龜殼結構的力學性能研究現狀及展望1)

靳宏博 張志強 宋 亮?,

?(河北省科學技術情報研究院，石家莊050021)

?(國家康復輔具研究中心，民政部康復輔具技術與系統(tǒng)重點實驗室&北京市老年功能障礙康復輔助技術重點實驗室，北京100176)

??(國家康復輔具研究中心秦皇島研究院，河北秦皇島066000)

當今世界，隨著航空航天、交通運輸的飛速發(fā)展，航天器、飛機、汽車等運載工具對輕質高強防護結構的需求愈發(fā)強烈，以便在發(fā)生意外碰撞時更高效地避免自身主體結構、內部設備以及乘員遭受損害。而在自然界中，眾多生物為了適應生存環(huán)境，經過數千萬乃至數億年的漫長進化和自然選擇，均形成了具有卓越性能和令人稱奇的安全防護結構。研究這些獨特的生物結構和生物材料，可為防護結構的創(chuàng)新設計提供無窮的探索靈感和想象空間[1-2]。在這其中，龜類爬行動物便是其中的典型代表，它們在近兩億年的自然選擇過程中大多數都進化出了獨特的堅硬甲殼。眾所周知，這些外殼均具有比重輕、強度高、韌性好等優(yōu)點，能夠抵御外界的各種靜態(tài)載荷和沖擊載荷(如捕食者的咬合、山間高墜等情況)，從而保護龜類自身不受傷害[3-4]。顯然，這類龜殼優(yōu)異的幾何拓撲結構和材料強度分布特征，恰好是航空航天、交通運輸等領域內輕質高強防護結構設計所追求的目標，引起了人們極大的研究興趣。

為此，國內外包括生物學、物理、材料、力學等多個學科領域的研究人員就龜殼的幾何形貌、材料組成、力學性能等方面開展了大量研究[4-11]。例如，Gilbert 等[5]從生物進化的角度分析了龜殼幾何形貌的演變，指出了龜殼在進化過程中積累的優(yōu)異形貌特征。Alibardi 等[6]基于生物物理學原理探討了鱉類動物的軟殼在水中的疏水能力和防浸潤特性，并闡釋了這種流線型外殼所具有的游動優(yōu)勢。針對龜殼的材料組成成分，國內的張遠名等[7]、谷翠云[8]通過掃描電子顯微鏡和能譜儀等設備具體分析了巴西龜龜殼中的材料組分。而在龜殼的力學性能分析方面，徐永東等[9]較早地探討了龜殼背甲和腹甲的斷裂韌性。國外Krauss 等[10]則重點對龜殼甲片之間的三維骨縫結構進行了力學測試，揭示了骨縫結構在降低龜殼整體剛度、增強龜殼韌性方面所起的作用?？梢钥闯?，以上這些研究大多是對龜殼宏觀層面的分析，相關的力學實驗也主要集中于靜態(tài)或準靜態(tài)方面。

而近幾年來，隨著實驗測試技術的大幅提升和多學科交叉的深度融合，研究人員在龜殼微尺度觀測和結構力學分析[12-18]、高應變率動態(tài)分析[19-21]、疲勞和磨損行為測試[22-25]方面又取得了一系列新突破，進一步加深了人們對龜殼防護性能的認識。與此同時，有些研究人員則從三維數值建模仿真[26-30]和復雜骨縫結構力學分析[31-36]兩方面探究了龜殼抗沖擊防護的結構–力學性能關系，揭示了龜殼優(yōu)異抗沖擊能力背后的力學機理。在此基礎上，Achrai等[19]、Chen 等[37]還分別依據龜殼甲片多層材料梯度分布和骨縫結構交錯連接的特點設計了相應的抗沖擊防護結構，初步實現了仿生應用。

針對上述國內外龜殼研究所取得的諸多成果，本文將重點綜述龜殼在宏微觀結構觀測和力學性能分析方面的研究現狀，總結并討論其具體的仿生應用案例，以期望能為輕質高強防護結構的仿生設計提供新思路。

1 龜殼的宏、微觀結構

通常，龜類爬行動物身體背部和腹部均覆有堅硬的外殼，典型外貌如圖1 中的中華草龜、北美箱龜、石紋水龜和巴西紅耳龜所示。這類外殼是一種多尺度天然生物復合結構，其所具有的優(yōu)異抗沖擊能力通常與其獨特的幾何宏、微觀結構組成密不可分。

圖1 四種典型的龜

幾何形態(tài)上，龜殼由拱起的背甲和扁平的腹甲構成，以脊椎為對稱軸左右對稱分布，背甲和腹甲通過甲橋相連接，整體呈扁橢圓盒狀，如圖2 所示。背甲和腹甲均可分為內外層，內層由來源于真皮的骨板構成，外層由來源于表皮的角質盾片構成。而且，背甲和腹甲均由多塊不規(guī)則形狀的盾片、骨板拼合而成，角質盾的界線和骨板的縫線常常相互交錯，使得整個龜殼結構更為堅固[10,14,19]。

對于龜殼的每個背甲盾片，表面一般均有很多凸凹不平的楞紋，如圖2 所示。其中，每個盾片下緣中心位置都有一疣狀突起的粗糙區(qū)域，且粗糙中心外周環(huán)繞有一層層的輻射狀致密圓圈，這些致密圓圈可被用于推算龜類動物的年齡。各個盾片交界處顏色較深，楞紋較粗。另外，每個盾片表面均覆蓋有明亮的角質層，厚度約為10～15μm。研究表明，該角質層可減小龜殼的表面摩擦系數，有助于龜類動物降低在水中游動的阻力，同時也便于從捕食者口中滑脫[4]。

圖2 龜殼宏觀結構圖

微計算機斷層掃描(microcomputer comography，micro-CT)結果顯示，龜殼背甲整體上可視為三明治夾芯結構，其橫斷面從上到下分別由堅硬的外側密質骨、隨機分布的柔軟纖維質閉孔泡沫和堅硬的內側密質骨組成，如圖3所示[15]。其中，位于中間層的纖維質泡沫孔隙率約為65%，而兩側密質骨層的空隙率僅有7%～1%。Krauss 等[10]通過龜殼背甲的沖擊實驗證明，大部分沖擊動能能夠被纖維質泡沫中間層耗散，僅有很小的沖擊力到達內側密質骨層。顯然從該三明治夾芯微觀結構可看出，龜殼背甲是典型的安全防護結構，它能夠很好地耗散外界施加的機械動能，從而有效保證龜身體內部臟器不受損傷。

在微觀層面，從圖3 的掃描電子顯微鏡(scanning electron microscopy，SEM)斷面形貌還可看出：纖維質中間層的泡沫孔隙直徑在60～300μm之間，主要由膠原纖維纏繞形成，泡沫孔隙的直徑大小由外密質骨側向內密質骨一側逐漸變大，呈梯度分布。并且，外側密質骨層上還分布著許多直徑在20～40μm 的細小孔，內側密質層則分為相對松散的上密質骨和相對密實的下密質骨。以上這些微觀分析表明，纖維質中間層和兩側密質骨層由內到外逐漸緊湊，均呈現梯度結構，這種優(yōu)化的生物梯度結構顯然能夠更好地承受外部載荷，有利于保護身體內部組織。另外，這些龜殼背甲上的孔隙還被認為在營養(yǎng)物質運送中能夠起到關鍵作用。

圖3 龜殼的Micro-CT 重構模型及其SEM 斷面形貌圖[15]

圖4 龜殼背甲的骨縫結構SEM 圖像、三維模型及組織切片[10,15]

針對龜殼甲片之間的連接方式，Krauss 等[10]、Achrai 等[15]均通過CT 掃描技術得到了如圖4(a)所示的龜殼背甲骨縫結構。從圖4(a)中可以看出，連接每片龜殼的骨縫結構呈鋸齒形態(tài)，在纖維質中間層和兩側密質骨層部位都犬牙交錯地相互咬合在一起。進一步，Krauss 等[10]通過微觀組織切片染色分析發(fā)現該骨縫結構中間填充有較為柔軟的膠原蛋白，兩側則為逐漸變硬的礦化物，膠原蛋白寬度普遍約為50～80μm，如圖4(b)所示。其中，圖4(b)上圖是龜殼骨縫結構組織切片的100 倍光學顯微圖像，圖4(b)下圖則是在400 倍光學顯微成像條件下描繪出的骨縫結構膠原蛋白局部細節(jié)，圖中箭頭表示膠原蛋白纖維的排布取向。對此，Zhang等[33]通過建立精細的骨縫結構有限元模型，從數值仿真角度說明膠原蛋白纖維的排布方向有助于改變整體骨縫結構的受力方向并實現能量的快速耗散?？偟膩碚f，龜殼骨縫結構這種獨特構造使堅硬的龜殼整體“剛中帶柔”，有助于龜殼耗散外界的機械動能，很大程度上能夠避免龜殼致密的骨層在受到碰撞、咬合等沖擊載荷時形成微裂紋，保證龜殼的整體安全。

2 龜殼的力學性能

不同種類龜殼的力學性能一般會有差異。同一種龜類不同位置的甲殼，由于生物材料的復合性和各向異性，其力學性能也有所不同。此外，龜殼的力學性能還依賴于溫度、干濕等因素。到目前為止，很多研究人員已經運用實驗測試、理論分析和數值仿真等手段對不同種類的龜殼從準靜態(tài)材料力學行為、整體抗壓性能、抗彎曲能力、動態(tài)力學行為等多方面地進行了研究。

2.1 準靜態(tài)材料力學行為

烏龜在水中游走或被大型捕獵者咬合時，其龜殼甲片會受到靜態(tài)壓縮載荷。因此，壓縮實驗是研究龜殼準靜態(tài)力學行為的基本手段之一。在這方面，Rhee等[11]、Damiens等[27]均通過壓縮實驗測試和有限元數值模擬技術對干燥狀態(tài)下的美洲箱龜甲片進行了分析，得到了如圖5 所示的不同壓縮速率下龜殼甲片的應力–應變曲線。從圖5可看出，各個壓縮速率下的曲線均呈三段式，屬于典型的三明治夾芯結構準靜態(tài)壓縮行為。圖中第一段線彈性區(qū)主要由龜殼甲片泡沫中間層各骨小梁在壓縮載荷下彎曲引起，第二段平臺區(qū)對應于骨小梁的屈曲、屈服和斷裂，最后一段線性壓實區(qū)則是由龜殼甲片泡沫中間層中骨小梁泡沫壓實造成的。在分析龜殼甲片的整體受壓行為基礎上，Damiens 等[27]還單獨對龜殼致密骨層進行了準靜態(tài)壓縮測試并得到了相應的應力–應變關系。他們發(fā)現，龜殼致密骨層在準靜態(tài)壓縮載荷下呈現出近乎標準的線彈性行為，而不像整個甲片受壓時經歷一段較長的平臺區(qū)。

圖5 不同壓縮速率下龜殼背部甲片的實驗結果[27]

以上結果表明，龜殼甲片的中間泡沫層有助于額外提高甲片整體的韌性，能夠在發(fā)生很大壓縮變形時也不致產生過高應力，從而緩沖外界咬合、抓握等壓縮載荷，保護龜類動物身體內部不受損害。

2.2 龜殼的整體抗壓能力

龜殼整體結構的抗壓能力至關重要，它直接關系到龜類動物在被捕食者咬合時的生命安全。為分析龜殼整體結構的抗壓能力，Magwene 等[17]對整個龜殼進行了平板壓縮和尖頭壓縮實驗，以分別模擬龜殼在受到捕食者整體咬合和尖牙侵入時的兩種準靜態(tài)加載情況。通過分析巴西紅耳龜、鉆紋龜、美國錦龜和卡羅萊納箱龜四種龜殼實驗后的相對位移、失效模式和最大承受載荷，研究人員發(fā)現承受同等大小的載荷時小龜殼比大龜殼在失效破壞前更容易發(fā)生大變形，這表明龜殼的整體抗壓剛度會隨著其體積增大而增大。對此，Hu 等[16]通過統(tǒng)計不同種類的龜殼，發(fā)現龜殼厚度均與其長度呈正相關，從幾何形貌學和彈性薄殼理論兩個角度證實了龜殼整體抗壓能力與其大小之間的正相關特性。此外，Magwene 等[17]發(fā)現龜殼在受到過大的靜態(tài)壓力時，其失效開裂位置往往位于背甲和腹甲連接處的邊緣，而非骨縫結構處，說明龜殼骨縫結構能夠起到限制裂紋擴展的作用，這也與Stayton[23]的龜殼有限元數值模擬結果相一致。龜殼的這種壓力傳遞機制有利于保證其整體結構的完整性，能夠有效降低壓縮載荷對內臟器官的威脅。

龜類動物除受捕獵者的靜態(tài)咬合外，還經常會因捕獵者的瞬態(tài)咬合或自身跌落而受到動態(tài)沖擊載荷。在龜殼的整體動態(tài)抗壓研究方面，目前關注較少，僅國內研究人員張晨超[13]、Zhang 等[28]從有限元數值模擬角度分析了龜殼的低空跌落撞擊情況，發(fā)現動態(tài)響應集中在距烏龜重要臟器較遠的邊緣部位，龜殼整體結構能夠充分保證烏龜生命的安全。但若要更全面地揭示龜殼整體的動態(tài)抗壓性能，今后還需進行龜殼的整體沖擊壓縮和尖頭快速侵入等動態(tài)實驗。

2.3 龜殼的抗彎曲能力

在烏龜漫長的生命過程中，龜殼還常常會受到由捕食者咬合、啄食、抓握等造成的準靜態(tài)彎曲載荷。因此，分析并評價龜殼甲片的彎曲力學性能也十分關鍵，許多研究人員對此也已做了大量細致的研究。針對干燥狀態(tài)美洲箱龜肋骨甲片(不含有骨縫結構)，Rhee等[11]測得其彎曲模量接近7 GPa。隨后，Achrai 等[18]綜合運用解析和實驗兩種手段，重點測試并獲得了干燥巴西紅耳龜甲片的彎曲模量和剪切模量，其值分別約為7 ～9 GPa 和0.25 GPa。結合電鏡觀測手段，還揭示了龜殼甲片夾芯結構中各層組織細觀結構影響其整體彎曲模量的材料力學機制，并且指出龜殼甲片的剪切行為主要發(fā)生于甲片的纖維泡沫中間層。與此同時，他們的實驗測試結果還發(fā)現濕潤條件下龜殼甲片的彎曲剛度和強度與干燥狀態(tài)相比均呈下降趨勢，但失效應變卻有所增大。

此外，如前所述，龜殼甲片中的骨縫結構使龜殼整體“剛中帶柔”，這種特殊結構的彎曲行為也引起了不少學者的關注。Krauss 等[10]對濕潤狀態(tài)下巴西紅耳龜龜殼甲片進行一系列的三點彎曲測試。他們發(fā)現，含有骨縫結構的龜殼甲片與其他甲片相比，在高應力加載和低應力加載等不同情況下表現出了很好的自適應性。從載荷傳遞和力學機制來講：在小載荷加載情況下，骨縫內犬牙交錯的鋸齒逐漸相互接觸，此時抵抗變形的主要是骨縫間的有機物組織，龜殼表現出較為柔性的一面，龜殼的這種柔性變形常見于烏龜呼吸、吃食和爬行等動作中；而在被其他動物捕食等大載荷加載情況下，甲片骨縫結構內交錯的鋸齒已相互密實接觸，此時骨縫結構內部的骨組織在抵抗變形中發(fā)揮主要作用，龜殼表現出較為堅硬的一面。Magwene 等[17]，Achrai 等[18]通過對不同種類含有骨縫結構龜殼甲片的彎曲實驗測試，均得到了與Krauss 等[10]相類似的結果。針對骨縫結構的這些優(yōu)異力學性能，Li 等[31-32]從理論上運用余虛功原理建立了骨縫復合結構的解析模型，分析了復雜界面形狀對整體結構剛度、強度、韌性以及載荷傳遞等方面的影響，從理論角度揭示了骨縫結構的載荷傳遞機制和力學性能增強作用。

上述彎曲實驗和理論分析表明，骨縫這種特殊的三維犬牙交錯結構既保證了龜殼具有堅固性的同時還保留了一定的可變形能力，充分體現了龜殼在經過億萬年進化后所積累的優(yōu)越彎曲力學性能。

2.4 龜殼的動態(tài)力學行為

除靜態(tài)載荷外，龜類動物在其整個生命過程中龜殼常常還會受到動態(tài)載荷。根據其生活環(huán)境，龜殼的動態(tài)載荷通常來自于以下兩方面：其一是龜類受到捕食者的突然咬合、啄食等，其二是自身從山崖高處的跌落。顯然，龜殼在上述兩種高應變率加載情況下的防護作用至關重要，為此不少研究人員也分析了龜殼甲片的動態(tài)力學行為。

針對干、濕條件下含有和不含骨縫結構的兩類龜殼甲片，Achrai 等[19]較全面地進行了一系列低速(～3 m/s)沖擊測試。他們的實驗結果顯示，含有骨縫結構的龜殼甲片在沖擊過程中能量吸收能力可達不含骨縫結構龜殼甲片的3 倍以上，這與Zhang等[33]針對骨縫結構的數值仿真結果及Malik 等[34]的3D打印骨縫結構實驗結果均保持一致。并且，從Achrai 等[19]給出如圖6 所示的斷裂形貌分析可知：不含骨縫結構龜殼甲片的沖擊斷口形貌較為平滑，屬于脆性斷裂；而含有骨縫結構龜殼甲片的沖擊斷口非常粗糙，具有韌性斷裂的特點。這些實驗結果表明，龜殼甲片骨縫結構除在靜態(tài)彎曲時具有柔性變形能力外，還在動態(tài)抗沖擊防護中能夠加大韌性以耗散更多的外界動能，實現能量吸收的增強。

龜殼表面角質層在抗沖擊防護中同樣起著重要作用。Achrai等[19]的低速沖擊實驗表明，濕潤狀態(tài)下含有表面角質層的龜殼甲片能量吸收能力比去除角質層的龜殼甲片高出了3 倍以上，即使龜殼表面角質層厚度僅約0.3 mm。究其原因，表面角質層的能量吸收增強機制主要有以下兩方面：第一，龜殼角質表層與甲片的密質骨粘貼非常牢固，在沖擊過程中角質層與龜殼甲片外密質骨層的剝離和角質層中角蛋白自身斷裂都需要耗散大量動能；第二，龜殼角質層能夠最大程度保證龜殼甲片受力均勻，阻止沖擊裂紋在龜殼甲片中的快速傳播，從而使龜殼甲片在整體上耗散更多的能量。

圖6 龜殼甲片的沖擊斷裂形貌SEM 圖[19]

通過以上對龜殼甲片抗沖擊性能的總結分析，龜殼的骨縫結構和表面角質層均能夠很好地提升其能量吸收能力，這種獨特的結構為仿生防護結構的設計指明了新的方向。

3 龜殼的仿生設計及應用

龜殼上述特殊的宏微觀多功能復合結構和優(yōu)異的力學性能受到了眾多學者和工程人員的關注，吸引他們從結構和材料角度對不同領域內的抗沖擊防護裝備進行仿生設計和仿生應用。

基于龜殼表面角質層的能量吸收增強機理，Achrai 等[19]將韌性聚合物薄膜涂于玻璃、氧化鋁等脆性材料基底之上，首次制備了仿龜殼甲片的抗沖擊結構，并通過一系列的沖擊測試發(fā)現該薄膜–基底結構的韌性涂層達到一定厚度時能量吸收能力確實得到了大幅提高。但是相比天然龜殼，該韌性薄膜–脆性基底復合結構的能量吸收能力仍然處于較低水平，其主要原因在于人工仿生結構缺乏天然龜殼甲片中的柔性過渡層和錨固纖維，導致韌性薄膜與脆性基底之間連接較弱，故而不能夠充分分散沖擊力。為提高此類仿生結構的界面連接強度，Han 等[38]將鈦–鋁(Ti–Al)層合結構比擬為龜殼中的表皮角質層，將碳化硅(SiC)纖維增強鈦基復合材料比擬為龜殼的外側密質骨層，通過高溫熱壓燒結工藝獲得了一種新型仿生鈦基復合防護結構。三點彎曲實驗測試表明，該仿生結構很好地結合了金屬鈦的高韌性和碳化硅纖維增強鈦基復合材料的高強度特性，是一種力學性能優(yōu)異的仿龜殼結構。

受龜殼的三明治泡沫夾芯結構啟發(fā)，Rhee等[39]則對已經廣泛應用于抗沖擊防護和能量吸收領域的輕質泡沫鋁結構進行了仿生優(yōu)化改造，制備了兩側密度高、中間密度低的復合式梯度泡沫鋁結構，如圖7(a)所示。進一步，他們通過準靜態(tài)壓縮、高應變率動態(tài)壓縮和納米壓痕三種實驗測試手段證明了此類仿生梯度泡沫鋁復合結構的比吸能遠遠優(yōu)于常規(guī)泡沫鋁結構。類似地，Plessis 等[40]運用micro-CT和3D 打印技術更為精細地制備出了如圖7(b)所示仿雕齒獸(一種與龜相似的遠古食草動物)甲殼的鈦合金泡沫夾芯復合結構，通過一系列壓縮實驗后得到該仿生泡沫夾芯復合結構具有更強能量吸收能力的結論。而且可以預見，結合CT 掃描、3D打印等新技術，由生物啟發(fā)設計的泡沫夾芯結構必將能夠應用于各種能量吸收領域。

圖7 仿龜殼甲片的夾芯結構[39-40]

針對龜殼甲片之間“剛中帶柔”的連接方式，研究人員運用柔性纖維將獨立的剛性復合材料甲片相綴結并結合魚鱗結構進行交叉層疊設計，形成了甲片式仿生人體護甲結構。他們的測試表明，雖然這一仿生人體護甲結構中所用的剛性甲片并不具有真實龜殼甲片的夾芯構造，但表現出了較好的抗沖擊能力[41]。與針對龜殼連接方式的仿生思路相類似，Connors 等[42]則參考石鱉蟲的腰圍側鱗狀甲殼結構，仿生設計并采用3D打印方式制造了一種如圖8所示的人體膝關節(jié)護甲結構。圖中顯示，當實驗者跪于碎玻璃堆上時，這種仿生護甲可以抵御碎玻璃片的侵入，能夠很好地保護人體膝關節(jié)不受傷害。

綜上看出，基于龜殼等獲得的各類仿生結構均顯示出了很好的防護效果。但也應該看到，由于設計、制造等困難，目前的研究大都只是針對龜殼某一兩項獨特的構造進行仿生應用，缺乏從精細幾何結構、材料拓撲分布等方面多角度地進行綜合仿生設計。因此，如何綜合考慮龜殼甲片中的多尺度幾何構造形式、復合材料梯度分布特點等進行創(chuàng)新設計輕質防護結構，是今后仿生研究的重點。

4 結論

針對龜殼經過長期自然選擇進化所擁有比重輕、強度高、韌性好的優(yōu)異性能，本文綜述了國內外在龜殼實驗測試和數值模擬分析方面的研究進展，具體包括宏微觀結構、整體抗壓能力和靜動態(tài)材料力學行為三方面的研究成果以及相關的仿生應用，并指出了未來需進一步研究的重點。綜述結果表明，龜殼的表面角質層、復合夾芯結構以及獨特的骨縫結構，均具有優(yōu)異抗沖擊性能和能量吸收增強作用，能夠為抗沖擊防護結構的仿生設計提供諸多參考。然而，現有研究大都集中于龜殼的宏微觀結構分析和準靜態(tài)力學性能表征方面，缺乏龜殼整體和甲片結構在快速咬合或高速跌落等高應變率沖擊載荷下的動態(tài)力學實驗測試及相關的機理分析?？梢灶A見，隨著對龜殼宏微觀結構和動態(tài)力學性能研究的不斷深入，未來必將能夠通過材料和結構融合仿生設計出不同的新型輕質高強抗沖擊防護結構，并應用于航空航天、交通運輸、軍事工程等多種領域。