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    栗山天牛成蟲取食、交配和產(chǎn)卵行為

    2020-07-07 01:35:48唐艷龍王麗娜張彥龍楊忠岐王小藝
    環(huán)境昆蟲學(xué)報 2020年3期
    關(guān)鍵詞:交尾交配輸精

    唐艷龍,魏 可,王麗娜,張彥龍,楊忠岐,王小藝*

    (1. 遵義師范學(xué)院生物與農(nóng)業(yè)科技學(xué)院,貴州省赤水河流域動物資源保護(hù)與應(yīng)用研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,貴州遵義 563002;2. 中國林業(yè)科學(xué)研究院森林生態(tài)環(huán)境與保護(hù)研究所/國家林業(yè)局森林保護(hù)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,北京 100091)

    栗山天牛MassicusraddeiBlessig,屬鞘翅目Coleoptera天??艭erambycidae山天牛屬(陳世驤,1959),主要危害遼東櫟QuercusliaotungensisKoidz和蒙古櫟Q.mongolicaFisch. ex Ledeb等櫟屬植物,以幼蟲鉆蛀寄主韌皮部和木質(zhì)部為害(唐艷龍,2011)。目前,國內(nèi)大部分省份均有分布,國外分布于俄羅斯、朝鮮和日本。在我國,尤以在吉林、遼寧省和內(nèi)蒙(赤峰市)危害最甚(唐艷龍等,2010)。據(jù)遼寧省1999年測算,栗山天牛危害失去利用價值的木材達(dá)200萬m3(孫永平,2001)。2005年吉林省栗山天牛成災(zāi)面積8萬hm2,直接經(jīng)濟(jì)損失達(dá)10余億元(皮忠慶等,2007)。而且其危害有逐年加重的趨勢。目前,栗山天牛已成為我國東北以櫟木為主的天然林區(qū)的頭號害蟲(Yangetal.,2013),研究經(jīng)濟(jì)、安全、有效的防治技術(shù)成為亟待解決的問題。

    栗山天牛成蟲是裸露活動的唯一蟲態(tài),有取食、交配等群體活動行為。近年來,根據(jù)成蟲的行為特點(diǎn),探索大面積治理的途徑,受到較為廣泛的關(guān)注,也取得了明顯的進(jìn)展(高純等,2008;姜靜等,2010)。目前有關(guān)天牛成蟲的交配行為已有較多的研究(Wang & Zeng, 2004; Wang & Davis, 2005)。如賀萍和黃競芳(1993)把光肩星天牛AnoplophoraglabripennisMotsch.成蟲的交配行為分為徘徊、接近、就位、舔翅(可以跳過)和交配5個階段。楊洪等(2007)把松褐天牛MonochamusalternatusHope一次完整的交配分為相遇抱對、插入輸精和配后保護(hù)3個階段。多數(shù)天牛有交配后的保護(hù)行為(Hughes, 1981; 楊洪等,2007)。對于栗山天牛的取食、交配和產(chǎn)卵行為,侯義等(2000)簡單描述過,但不甚詳細(xì)。為了摸清栗山天牛成蟲的取食、交配和產(chǎn)卵行為,找到新的防治措施,本文采用室內(nèi)室外相結(jié)合的辦法,觀察了栗山天牛成蟲的行為特點(diǎn)。

    1 材料與方法

    1.1 取食行為的觀察

    2014年成蟲期將人工捕捉的栗山天牛成蟲置于3.5 m×3.5 m×3 m的紗籠內(nèi),放養(yǎng)24 h。選健康成蟲(無受傷跡象,觸角、翅和足完整,爬行和飛翔速度較快)3對置于1.5 m×1.5 m的紗籠內(nèi),同時將蒙古櫟、遼東櫟、水曲柳FraxinusmandshuricaRupr.、三角楓AcerbuergerianumMiq.等林間常見樹種的完整樹葉、嫩枝和多年生枝條及樹皮置于紗籠內(nèi),每天用灑水壺向籠內(nèi)噴水兩次,所選材料每天更換1次。觀察成蟲的取食情況直至死亡。設(shè)重復(fù)6次。

    2014年在成蟲活動高峰時間,即晚上19 ∶00-23 ∶00,在林間觀察記載成蟲的取食情況,并照相。連續(xù)觀察3 d。

    1.2 相遇、攻擊、交配和產(chǎn)卵行為的觀察

    選擇人工捕捉的栗山天牛健康成蟲50對,置于3.5 m×3.5 m×3 m的紗籠內(nèi),放長約1 m,胸徑大于20 cm的遼東櫟樹干6段,供產(chǎn)卵,放帶有樹葉的遼東櫟小枝20段供攀附和休憩,放浸入糖醋酒液的棉花團(tuán)20個供補(bǔ)充營養(yǎng)。經(jīng)過24 h的對環(huán)境適應(yīng)后,觀察栗山天牛成蟲的相遇和攻擊行為,包括雌成蟲與雌成蟲相遇、雌成蟲與雄成蟲相遇、雄成蟲與雄成蟲相遇及雌成蟲或雄成蟲與交配對的相遇。觀察記載栗山天牛成蟲每次發(fā)生爭斗的目的及爭斗的主要方式。同時觀察記錄栗山天牛成蟲的交配過程,記錄每次交配開始和結(jié)束的時間、交配過程中插入輸精的次數(shù)和持續(xù)時間、間歇次數(shù)和持續(xù)時間、配后保護(hù)時間及插入輸精的過程。觀察栗山天牛雌成蟲產(chǎn)卵的行為,記載產(chǎn)卵的過程、產(chǎn)卵的部位及所產(chǎn)卵粒的顏色等信息。

    1.3 數(shù)據(jù)分析

    用Excel 2003和SPSS 11.0等專業(yè)軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)處理,用SPSS中的One-Way ANOVA進(jìn)行方差分析,用Duncan氏新復(fù)極差法檢驗(yàn),比較各處理之間的差異水平。

    2 結(jié)果與分析

    2.1 栗山天牛成蟲的取食行為

    室內(nèi)試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)栗山天牛成蟲既不取食樹葉,亦不取食樹皮,只會舔吸樹葉上的水分。野外觀察發(fā)現(xiàn),其主要吸食從櫟樹樹皮受傷處溢出的汁液補(bǔ)充營養(yǎng),天牛有強(qiáng)大的上顎,能夠自己咬破樹皮,但主要還是在已有的傷口處吸允,成蟲往往聚集取食,屬于因補(bǔ)充營養(yǎng)引起的聚集行為(圖1)。另外,天牛與胡蜂、蛾類等競爭食物。在取食過程中,栗山天牛不會攻擊和它競爭食物的其它種類昆蟲,但會攻擊同類。

    2.2 栗山天牛成蟲的相遇和攻擊行為

    當(dāng)兩頭栗山天牛雌成蟲相遇時會相互避讓,只有當(dāng)1頭雌成蟲遇到了交配對時,偶爾會出現(xiàn)將交配對拆散的情況,而且多數(shù)情況下是交配中的雄成蟲放棄正在與之交配的雌成蟲,轉(zhuǎn)而追逐從旁邊經(jīng)過的這頭雌成蟲。交配中的雌成蟲不理睬任何從身邊經(jīng)過的成蟲,即使是交配對象被趕走也不攻擊。也就是說,雌成蟲一般不會主動攻擊同類(表1)。

    圖1 補(bǔ)充營養(yǎng)的栗山天牛成蟲Fig.1 Feeding of Massicus raddei adult

    栗山天牛雄成蟲比雌成蟲更具攻擊性,當(dāng)兩頭雄成蟲在爬行的過程中相遇時,一般會相互避讓,很少會發(fā)生打斗;雄成蟲在爭奪食物和雌成蟲的過程中,極易發(fā)生打斗(表1)。當(dāng)1頭雄成蟲遇到取食中的另一雄成蟲時,約有45%的概率發(fā)生打斗(n=29),約有一半的雄成蟲會選擇避讓,只有極少數(shù)的雄成蟲會接納后來者共同取食,取食中的雄成蟲趕走入侵者的概率在50%左右(n=18)。當(dāng)1頭雄成蟲遇到交配對時,發(fā)生打斗的概率在80%以上(n=34),一般是交配中的雄成蟲驅(qū)趕靠近的雄成蟲。同時,交配中的雄成蟲也更具攻擊性,對于從身邊觸角范圍內(nèi)經(jīng)過的天牛(不分雌雄)均表現(xiàn)攻擊。交配中的雄成蟲趕走入侵者的概率高達(dá)85%(n=46),只有極少數(shù)會失敗,亦有少數(shù)雄成蟲被干擾后主動放棄交配,這種情況在交配后期發(fā)生的概率較高。

    栗山天牛雄成蟲遇到爬行中的雌成蟲時,有相當(dāng)一部分會追逐進(jìn)而試圖交配,雄成蟲獲得成功的概率約在70%左右,只有少數(shù)雌成蟲會逃脫(表1)。當(dāng)雄成蟲遇到正在產(chǎn)卵的雌成蟲時,90%會選擇離開,亦有少數(shù)會強(qiáng)行交配或者爬到雌成蟲體背等待機(jī)會。當(dāng)遇到正在取食的雌成蟲時,部分雄成蟲會試圖交配,也有部分雄成蟲會攻擊雌成蟲,將雌成蟲趕走,進(jìn)而占領(lǐng)取食地補(bǔ)充營養(yǎng)。

    栗山天牛的攻擊方式主要是用上顎咬住對手的觸角或者足進(jìn)行拖拽。種群密度和資源的多寡(如食物或雌成蟲的多少)是影響種內(nèi)競爭的重要因素。爭斗的結(jié)果,多數(shù)情況是其中1頭雄成蟲戰(zhàn)敗逃走,獲勝的雄成蟲一般占據(jù)雌成蟲或者占領(lǐng)取食地補(bǔ)充營養(yǎng),不追趕攻擊;有時其中1頭雄成蟲會被咬壞足或者觸角,甚至咬斷;偶爾有旗鼓相當(dāng)?shù)?,野外觀察到最長的爭斗時間超過 30 min。多數(shù)成蟲在被攻擊時,會發(fā)出“吱吱”的聲音。

    表1 栗山天牛成蟲的相遇行為觀察

    70%的栗山天牛雄成蟲爭斗是為了爭奪配偶,與其它目的差異極顯著(F=1294.096,df=2,8,P=0.0001)(圖2),其次是為了爭奪食物資源,比例略低于30%。只有極少數(shù)雄成蟲打斗是因?yàn)槠渌?,觀察到兩頭雄成蟲狹路相逢而發(fā)生打斗,還觀察到1頭雄成蟲在追逐雌成蟲失敗后去攻擊旁邊的雄成蟲。

    圖2 栗山天牛雄成蟲爭斗的目的Fig.2 Fighting purpose of Massicus raddei male

    2.3 栗山天牛成蟲的交配行為

    2.3.1栗山天牛成蟲的交配過程

    栗山天牛成蟲完成一次完整的交配經(jīng)過4個階段,即:識別、追逐-攀附、撫慰、試探性插入-插入輸精、輸精后插入保護(hù)、交尾間歇-配后保護(hù)、離開(圖3)。

    在一定的距離內(nèi),栗山天牛雄成蟲會不?;蝿佑|角,定位雌成蟲的方位。當(dāng)兩頭天牛成蟲相遇時,觸角會在第一時間進(jìn)行接觸,接觸時間持續(xù)不到1 s即能決定是否交配,判斷觸角上可能有接觸性信息素。栗山天牛雄成蟲選擇配偶行為上占有主導(dǎo)地位。當(dāng)有交配欲望的雄成蟲碰到雌成蟲,即進(jìn)行追逐,持續(xù)時間較短,一般約2 s。雄成蟲追逐到雌成蟲后即強(qiáng)行攀附到雌成蟲的背部,用1對前足在雌成蟲鞘翅的前端外緣抱握住雌成蟲,用中足和后足攀附住寄主樹干支撐身體,并嘗試交尾和撫慰背部。這個過程視雌成蟲狀態(tài)持續(xù)時間長短不一,如果雌成蟲較配合,約1~2 s后即進(jìn)入交尾,如果雌成蟲不配合,則雄成蟲用下顎須在雌成蟲鞘翅的翅基區(qū)撫慰,待雌成蟲安靜后再進(jìn)行交配。這種情況下需經(jīng)過較長的時間才能進(jìn)入交尾,而且往往容易掙脫造成交配中斷,在受到干擾后也更易中斷交配。有交配欲望的雄成蟲選擇雌成蟲交配的成功率很高,極少有雌成蟲能夠逃脫。

    在正式輸精之前,雄成蟲往往會插入生殖器1~2次,每次持續(xù)1~2 s。這一過程,可能是雄成性在探測雌成性的發(fā)育程度。在這一過程之后,有相當(dāng)一部分雄成蟲會離開雌成蟲。

    插入輸精和交尾間歇是整個過程的重點(diǎn),持續(xù)時間長短不一。雄成蟲前幾次輸入精子時持續(xù)時間較長,之后持續(xù)時間逐漸下降。雄成蟲一次插入后輸精的過程可以分為3個階段,開始約1 s/次,持續(xù)3~5次,之后加快到約0.5 s/次,持續(xù)1~20次,最后有3~4 s的時間停止動作。之后雄成蟲休息約3~5 s,即再次插入生殖器,整個過程持續(xù)時間不等。隨后,即進(jìn)入較長時間的交尾間歇,交尾間歇持續(xù)的時間與交配次數(shù)關(guān)系較大,前幾次交尾時,間歇時間較短,之后隨著交尾次數(shù)的增加,間歇時間逐漸增加。在這一過程中,插入輸精和交尾間歇會循環(huán)重復(fù)進(jìn)行,次數(shù)與雌雄成蟲的交配欲望和以往的交配次數(shù)有關(guān),交配次數(shù)較少的雌雄成蟲這一過程持續(xù)時間較長。

    圖3 栗山天牛的交配過程示意圖Fig.3 Mating process of Massicus raddei adult

    配后保護(hù)這一過程視雄成蟲狀況不同,有的雄成蟲交配完之后就直接離開,幾乎沒有這一過程,特別是交配持續(xù)時間較短的情況。而部分雄成蟲有明顯的配后保護(hù)過程,即交尾完全結(jié)束之后,雄成蟲攀附在雌成蟲體背,并驅(qū)趕附近的雄成蟲,有的甚至?xí)㈩^部調(diào)向雌成蟲腹部保護(hù)。觀察到最長的配后保護(hù)時間達(dá)8 min。交配完成后雄成蟲即自行離開,尋找樹皮傷口補(bǔ)充營養(yǎng)。

    栗山天牛成蟲交配的高峰期在下午4時至晚上9時,其余時間也會交配,但比例較少。交配過程中,雌成蟲馱著雄成蟲爬行、取食,甚至產(chǎn)卵。

    2.3.2栗山天牛成蟲交配持續(xù)時間、輸精持續(xù)時間及交尾間歇時間

    栗山天牛成蟲交配持續(xù)時間最長可達(dá)2 h,最短只有幾分鐘,平均約40 min。交配過程輸入精子的頻次差異較大,最少的只有1次,最多的有12次,平均約5.5次。輸入精子的頻次與交配持續(xù)時間呈正相關(guān)關(guān)系,即交配持續(xù)的時間越長,輸入精子的次數(shù)越多。關(guān)系方程y= 0.0918x+1.6821,F(xiàn)檢驗(yàn)結(jié)果表明,兩者之間的相關(guān)性達(dá)到了極顯著水平(F=96.7128,df=1,16,P=0.0001)(圖4)。

    圖4 栗山天牛雄成蟲輸入精子頻次與交配持續(xù)時間的關(guān)系Fig.4 The relationship between sperm ejaculation frequency of Massicus raddei male and its mating duration

    栗山天牛雄成蟲輸入精子持續(xù)時間與輸入頻次顯著相關(guān)(F=29.628,df=11,63,P=0.0001)(圖5)。第一次輸入精子時持續(xù)時間最長,平均約為17 s,第二次持續(xù)時間稍短,略為15 s,第3次下降到13 s左右,第4次下降到只有10 s,與前3次差異顯著,之后持續(xù)時間逐漸下降,到第10次時,已經(jīng)下降到不足2 s,最短的持續(xù)不到1 s。觀察過程中,只有2頭雄成蟲輸入精子次數(shù)達(dá)到了12次,最后一次持續(xù)時間略有上升,平均約4 s。

    圖5 不同頻次下栗山天牛雄成蟲輸入精子的持續(xù)時間Fig.5 Thesperm ejaculation duration in different sperm ejaculation frequency of Massicus raddei male

    圖6 不同輸精頻次下栗山天牛雄成蟲的輸精間歇時間Fig.6 The resting interval duration in different sperm ejaculation frequency of Massicus raddei male

    栗山天牛成蟲交尾間歇時間隨著輸精頻次的增加而增大,不同頻次之間差異顯著(F=12.304,df=11,61,P=0.0001)(圖6)。第一次插入輸精之后的間歇時間最短,只有不到 2 min,之后間歇時間逐漸增加,前3次插入輸精間歇時間均較短,差異不顯著。第5次插入輸精之后,平均間歇時間超過5 min,第7~11次增加明顯,平均間歇時間都超過10 min,第12次平均間歇時間超過了20 min。這說明,栗山天牛雄成蟲在交配前期,每次插入輸精之后,需要休息的時間較短即可以再次進(jìn)行插入輸精,而后期需要相對更長的時間。

    2.4 栗山天牛雌成蟲的產(chǎn)卵行為

    栗山天牛雌成蟲主要在櫟樹樹干上產(chǎn)卵。產(chǎn)卵前,雌成蟲一邊在樹干上爬行,一邊用產(chǎn)卵器在樹皮上試探,試探樹皮裂縫的深度,找到合適的產(chǎn)卵縫隙之后,即將產(chǎn)卵器插入樹皮裂縫中產(chǎn)卵。卵粒多數(shù)為單產(chǎn),亦有少部分是兩個產(chǎn)在一起。卵的大頭朝內(nèi),小頭朝外,幼蟲孵化后即鉆入樹皮取食危害。產(chǎn)卵結(jié)束后,雌成蟲會分泌一種乳白色膠狀物將卵粒覆蓋,之后膠狀物逐漸氧化變成綠色同時變硬。

    3 結(jié)論與討論

    在絕大多數(shù)的昆蟲種類中,卵受精都必須通過雌雄個體的交配行為來完成,因此,交配行為在種群的延續(xù)中具有重要的作用,對交配行為的研究也成為昆蟲行為學(xué)的熱點(diǎn)(Fauziahetal., 1987; Kimetal., 1992; 李德家等,1999)。目前,國內(nèi)有關(guān)天牛成蟲交配行為的研究報道不多,研究比較詳細(xì)的只有光肩星天牛Anoplophoraglabripennis和松褐天牛Monochamusalternatus(賀萍等,1993;楊洪等,2007)。賀萍和黃競芳(1993)研究證實(shí)光肩星天牛存在有外性信息素,不過只在短距離內(nèi)起作用。有交配欲望的栗山天牛雄成蟲在找到雌成蟲之前,會不停晃動觸角,碰到天牛成蟲之后,觸角會在第一時間接觸,因此,判斷栗山天牛也有外性信息素(魏建榮等,2013),但這種信息素在多大的范圍內(nèi)起作用,還需要深入研究。楊洪等(2007)研究了松褐天牛的交配行為,摸清了松褐天牛的交配時間、次數(shù)和過程,為松褐天牛的防治提供了依據(jù)。栗山天牛的交配過程和松褐天牛比較相似,交配前沒有明顯的求偶行為,交配過程持續(xù)時間長短不一,交配過后部分有配后保護(hù)的行為。

    多數(shù)昆蟲都表現(xiàn)有多次交配的行為,栗山天牛亦不例外,雌成蟲一生中會與不同雄成蟲進(jìn)行多次交配,而雄成蟲也會與不同雌成蟲多次交配(Arnqvist & Nilsson, 2000; 長有得和康樂,2002)。和多數(shù)天牛一樣,栗山天牛并沒有固定的配偶關(guān)系。因此,雄成蟲和雌成蟲都面臨比較大的自然選擇和性選擇壓力。雄性和雌性在面對這些壓力時,所采取的策略是不一樣的(長有得和康樂,2002)。具體到栗山天牛,雄成蟲會在交配之前對雌成蟲進(jìn)行一系列的評估,通過觸角的接觸以及試探性的插入來評估雌成蟲的發(fā)育狀態(tài)和已交配的情況,試驗(yàn)過程中觀察到相當(dāng)一部分雄成蟲在經(jīng)過前期評估之后選擇了離開雌成蟲,亦有一部分雄成蟲會與雌成蟲交配,但持續(xù)時間較短,只有少量雄成蟲會與同一雌成蟲進(jìn)行長時間的交配,交配完成之后還有比較明顯的配后保護(hù)過程。雌成蟲在選擇雄成蟲的初期是比較被動的,交配發(fā)生之后一段時間,雌成蟲的反應(yīng)差異很大,有相當(dāng)一部分雌成蟲會掙脫從而導(dǎo)致交配中斷。關(guān)于雌成蟲多次交配的適應(yīng)性意義,許多學(xué)者進(jìn)行了深入的研究并提出了許多假說(Arnqvist & Nilsson, 2000; 長有得和康樂,2002)。面對激烈的雄性競爭,天牛雌成蟲必然要進(jìn)行多次交配,雌成蟲通過多次交配能補(bǔ)充受精囊內(nèi)精子的消耗,并能提高雌成蟲的產(chǎn)卵量和卵孵化率(Fukaya, 1999; 楊洪等,2006)。此外,經(jīng)過多次交配,雌成蟲有足夠的精子進(jìn)行篩選,從而降低產(chǎn)生劣質(zhì)后代的風(fēng)險。

    MacArthur和Pianka在1966年就提出用經(jīng)濟(jì)學(xué)觀點(diǎn)來研究動物的行為,并發(fā)展了最適選擇理論。之后,McFarland(1977)在此基礎(chǔ)上發(fā)展了后來的進(jìn)化穩(wěn)定性策略(ESS),這種策略具有不可侵蝕性,這也是動物應(yīng)對復(fù)雜多變的環(huán)境采取的有效策略。對于栗山天牛而言,吸食寄主樹干傷口處流出的汁液比啃食寄主樹皮要容易的多,而且樹干流出汁液的傷口是比較少的,這就能引起天牛成蟲的聚集,從而大大增加雌雄成蟲接觸的機(jī)會。這是栗山天牛明顯不同于其他天牛的地方。這種取食對策可以看做是栗山天牛長期進(jìn)化而采取的一種穩(wěn)定性對策。另外,雄成蟲在尋找配偶中占有主導(dǎo)地位,它們比雌成蟲爬行更快、飛翔更多,一旦找到雌成蟲,就積極尋求交配,而大多數(shù)雌成蟲接受雄成蟲交配是比較被動的,推測它們可能通過篩選雄成蟲的精子等其他策略來爭取產(chǎn)生更優(yōu)質(zhì)的后代。進(jìn)化穩(wěn)定性策略是比較復(fù)雜的,要想弄清天牛行為的各種進(jìn)化穩(wěn)定性策略,還需要詳細(xì)和定量的研究。

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