廣東雷州灣和汕頭沿海濕地越冬水鳥多樣性

張 敏，車先麗，彭逸生，鄒發(fā)生①

(1.廣東省科學(xué)院/ 廣東省生物資源應(yīng)用研究所/ 廣東省動(dòng)物保護(hù)與資源利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/ 廣東省野生動(dòng)物保護(hù)與利用公共實(shí)驗(yàn)室，廣東 廣州 510260;2.中山大學(xué)環(huán)境科學(xué)與工程學(xué)院，廣東 廣州 510275)

廣東省位于我國(guó)大陸最南端，全省陸地海岸線長(zhǎng)4 114.3 km，位居全國(guó)第一[1]。廣東省近海和海岸濕地類型多，面積廣，有多處東亞-澳大利西亞候鳥遷徙路線上的重要停歇地和越冬地[2]。由于廣東沿海大量灘涂被開發(fā)為水產(chǎn)養(yǎng)殖場(chǎng)等人工濕地，天然濕地逐漸減少，因此候鳥棲息和覓食受到多方面威脅。鳥類作為生物多樣性重要指示類群，對(duì)于棲息地狀況和環(huán)境變化反應(yīng)較敏感[3]。對(duì)水鳥群落多樣性進(jìn)行觀測(cè)，有助于掌握生物多樣性動(dòng)態(tài)變化趨勢(shì)、識(shí)別廣東沿海濕地生態(tài)環(huán)境主要問題和評(píng)估生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性。

越冬地的地理位置、生境組成和環(huán)境質(zhì)量等因素都會(huì)對(duì)水鳥多樣性造成影響[4]。我國(guó)越冬水鳥主要分布在大型湖泊和沿海濕地，其中沿海濕地受到的保護(hù)程度較低[5]。在廣東沿海地區(qū)僅珠江口有長(zhǎng)期持續(xù)的觀測(cè)數(shù)據(jù)[6]。然而隨著近年來陸續(xù)增加的黑臉琵鷺(Plataleaminor)分布點(diǎn)和種群數(shù)量，多個(gè)勺嘴鷸(Eurynorhynchuspygmeus)越冬和停歇地被發(fā)現(xiàn)，顯示廣東沿海濕地作為遷徙候鳥棲息地的重要性日益提升，有必要將更多廣東沿海濕地納入到我國(guó)生物多樣性觀測(cè)網(wǎng)絡(luò)(China Biodiversity Observation Network)[7]。

生物多樣性觀測(cè)(biodiversity observation)是保護(hù)生物多樣性的一項(xiàng)基礎(chǔ)性工作，對(duì)于掌握生物多樣性動(dòng)態(tài)變化趨勢(shì)、識(shí)別致危因素具有重要意義[8]。生物多樣性包含多個(gè)維度，如物種多樣性、功能多樣性和譜系多樣性等，能分別反映生物群落的組成、結(jié)構(gòu)、功能及其歷史進(jìn)化過程和生態(tài)過程[9]。與傳統(tǒng)物種多樣性相比，功能和譜系多樣性能提供更多與群落構(gòu)建有關(guān)的信息，揭示生境過濾和種間競(jìng)爭(zhēng)等生態(tài)過程，有助于環(huán)境保護(hù)決策的制定和實(shí)施。如珠江口越冬水鳥大量聚集在后海灣地區(qū)，有限的環(huán)境資源導(dǎo)致其群落構(gòu)建機(jī)制以種間競(jìng)爭(zhēng)為主[10]。但當(dāng)環(huán)境中有滿足其繁殖-棲息-覓食等一系列需求的生境時(shí)，生境過濾則成為水鳥群落構(gòu)成的主要因素[11]。

位于廣東東、西兩端的汕頭沿海和雷州灣濕地分布有多種越冬水鳥[12-13]，但因相隔較遠(yuǎn)，不曾開展對(duì)比分析。于2016—2019年在這2處濕地開展越冬水鳥多樣性觀測(cè)，旨在獲得廣東雷州灣和汕頭濱海濕地水鳥種群結(jié)構(gòu)和時(shí)空分布格局，分析地區(qū)特點(diǎn)，以及通過了解這些地區(qū)越冬水鳥所受人為和環(huán)境威脅，為生物多樣性保護(hù)和生態(tài)環(huán)境修復(fù)提供參考建議。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究樣地分別位于廣東省東、西兩端的汕頭地區(qū)和雷州灣，其中雷州灣樣區(qū)分為東海島和附城2個(gè)片區(qū)，汕頭樣區(qū)分為牛田洋和六合圍2個(gè)片區(qū)，續(xù)所有水鳥群落統(tǒng)計(jì)基于上述片區(qū)。2個(gè)樣區(qū)相隔近800 km，跨越6個(gè)經(jīng)度，雖然所屬氣候帶和生物地理區(qū)劃相同，但地理特征各異。

雷州灣位于雷州半島東側(cè)(20°54′ N、110°10′ E)，屬亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，年均氣溫為22.3 ℃，年均降水量為1 500 mm，干、濕季明顯，每年6—9月為雨季，10月—次年5月為旱季。其中南渡河于雙溪口流入雷州灣，在出?？谛纬煽v橫曲折的港灣107處，形成廣闊的沿海灘涂。該處還有較大面積的紅樹林群落，是湛江紅樹林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)重要組成部分[12]。

汕頭海岸濕地位于廣東省沿海最東端(23°24′ N、116°48′ E)，地處粵東地區(qū)南海與東海水域交界，屬于亞熱帶海洋性氣候區(qū)，年均氣溫為21～22 ℃，日照時(shí)間為2 000～2 500 h，年均降水量為1 300～1 800 mm。汕頭海岸灘涂廣闊，以淤泥質(zhì)、泥沙質(zhì)為主，擁有蓮陽(yáng)溪、汕頭港等多個(gè)河口港灣。在河口水域有大面積沿海潮間帶灘涂、紅樹林、鹽沼和水下淺灘等多種生境，與眾多養(yǎng)殖塘、水田構(gòu)成汕頭海岸濕地主要生境類型[13]。

1.2 研究方法

自2016年12月—2019年1月，在雷州灣和汕頭沿海各開展3次冬季調(diào)查。水鳥野外調(diào)查采用分區(qū)直數(shù)法，根據(jù)灘涂分布和路線可達(dá)性劃分區(qū)域，并在各區(qū)域設(shè)置3～5個(gè)計(jì)數(shù)位點(diǎn)使觀測(cè)范圍覆蓋主要沿海區(qū)域。在大潮日前后，于退潮后選取鳥類分布較為集中的潮間帶灘涂區(qū)域，并在漲潮后尋找灘涂附近鳥類停歇的棲息地。總結(jié)水鳥大致分布格局，同時(shí)保證計(jì)數(shù)的可重復(fù)性。計(jì)數(shù)時(shí)記錄各個(gè)觀測(cè)點(diǎn)鳥種和數(shù)量，每個(gè)樣點(diǎn)的起止時(shí)間、潮位參數(shù)、環(huán)境條件和干擾因素，用GPS記錄樣點(diǎn)位置信息。水鳥定義參見文獻(xiàn)[14]，物種分類參見文獻(xiàn)[15]，鳥類保護(hù)依據(jù)世界自然保護(hù)聯(lián)盟紅色名錄(IUCN red list)評(píng)級(jí)標(biāo)準(zhǔn)[16]。優(yōu)勢(shì)種定義為個(gè)體數(shù)占樣區(qū)水鳥總數(shù)超過5%的物種。

為探討兩地生物多樣性差異，從多角度選取群落的物種多樣性、功能多樣性(functional diversity)和譜系多樣性(phylogenetic diversity)分別對(duì)兩處濕地觀測(cè)到的水鳥群落進(jìn)行比較。

群落物種多樣性指標(biāo)包括Simpson指數(shù)、Shannon-Wiener指數(shù)和Pielou均勻度指數(shù)[17]。

Simpson指數(shù)：D=1-∑Pi2，

(1)

Shannon-Wiener指數(shù)：H′=-∑(PilnPi)，

(2)

Pielou均勻度指數(shù)：J′=H′/logS，

(3)

Pi=ni/N。

(4)

式(1)～(4)中，S為種數(shù)；Pi為第i個(gè)種個(gè)體數(shù)占比；N為所有種個(gè)體數(shù)；ni為第i個(gè)種個(gè)體數(shù)。

功能多樣性指標(biāo)包括功能均勻度(functional eveness，F(xiàn)Eve)和功能分異度(functional divergence，F(xiàn)Dis)[18]。其中，功能均勻度利用性狀空間內(nèi)各個(gè)物種(點(diǎn))生成總長(zhǎng)度的最小路徑圖，再分別計(jì)算各物種多度在該路徑圖上分布的均勻度。功能分異度將各物種數(shù)量視為“質(zhì)量”，求出群落內(nèi)物種“質(zhì)心”后再求得各物種距質(zhì)心距離均值的偏差。若群落內(nèi)數(shù)量較多的物種性狀值比較極端，則該群落功能分異度高；若數(shù)量較多的物種性狀值處于中間位置，則功能分異度較低。選擇體重、食性和取食層作為覓食和棲息生境選擇有關(guān)的性狀[19]，其中體重(g)是連續(xù)變量，食性(食軟體動(dòng)物、食魚、食植和其他食肉)和取食層(水下、水面、地面-水面混合、地面)是分類變量，各物種功能數(shù)據(jù)來自文獻(xiàn)[19]。

群落譜系多樣性研究首先根據(jù)調(diào)查結(jié)果建立物種庫(kù)，然后從Birdtree數(shù)據(jù)庫(kù)(http:∥birdtree.org)中以Ericson All Species為建樹資源下載對(duì)應(yīng)物種的2 000棵隨機(jī)樹，再利用beast2軟件中的TreeAnnotator 2.4.1軟件合成合一樹(consensus tree)[20]。在合一樹結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)上，計(jì)算包含豐富度權(quán)重的標(biāo)準(zhǔn)化種間平均距離(mean pairwise distance，MPD，DMP)和最近種間譜系距離(mean nearest taxon distance，MNTD，DMNT)[21]。種間平均距離亦被稱作基干指數(shù)(basal metric)，可用于計(jì)算群落中所有物種對(duì)距離；最近種間譜系距離則用于計(jì)算近緣種之間精確的譜系格局，計(jì)算公式分別為

(4)

(5)

式(4)～(5)中，n為群落中物種數(shù)；ξ為譜系距離矩陣；ξi，j為物種i與j的譜系距離；ξi，j，min為物種i與群落中其他物種的最小譜系距離，即最近種間距離。

由MPD和MNTD相對(duì)于零模型(null model)隨機(jī)值的標(biāo)準(zhǔn)化效應(yīng)值[22](standardized effect size，SES，SSE)可推斷群落構(gòu)建過程屬于生境過濾或種間競(jìng)爭(zhēng)類型。SES計(jì)算公式為

SSE=(O-Mexp)/DS，exp。

(6)

式(6)中，O為MPD或MNTD的觀測(cè)值；Mexp為隨機(jī)產(chǎn)生的999個(gè)MPD或MNTD零模型模擬值的平均值；DS，exp為這999個(gè)隨機(jī)值的標(biāo)準(zhǔn)差。

用R 3.2.3軟件完成所有統(tǒng)計(jì)[23]，物種多樣性使用vegan包diversity函數(shù)，功能多樣性使用FD包dbFD函數(shù)，譜系多樣性使用picante包sesmpd和sesmntd函數(shù)，所有指數(shù)使用gvlma包gvlma函數(shù)進(jìn)行正態(tài)性檢驗(yàn)。滿足參數(shù)假設(shè)條件時(shí)使用t檢驗(yàn)比較雷州灣和汕頭兩地之間的差異，不滿足時(shí)使用wilcox檢驗(yàn)。

2 結(jié)果與分析

2.1 物種組成

2016—2019年的冬季調(diào)查，在雷州灣和汕頭沿海共記錄到越冬水鳥6目11科63種96 048只(附錄1)。種類數(shù)占中國(guó)水鳥種數(shù)的20.8%。其中，雷州灣共記錄到51種(單月記錄為34～40種)，以鸻形目和鸛形目為主，鸻形目種數(shù)占總物種數(shù)的68.6%，鸛形目占17.6%；汕頭共記錄到46種(單月記錄為32～39種)，以鸻形目、雁形目和鸛形目為主，依次分別占總物種數(shù)的50.0%、21.7%和15.2%。

在IUCN保護(hù)物種方面，雷州灣記錄到紅腹濱鷸(Calidriscanutus)、彎嘴濱鷸(Calidrisferruginea)、紅頸濱鷸(Calidrisruficollis)、大濱鷸(Calidristenuirostris)、勺嘴鷸、斑尾塍鷸(Limosalapponica)、黑尾塍鷸(Limosalimosa)、白腰杓鷸(Numeniusarquata)、黑臉琵鷺和黑嘴鷗(Larussaundersi)10種，汕頭記錄到羅紋鴨(Anasfalcata)、紅腹濱鷸、大濱鷸、紅頸濱鷸、斑尾塍鷸、黑尾塍鷸、白腰杓鷸、黑臉琵鷺和黑嘴鷗9種，其中勺嘴鷸為極危(CR)，黑臉琵鷺和大濱鷸為瀕危(EN)，黑嘴鷗為易危(VU)，其他為近危(NT)。

2.2 種群數(shù)量

從種群數(shù)量來看，雷州灣以鸻形目數(shù)量占絕對(duì)優(yōu)勢(shì)，達(dá)到總數(shù)量的93.2%，汕頭鸻形目數(shù)量雖然也最多，但僅占總數(shù)量的55.4%，雁鴨類和鷺類也較多，分別占總數(shù)量的29.2%和14.8%(圖1)。

圓點(diǎn)大小表示種群數(shù)量大小。

圖1顯示，雷州灣越冬水鳥群落優(yōu)勢(shì)種有5種，分別為紅嘴鷗(Larusridibundus)、黑腹濱鷸(Calidrisalpina)、環(huán)頸鸻(Charadriusalexandrinus)、白鷺(Egrettagarzetta)和鐵嘴沙鸻(Charadriusleschenaultii)，單次記錄超過遷徙路線種群數(shù)量1%的種類有環(huán)頸鸻、鐵嘴沙鸻、大濱鷸、勺嘴鷸和紅嘴巨燕鷗(Sternacaspi)。汕頭沿海濕地優(yōu)勢(shì)種有5種，分別為黑腹濱鷸、鳳頭潛鴨(Aythyafuligula)、紅嘴鷗、白鷺和大白鷺(Ardeaalbus)，單次記錄超過遷徙路線種群數(shù)量1%的種類有鳳頭潛鴨、大白鷺、環(huán)頸鸻和鐵嘴沙鸻。

2.3 多樣性分析

在物種多樣性方面，雷州灣和汕頭越冬水鳥群落Simpson優(yōu)勢(shì)度指數(shù)分別為0.79和0.80(P=0.88)，Shannon-Wiener多樣性指數(shù)分別為2.03和2.04(P=0.96)，Pielou均勻度指數(shù)分別為0.61和0.65(P=0.43)均無顯著差異。

在功能多樣性方面，汕頭越冬水鳥群落總體功能分異度(P<0.001)、體重分異度(P<0.001)、食性分異度(P<0.001)和取食層分異度(P<0.01)均顯著高于雷州灣，而兩地總體功能均勻度(P=0.69)、體重均勻度(P=0.48)、食性均勻度(P=0.13)和取食層均勻度(P=0.91)均無顯著差異(表1)。

在譜系多樣性方面，汕頭越冬水鳥標(biāo)準(zhǔn)化群落物種平均距離SES.MPD(P<0.001)和標(biāo)準(zhǔn)化群落最近種間距離SES.MNTD(P=0.01)均顯著高于雷州灣(圖2)。除汕頭地區(qū)SES.MPD>0外，其他指數(shù)均<0。

3 討論

3.1 水鳥資源及多樣性差異

以往在距離雷州灣較近的廣西山口紅樹林保護(hù)區(qū)記錄到越冬水鳥25種[24]；在汕頭濱海濕地鄰近福建泉州灣的越冬水鳥種類單月記錄為20～33種，廣東汕尾海豐鳥類自然保護(hù)區(qū)冬季水鳥單月紀(jì)錄為32～43種[25]。

筆者在雷州灣和汕頭濱海濕地單月記錄到越冬候鳥在32～40種之間，與鄰近沿海濕地物種豐富度相當(dāng)。然而與歷史記錄相比，兩地水鳥物種豐富度和種群數(shù)量都明顯下降。如未發(fā)現(xiàn)曾在1960—1980年代在汕頭屬于優(yōu)勢(shì)種的豆雁和其他大型雁類，當(dāng)時(shí)的雁鴨類數(shù)量也遠(yuǎn)大于現(xiàn)今記錄[26]。筆者在雷州灣記錄的水鳥以鸻鷸類為主，而鄒發(fā)生等[12]在2000年調(diào)查雷州半島濕地水鳥還發(fā)現(xiàn)多種雁鴨類，但隨著濕地退化和捕獵行為的加劇，大型水鳥已很難被發(fā)現(xiàn)。雖然部分種類的數(shù)量相比以往有所增長(zhǎng)，但主要集中在少數(shù)幾處濕地。

物種多樣性不關(guān)注生理、生態(tài)和形態(tài)特征等方面的種間差異，難以反映物種在整個(gè)生態(tài)系統(tǒng)中的作用，而功能多樣性考慮了共存物種在不同生態(tài)位的重疊和互補(bǔ)，將生物與生態(tài)系統(tǒng)聯(lián)系起來，能更好地描述不同生態(tài)系統(tǒng)的功能差異[27]。將雷州灣與汕頭相比較，雖然兩地水鳥群落物種多樣性接近，但汕頭水鳥群落功能多樣性在分異度上顯著高于雷州灣，說明汕頭水鳥群落各類群間功能性狀差異較大[18]。這是因?yàn)樯穷^水鳥既有體型較大的鴨類和鷺類，也有體型較小的鸻鷸類，各類群在不同生境棲息和取食；而雷州灣主要由體型較小的鸻鷸類組成，其功能性狀相似度高，集中在灘涂活動(dòng)。功能性狀的高分異度反映生境類型異質(zhì)性較高[28]，因此推斷汕頭沿海有更多類型的生境，能為更多不同類群水鳥提供棲息場(chǎng)所；而雷州灣水鳥大部分為喜灘涂生境的鸻鷸類和鷗類，說明灘涂是該地水鳥利用最集中的一類生境。LI等[29]對(duì)華北平原沉降濕地的研究也發(fā)現(xiàn)隨著生境多樣性和人為干擾的增加，水鳥群落功能趨向分散，而在大片和歷史久遠(yuǎn)的濕地中則更為聚集。

表1 雷州灣和汕頭兩地沿海越冬水鳥功能多樣性

Table 1 Functional diversity of wintering waterbirds in Leizhou Bay and Shantou coasts

功能多樣性指數(shù)雷州灣濕地汕頭濱海濕地均值標(biāo)準(zhǔn)差均值標(biāo)準(zhǔn)差t值dfP值總體功能分異度0.236 20.034 80.379 70.014 5-8.503 46.688 00.000 1總體功能均勻度0.368 20.044 50.341 00.135 80.425 36.062 50.685 3體重分異度0.311 90.082 40.680 30.036 7-9.128 56.908 00.000 0體重均勻度0.265 50.056 60.288 50.042 2-0.729 49.249 20.483 8食性分異度0.161 30.064 00.363 90.035 4-6.191 07.794 00.000 3食性均勻度0.047 60.027 60.079 40.032 7-1.660 99.721 10.128 6取食層分異度0.346 20.046 00.396 20.011 9——0.008 7?取食層均勻度0.076 50.012 60.078 90.041 7-0.122 95.902 60.906 3

P加粗表示差異顯著(P<0.01)；*表示數(shù)據(jù)不符合正態(tài)分布，采用非正態(tài)wilcox檢驗(yàn)。

箱圖上下橫線分別表示最大值和最小值，方框表示50%變異區(qū)間，方框中橫線表示對(duì)應(yīng)指標(biāo)的中值。點(diǎn)表示離散數(shù)據(jù)點(diǎn)。SES.MPD為標(biāo)準(zhǔn)化群落物種平均距離，SES.MNTD為標(biāo)準(zhǔn)化群落最近種間距離。

譜系多樣性結(jié)合物種進(jìn)化歷史反映群落的組成特征，對(duì)了解長(zhǎng)期的群落構(gòu)建和種間關(guān)系等生態(tài)過程有重要作用[30]。兩地水鳥的譜系多樣性從代表群落構(gòu)建總體模式的SES.MPD值(圖2)來看，雷州灣水鳥群落偏向聚集，受生境過濾的影響較大，而汕頭地區(qū)的則較為分散，種間競(jìng)爭(zhēng)作用更強(qiáng)烈；從代表局部關(guān)系的SES.MNTD值來看，兩地均為聚集模式，說明汕頭地區(qū)水鳥在經(jīng)歷初步競(jìng)爭(zhēng)進(jìn)入到某一類微生境中后仍以生境過濾為群落構(gòu)建的主要驅(qū)動(dòng)力，這也驗(yàn)證了生境過濾和物種競(jìng)爭(zhēng)會(huì)同時(shí)推動(dòng)群落構(gòu)建的觀點(diǎn)[29]。CHE等[10]對(duì)珠江口的研究也發(fā)現(xiàn)在人為干擾較強(qiáng)烈的區(qū)域，生境過濾和物種競(jìng)爭(zhēng)對(duì)水鳥群落的構(gòu)建起共同作用，表現(xiàn)為隨機(jī)模式。汕頭地區(qū)水鳥譜系結(jié)構(gòu)在整體和局部間的差異也反映該地區(qū)人為干擾影響的存在。

3.2 主要威脅因素

根據(jù)上述多樣性分析結(jié)果，結(jié)合調(diào)查時(shí)目擊的環(huán)境現(xiàn)狀和人為干擾狀況，威脅雷州灣和汕頭兩地沿海濕地水鳥的主要因素有以下幾個(gè)方面：(1)填海工程占用大量濕地；(2)水產(chǎn)養(yǎng)殖和過度捕撈導(dǎo)致水鳥食物資源減少；(3)非法捕獵仍然存在。

4 結(jié)論與建議

雷州灣和汕頭濱海濕地是華南沿海越冬水鳥的重要棲息地，盡管兩地越冬水鳥群落物種多樣性相近，但其功能分異度差異較大，說明兩地水鳥對(duì)環(huán)境利用形式有差異。而譜系多樣性結(jié)果更表明兩地水鳥具有不同的群落構(gòu)建機(jī)制。對(duì)于主要受環(huán)境過濾影響的雷州灣水鳥，應(yīng)關(guān)注重點(diǎn)生境的保護(hù)，減少捕獵等人為干擾，并開發(fā)更多不同類型生境資源供水鳥選擇；對(duì)于偏重種間競(jìng)爭(zhēng)驅(qū)動(dòng)的汕頭地區(qū)水鳥群落，需要提高各類生境的環(huán)境質(zhì)量，協(xié)調(diào)人工養(yǎng)殖和趕海活動(dòng)強(qiáng)度以提高水鳥可利用的生境面積。此外，由于現(xiàn)有保護(hù)區(qū)紅線范圍與鳥類分布范圍并不完全一致，大量灘涂和圍墾濕地未被列入保護(hù)范圍。建議增設(shè)保護(hù)小區(qū)，將保護(hù)范圍擴(kuò)展至低潮位灘涂和養(yǎng)殖塘、水田等人工濕地，保障鳥類在覓食和高潮停歇時(shí)的空間資源可用性。

致謝：該研究得到廣東省生物資源應(yīng)用研究所張強(qiáng)、趙雪冰、權(quán)擎、Daniel R. Gustafsson、王新財(cái)和趙巖巖等同事在野外工作中的大力協(xié)助，并得到汕頭市自然資源局黨組成員林金灶、科長(zhǎng)彭盛華，湛江紅樹林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)科長(zhǎng)張葦、站長(zhǎng)林廣旋等同志的協(xié)助，在此深表感謝。