，亞熱帶地區(qū)樹木生長的研究較少涉及。溫帶和北寒帶地區(qū)的氣候具有明顯的季節(jié)性差異，樹木生長也表現(xiàn)出明顯的生長季和非生長季。Gricar等[10]加熱挪威云杉(Picea excels)的木質(zhì)部，結(jié)果表明溫度只在生長季開始時對樹木生長有促進作用，而在生長季后期則無顯著作用, 說明樹木生長在生長季前期和生長季后期存在一定差異。中國南部亞熱帶地區(qū)森林生態(tài)系統(tǒng)的平均凈生產(chǎn)力(NEP)占全球的8%，面積占全球的近6%[11]，是全球重要的碳匯[12]。目前，中國南部亞熱帶地區(qū)的森林樹木的木質(zhì)部形成及其對氣候變化的響應(yīng)尚不明確, 解決這一問題對預(yù)測未來氣候變化背景下該地區(qū)森林生態(tài)系統(tǒng)的動態(tài)過程具有重要意義。

闊葉林尤其是常綠闊葉林是亞熱帶地區(qū)的地帶性植被，常綠闊葉樹種在亞熱帶森林演替后期基本占主導(dǎo)地位[13]。闊葉樹地下根系復(fù)雜，更能充分吸收水分，涵養(yǎng)水源。常綠闊葉林樹種豐富，生態(tài)系統(tǒng)的復(fù)雜和多樣性孕育著豐富的物種多樣性和基因多樣性，因此，無論是在蓄水固土、物種保存還是環(huán)境保護方面闊葉樹都比針葉樹更有優(yōu)勢[14]。錐栗(Castanea henryi)是殼斗科(Fagaceae)栗屬植物，鼎湖山針闊葉混交林的主要建群種和優(yōu)勢樹種之一，也是我國特有的果材兩用樹種，其本身具有十分重要的生態(tài)和經(jīng)濟價值[15]。亞熱帶由于氣候溫和，樹木(尤其是闊葉樹)連續(xù)生長導(dǎo)致年輪界限不清晰，傳統(tǒng)的樹木年輪學(xué)方法難以對其進行準(zhǔn)確的定年，本研究利用微樹芯采樣技術(shù)，從微觀角度嘗試模擬闊葉樹錐栗木質(zhì)部在2015年的年內(nèi)生長動態(tài)，并分析其對氣候的響應(yīng)，為該地區(qū)森林的長期監(jiān)測提供基礎(chǔ)資料，也為自然保護區(qū)森林的保護與管理提供理論依據(jù)。

1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于廣東省鼎湖山國家級自然保護區(qū)(112°30′39″～112°33′41″ E，23°09′21″～23°11′30″ N),受南亞熱帶季風(fēng)濕潤氣候影響，年平均氣溫為20.9℃，其中，最冷月1月平均氣溫為12.0℃，最熱月7月平均氣溫為28.0℃，全年總降水量達1 956 mm并有明顯的干濕季，濕季主要集中在4-9月, 干季主要集中在10月到次年3月，年均相對濕度為80.8%,年均蒸發(fā)量為1 115 mm[16]。鼎湖山主要植被類型為季風(fēng)常綠闊葉樹、針闊葉混交林和馬尾松林。本研究樣地設(shè)置在針闊葉混交林中, 研究對象為錐栗,土壤類型為強酸性土，土壤有機質(zhì)含量與土壤養(yǎng)分含量都較高[17]。

2 材料和方法

2.1 野外采樣和氣象數(shù)據(jù)獲取

在鼎湖山針闊葉混交林選擇3個采樣點(圖1),海拔分別為58 (樣點1)、214 (樣點2)和333 m (樣點3)。每個采樣點選擇3~5棵生長狀況良好且無病蟲害的錐栗為研究對象，從2015年年初開始,每2周用微采樣技術(shù)進行1次樹木微樣芯采集,方法是利用微型生長錐(trephor)在樹干離地1~1.3 m的高度沿螺旋上升進行采集[18]，2015年野外總共采集到325個錐栗微樹芯樣本。同時, 通過鼎湖山的氣象觀測站(112°30′39″～112°33′41″E，23°09′21″～23°11′30″ N)獲取2015年樣地的日最高溫(℃)、日最低溫(℃)、日均相對濕度(%)、日降雨量(mm)以及光合有效輻射[μmol/(m2·s)]等氣象數(shù)據(jù)。

圖1 試驗樣地地理位置示意圖Fig. 1 Location of experimental sites

2.2 微樹芯樣本處理

將野外采集的樣本先放入軟化劑(體積比為甘油∶無水乙醇∶蒸餾水=1∶2∶3)中軟化，然后逐一放入90%乙醇(1.5 h)、90%乙醇(1.5 h)、95%乙醇(1 h)、無水乙醇(1 h)、無水乙醇(1 h)中脫水；再放入純檸檬烯溶液中透明處理3次，每次處理2 h。將透明樣品放入純石蠟溶液2 h，共3次，使石蠟完全取代樣本中的透明劑，最后經(jīng)過包埋、冷凍，在輪轉(zhuǎn)切片機上切割并制成8~10μm厚的切片。將干燥后的切片依次放入純檸檬烯(共2次)和無水乙醇(共2次)中脫蠟，每次20 min；然后切片用焦油紫染液進行染色(體積比為0.6%焦油紫染液∶蒸餾水=1∶1)，置于顯微鏡下觀察，利用LAS V 4.6軟件測量木質(zhì)部的徑向生長長度，觀測的指標(biāo)為木質(zhì)部年內(nèi)形成總長度，包含增大期、增厚期和成熟期3個時期細胞的總徑向生長長度。每個樣片沿木質(zhì)部形成的徑向方向隨機重復(fù)測量3次并取平均值,減小因測量產(chǎn)生的誤差[19]。

2.3 數(shù)據(jù)處理

傳統(tǒng)的Gompertz函數(shù)能較好地擬合木質(zhì)部的“S”型生長動態(tài)，對非“S”型的木質(zhì)部生長動態(tài)擬合程度較低，而廣義可加模型(GAMs)是數(shù)據(jù)驅(qū)動的模型，可以更好地對原始數(shù)據(jù)進行擬合[9]。因此本研究選用GAMs來擬合木質(zhì)部的形成動態(tài)。GAMs方程為：y=f(w), 式中，y為響應(yīng)變量(新形成的木質(zhì)部每兩周的生長長度)，w為木質(zhì)部寬度即生長量,f為平滑函數(shù)。

為進一步了解錐栗年內(nèi)生長狀況，計算錐栗的生長速率，即每棵樹每2周木質(zhì)部的生長速率:Ri=Wi-Wi-2, 式中，R為第i周木質(zhì)部生長速率;Wi和Wi-2分別為當(dāng)周和其前兩周木質(zhì)部的生長量。本研究根據(jù)生長速率的峰值，將生長季分為生長季前期和生長季后期兩個時間段。生長季前期為生長開始到最大生長率的日期，生長季后期定義為最大生長速率日期到生長季結(jié)束。

首先，用混合模型分析樹木生長動態(tài)是否在不同樣點間存在顯著差異，Yije=α+β1Sij+εij, 其中，Yij是樣點e第i棵樹在第j周的木質(zhì)部生長速率，α是截距，S為固定因子樣點，εij是誤差項。然后，計算采樣前兩周對應(yīng)的平均溫度、累計降雨量、相對濕度、累計有效輻射，并采用混合模型探索木質(zhì)部生長速率與對應(yīng)時間段氣候因子的關(guān)系。考慮到環(huán)境因子間的共線性，本研究建立了4個模型，分別探索全年尺度上平均溫度、累計降雨量、相對濕度和累計光合有效輻射對木質(zhì)部生長的影響，Yij=α+β1Xij+εij, 其中，Yij是第i棵樹在第j周的木質(zhì)部生長速率，α是截距，Xij代表第i棵樹在第j周的氣候因子，εij是誤差項。同時，用同樣的方法探索在生長季前期和后期，木質(zhì)部生長與氣候之間的關(guān)系。

用R 3.5.0進行數(shù)據(jù)處理并采用sigmaplot 13.0軟件畫圖。

3 結(jié)果和分析

3.1 木質(zhì)部年內(nèi)生長動態(tài)

通過鏡下觀察切片，錐栗木質(zhì)部生長的起始時間早于觀測的時間，即在2015年doy70 (70 days of year) (3月初)木質(zhì)部已經(jīng)開始生長。3個樣點監(jiān)測的目標(biāo)樹木質(zhì)部的年內(nèi)生長動態(tài)均顯示，錐栗木質(zhì)部均持續(xù)緩慢生長(圖2)，其中樣點1的木質(zhì)部生長開始時間最早，約為2015年的doy70 (3月初), 樣點2的稍晚于樣點1，約在2015年doy90 (3月底),樣點3的最晚，約在doy100 (4月初)。

圖2 2015年3個樣點錐栗木質(zhì)部的累積生長動態(tài)Fig. 2 Dynamic changes in annual cumulative growth of Castanea henryi xylem at three sites in 2015

混合模型分析表明，樣點作為固定因子不顯著，說明樹木生長狀況在不同的海拔沒有顯著差異。通過GAMs擬合樹木的木質(zhì)部生長動態(tài)，擬合精度高達95%。鼎湖山錐栗木質(zhì)部在doy70左右開始迅速生長，在doy100~doy150的生長速率趨于平緩，doy150后錐栗再次迅速生長，直至2015年12月底依舊緩慢生長(圖3)。

圖3 GAMs擬合的錐栗木質(zhì)部2015年內(nèi)的累積生長Fig. 3 Annual cumulative growth of Castanea henryi xylem in 2015 with GAMs fit

用GAMs模型擬合錐栗生長速率，擬合度較低，僅為50%，這可能是由于樹木之間的生長速率差異較大導(dǎo)致的。盡管如此，仍然可以看到錐栗木質(zhì)部生長速率呈現(xiàn)明顯的季節(jié)性差異。在doy70~doy200期間，木質(zhì)部迅速生長，在200 d左右生長速度達到最大值，而后逐漸趨于平緩，300 d之后下降，但仍以較緩慢的速度生長(圖4)。因此本研究中將doy200作為一個分界點，將doy200之前界定為錐栗木質(zhì)部生長季前期，doy200之后界定為錐栗木質(zhì)部生長季后期。

3.2 氣候因子

圖4 GAMs擬合的錐栗木質(zhì)部2015年內(nèi)生長速率Fig. 4 Annual growth rate of Castanea henryi xylem in 2015 with GAMs fit

2015年的樣地氣象數(shù)據(jù)表明(圖5)，溫度和光合有效輻射呈現(xiàn)明顯的先升后降的變化趨勢。doy150之后的溫度、降水都增加。2015年夏季最高溫在7月1日(doy182)，達38.3℃； 全年降雨量有明顯的干濕季之分，濕季集中在4-9月, 10月4日的降雨量最大，為120.4 mm；年平均相對濕度為78.8%；6月20日的光合有效輻射最高, 為50.902μmol/(m2·s)。

3.3 木質(zhì)部徑向生長對氣候因子的響應(yīng)

通過混合模型分析錐栗木質(zhì)部生長速率在整年尺度和生長季早期和晚期對氣候的響應(yīng)關(guān)系。結(jié)果表明(表1)，在整年尺度上，木質(zhì)部生長速率與日照時長存在極顯著的相關(guān)關(guān)系(P<0.001)，與平均溫度存在顯著的相關(guān)關(guān)系。從表2可見，生長季前期錐栗木質(zhì)部生長速率與平均溫度、光合有效輻射均存在極顯著的相關(guān)關(guān)系(P<0.001)；而生長季后期的木質(zhì)部生長速率與平均溫度、總降水量、年均相對濕度和有效光合輻射均不存在顯著的相關(guān)關(guān)系(表3)。

圖5 2015年鼎湖山樣地氣候信息Fig. 5 Climate information of Dinghu Mountain in 2015

表1 利用混合模型分析錐栗木質(zhì)部年內(nèi)生長速率與氣候因子的關(guān)系Table 1 Relationship between annual xylem growth rate of Castanea henryi and climate factors by using mixed-effect models

表2 利用混合模型分析錐栗木質(zhì)部生長季前期生長速率與氣候因子的關(guān)系Table 2 Relationship between xylem growth rate of Castanea henryi in early growth season and climate factors by using mixed-effect models

4 結(jié)論和討論

4.1 木質(zhì)部年內(nèi)生長動態(tài)

樹木木質(zhì)部的生長量由生長季長度和生長速率共同決定, 即使是有著相同的生長量，也可能有不同的生長機制，較短的生長季和較快的生長速率或較長的生長季和較慢的生長速率可以產(chǎn)生相同的生長量。大量研究表明，在溫帶和北寒帶地區(qū), 樹木木質(zhì)部生長季一般為4-9月，木質(zhì)部年內(nèi)形成動態(tài)呈“S”型生長曲線[7,20]。相比于溫帶和寒帶，我國亞熱帶全年溫度較高且降雨充沛，因此樹木生長季長度更長。本研究中，錐栗的徑向生長開始時間早于3月，12月底仍保持一定速率的生長，呈現(xiàn)出一種幾乎全年生長的模式。這和當(dāng)?shù)氐尼樔~樹馬尾松(Pinus massoniana)相似，驗證了中國亞熱帶地區(qū)樹木均具有較長的生長季的結(jié)論。生長季的延長對木質(zhì)部的生長量有促進作用[21]，從而可以進一步促進森林的固碳作用。

表3 利用混合模型分析錐栗木質(zhì)部生長季后期生長速率與氣候因子的關(guān)系Table 3 Relationship between xylem growth rate of Castanea henryi in late growth season and climate factors by using mixed-effect models

之前的研究對生長季長度關(guān)注較多，然而最新研究表明，生長速率是最后生長的最終決定因素。通過敏感性分析探索青藏高原海拔梯度上祁連圓柏(Juniperus przewalskii)木質(zhì)部的生長物候期，表明木質(zhì)部生長和生長速率以及生長季長度相關(guān)，而生長速率起到?jīng)Q定作用[22]。木質(zhì)部的生長速率具有較強的彈性，可以通過調(diào)節(jié)使樹木適應(yīng)環(huán)境的變化。本研究中，木質(zhì)部的生長速率呈現(xiàn)顯著的季節(jié)性差異，并且對氣候因子的響應(yīng)也不同，說明亞熱帶樹木木質(zhì)部的生長動態(tài)具有較強的靈活性。

之前的研究表明，不同海拔梯度引發(fā)的溫度差異，會引發(fā)樹木木質(zhì)部生長差異[22]。然而，本研究中3個海拔的錐栗生長季長度和生長量均無顯著差異，這可能是由于本研究的海拔差異較小，約為100 m，并不能引起樹木木質(zhì)部生長模式和生長量的改變。

4.2 木質(zhì)部生長對氣候的季節(jié)性響應(yīng)差異

木質(zhì)部的形成是一個很復(fù)雜的過程，既受內(nèi)因的控制(遺傳基因、個體的發(fā)育狀況、碳水化合物、激素等)[23]，也受到外部環(huán)境的影響，如溫度，降雨，光合有效輻射等[5]。同時，這些因子對樹木的生長具有滯后效應(yīng)，木質(zhì)部生長及其形成過程都取決于當(dāng)年及生長季前期的許多氣候因子(如溫度、降水、光照時長和CO2濃度等)的影響，且這種影響對木質(zhì)部的形成及樹木生長是十分重要的[24]。這種滯后效應(yīng)大多數(shù)是通過影響可溶性碳水化合物的積累，從而影響樹木生長，說明碳水化合物對樹木生長具有重要的調(diào)節(jié)作用[25]。由于氣候因子和樹木內(nèi)在因子處于波動狀態(tài)，樹木的生長動態(tài)也表現(xiàn)出不同的季節(jié)性差異。大量的研究表明，生長季開始時期主要受到外在因子的影響，而生長季結(jié)束時期更多受到內(nèi)在因子的影響。Luo等[26]通過同步監(jiān)測急尖長苞冷杉(Abies georgeivar.smithii)和方枝柏(Juniperus saltuaria)的徑向生長和植物氮循環(huán)動態(tài)，認(rèn)為在夏至日左右，植物通過調(diào)節(jié)葉片營養(yǎng)的周轉(zhuǎn)，從而使得氮利用效率和光合效率達到最大值；同時, 在生長季前期，樹木的徑向生長受到溫度的限制作用；而在生長季后期，這種限制作用減弱甚至消失。這表明樹木可以通過生物鐘的作用,使植物內(nèi)部的資源循環(huán)和外界環(huán)境相匹配，而達到最優(yōu)化生長。地中海地區(qū)夏季干旱時，植物通過落葉來降低水分消耗，并且形成層停止分裂；當(dāng)水分條件滿足時, 形成層開始二次分裂，這種“雙峰型”的木質(zhì)部形成動態(tài)也展現(xiàn)了明顯的季節(jié)差異，顯示了樹木生長對環(huán)境的適應(yīng)[27]。因此，我們應(yīng)更加深入研究樹木生長的季節(jié)性差異，從而全面了解樹木的生長機制以及對環(huán)境的適應(yīng)。

4.3 生長季前期生長機制

在溫帶和北方森林，普遍認(rèn)為溫度是控制春季樹木徑向生長的重要因素[19]，然而溫度對樹木生長的促進作用是非線性的，當(dāng)溫度超過一定閾值，樹木的呼吸作用也會增強，從而導(dǎo)致累積的光合產(chǎn)物下降，進而抑制樹木生長。在樹木生長季早期，溫度對樹木徑向開始生長有著積極的促進作用[28]。興安落葉松(Larix gmelinii)與氣候因子的響應(yīng)研究表明，5月氣溫升高有利于樹木的發(fā)芽，使落葉松葉片快速生長，進而促進木質(zhì)部的生長，易形成寬輪[29]。本研究結(jié)果驗證了溫度對樹木生長的促進作用，說明即使在亞熱帶，全年溫度較高，但在生長季早期，溫度仍然是限制因子，適宜溫度的提高能顯著促進樹木生長。

較長的日照時間意味著較長的光合作用時間,能顯著促進光合產(chǎn)物的積累，從而促進樹木生長。大量研究表明，光照對木質(zhì)部細胞的生成量有著重要的影響。歐洲山毛櫸(Fagus sylvatica)的光合速率在光照時長最長的6月達到最大值，從而顯著促進了木質(zhì)部細胞的生長[30]。Huang等[31]對中國南亞熱帶馬尾松木質(zhì)部的形成進行了連續(xù)監(jiān)測，樹木在干季(9-11月)的生長明顯比濕季更旺盛，表明在水熱充足的亞熱帶，馬尾松的生長更多是受凈光合能量的影響。本研究結(jié)果與其一致，說明在亞熱帶，溫度和光周期決定的光合產(chǎn)物積累為木質(zhì)部生長提供了重要的能量，進一步?jīng)Q定了木質(zhì)部生長。

水分可以通過維持細胞膨壓來參與植物的生理活動，從而調(diào)節(jié)樹木的生長。Deslauriers等[32]報道水分是調(diào)節(jié)黑云杉(Picea mariana)幼苗樹干形成層活動的主要限制因子。然而，本研究結(jié)果表明錐栗年內(nèi)木材的生長速率與降雨量或相對濕度之間沒有顯著的相關(guān)關(guān)系，這表明降水不是鼎湖山錐栗生長的限制因素，這可能是由于亞熱帶的濕季降雨充足，充裕的降水滲透到土壤底層，即使到了干季，也可以被樹木根系利用；另外，亞熱帶的樹木已經(jīng)充分適應(yīng)了當(dāng)?shù)丨h(huán)境，在干季可以通過調(diào)節(jié)蒸騰作用等來控制水分的輸出，從而保證樹木生長所需水分。

4.4 生長季后期生長機制

在生長季后期，氣候因子對樹木生長沒有顯著影響，說明木質(zhì)部生長很可能受到內(nèi)在因子(如光合作用產(chǎn)物、碳水化合物等)的調(diào)控。一般而言，樹木的碳匯呈現(xiàn)出季節(jié)性動態(tài)，在生長季早期，樹木通過光合作用固定的碳用于樹木生長；而在生長季后期，光合作用固定的碳開始積累，用于樹木下一年的生長，尤其對于環(huán)孔材，次年春季需要產(chǎn)生大導(dǎo)管，從而完成水分運輸?shù)墓δ?。而大?dǎo)管的產(chǎn)生需要消耗大量能量，春季剛開始，葉片光和能力較弱，因此，樹木的生長主要依賴于上一年積累的碳水化合物[9,33]。因此對于樹木而言，即使有充足的碳匯，碳的可利用性也受到樹木的發(fā)育階段和環(huán)境因子的限制[34-35]。Huang等[9]對加拿大魁北克北部針葉林對香脂冷杉(Abies balsamea)和黑云杉進行連續(xù)監(jiān)測(2010-2013年)，認(rèn)為針葉發(fā)芽之前木質(zhì)部形成的主要動力來源是上一年儲存的能量和碳，而針葉發(fā)芽后新合成的光合作用產(chǎn)物才是木質(zhì)部生長所需的能量來源。本研究中，生長季后期木質(zhì)部生長速率與氣候因子之間的相關(guān)關(guān)系并不顯著，說明生長季后期光合作用合成的碳一部分用于樹木木質(zhì)部的生長，而另一部分用于儲存，以供次年樹木的生長。因此，這一機制導(dǎo)致與光合作用直接相關(guān)的氣候因子對樹木生長的影響不顯著。碳水化合物作為樹木生長的重要因子，其季節(jié)性動態(tài)對于樹木發(fā)育有調(diào)節(jié)作用，應(yīng)加強該方面的研究，從而更好地揭示樹木生長的內(nèi)在調(diào)節(jié)機制。