魚類色素細(xì)胞及其生態(tài)學(xué)意義概述*

于道德，張少春，宋靜靜，蓋珊珊，遲雯丹，劉凱凱，吳海一

(山東省海洋生物研究院，山東青島 266104)

0 引言

色素細(xì)胞又稱為色素體，是兩棲動(dòng)物、魚類、爬行動(dòng)物、甲殼動(dòng)物、頭足綱動(dòng)物中的一種含有生物色素的細(xì)胞。直至1960年后，相關(guān)學(xué)者才對(duì)色素細(xì)胞有了初步分類。低等脊椎動(dòng)物魚類具備6種起源于神經(jīng)嵴(Neural crest)的色素細(xì)胞[1-3]，分別為黑色素細(xì)胞(Melanophores)、黃色素細(xì)胞(Xanthophores)、紅色素細(xì)胞(Erythrophores)、彩虹細(xì)胞(Iridophores)、白色素細(xì)胞(Leucophores)和藍(lán)色素細(xì)胞(Cyanophores)。哺乳類和鳥類僅含有1種神經(jīng)嵴起源的色素細(xì)胞類型，即黑素細(xì)胞(Melanocytes)，與魚類黑色素細(xì)胞的英文后綴不同，主要是為了說明魚類等非羊膜動(dòng)物的色素細(xì)胞能夠根據(jù)環(huán)境迅速改變體色，即生理性(Physiological)體色變化[2]。

魚類色素細(xì)胞主要存在于表皮的真皮中，其中黑色素細(xì)胞、黃色素細(xì)胞、紅色素細(xì)胞和藍(lán)色素細(xì)胞含有相應(yīng)的色素物質(zhì)，而彩虹細(xì)胞和白色素細(xì)胞并不含有色素物質(zhì)，主要依靠反射板或結(jié)晶體來反射特定波長的光線，從而呈現(xiàn)出一定的顏色。魚類皮膚的顏色是由于色素物質(zhì)可吸收特定波長的可見光，并由于細(xì)胞質(zhì)內(nèi)不同的亞纖維結(jié)構(gòu)對(duì)特定波長的可見光不同的折射或者反射而形成的。在不同魚類中，6種類型的色素細(xì)胞的數(shù)量、大小以及分布情況有種屬特異性，加上不同發(fā)育時(shí)期的變化，導(dǎo)致了魚類體色的多樣性[4]。

所有硬骨魚類的色素細(xì)胞均起源于胚胎時(shí)期外胚層的神經(jīng)嵴細(xì)胞群[5-6]。由一小組神經(jīng)嵴細(xì)胞群首先形成色素母細(xì)胞(Chromatoblasts)，隨著發(fā)育的進(jìn)行，再分化為黑色素細(xì)胞、黃色素細(xì)胞和彩虹色素細(xì)胞等其他色素細(xì)胞[7]。在色素細(xì)胞到達(dá)一定的數(shù)量，開始色素模式的形成，也就是我們看到的成體魚類所具有的典型的條紋和色素斑點(diǎn)，如條石鯛在25日齡(變態(tài)開始)開始形成色素帶模式，至40日齡具有成體的典型的7條黑色橫紋，貫穿于整個(gè)魚體[8];以及斑馬魚的經(jīng)典條紋等[9]。

魚類色素細(xì)胞的分類和起源研究為魚類行為學(xué)分析奠定了一定的研究基礎(chǔ)。筆者綜述了魚類色素細(xì)胞的起源、分類以及體色的生態(tài)學(xué)意義,探討了魚類色素細(xì)胞的多樣性以及體色形成的復(fù)雜性，期望為深入探索魚類行為學(xué)和種群交流提供科學(xué)基礎(chǔ)，并為優(yōu)質(zhì)經(jīng)濟(jì)魚類的人工繁育提供參考。

1 魚類色素細(xì)胞類型

1.1 黑色素細(xì)胞

從系統(tǒng)發(fā)生的角度來看，在脊椎動(dòng)物進(jìn)化的過程中，黑色素細(xì)胞是唯一僅存的色素細(xì)胞，其重要性不言而喻，所以黑色素細(xì)胞也是目前研究最透徹的色素細(xì)胞。人類只擁有這一種色素細(xì)胞，但是可以產(chǎn)生兩種黑色素，即優(yōu)黑素(Eumelanin)和褐黑素(Pheomelanin)，以此產(chǎn)生不同的表皮、毛發(fā)和眼睛的顏色。

魚類的黑色素細(xì)胞內(nèi)含有的色素物質(zhì)為黑色素(Melanin)，屬于多形態(tài)、多功能的高分子化合物，穩(wěn)定性高，不溶于有機(jī)溶劑，具體結(jié)構(gòu)和合成過程見參考文獻(xiàn)[10]，并形成黑色素細(xì)胞形態(tài)的多樣。在發(fā)生上黑色素細(xì)胞為最早出現(xiàn)的色素細(xì)胞，一般在胚胎發(fā)育過程中就出現(xiàn)。除了表皮外，其他內(nèi)部器官和組織分布的黑色素，具有抗氧化以及免疫刺激的功能[11]。

1.2 黃色素細(xì)胞與紅色素細(xì)胞

一般來說，魚類的黃色素細(xì)胞內(nèi)含有黃色素，化學(xué)本質(zhì)為蝶啶(Spteridines)類物質(zhì)，細(xì)胞表現(xiàn)為黃色；對(duì)應(yīng)的，紅色素細(xì)胞內(nèi)含有紅色素，化學(xué)本質(zhì)為類胡蘿卜素(Carotenoid)，表現(xiàn)為紅色。實(shí)際上，魚類的這兩種色素細(xì)胞可以同時(shí)含有這兩種色素，也就是說魚類的黃色素細(xì)胞也可以表現(xiàn)為紅色，而魚類的紅色素細(xì)胞也可以表現(xiàn)為黃色，這主要取決于其所含色素的類型以及比例[12]。

1.3 彩虹色素細(xì)胞與白色素細(xì)胞

魚類的彩虹色素細(xì)胞主要表現(xiàn)為銀色或者金黃色，有時(shí)在體側(cè)呈現(xiàn)金屬色澤。彩虹色素細(xì)胞一般為卵圓形或多邊形，除了少數(shù)具有樹枝狀突起外，大部分不具有樹枝狀突起[13]。其呈色機(jī)理主要取決于細(xì)胞內(nèi)堆積物質(zhì)形成的反射板(Reflecting platelets)的反光特性，反射板的化學(xué)本質(zhì)為嘌呤類，包括鳥嘌呤、次黃嘌呤，有時(shí)也伴隨有腺嘌呤[1]。

魚類的白色素細(xì)胞與彩虹色素細(xì)胞類似，都是通過嘌呤類結(jié)晶體的反射作用來呈色[14]。主要區(qū)別就是彩虹色素會(huì)出現(xiàn)閃爍的光澤；而白色素細(xì)胞僅僅表現(xiàn)為白色或銀白色，無閃爍功能[14-15]。彩虹色素內(nèi)晶體主要是水平方向的排列，形成的反射板較長；對(duì)應(yīng)地，白色素細(xì)胞內(nèi)晶體主要是垂直方向的排列，形成的反射板較短[16]。

1.4 藍(lán)色素細(xì)胞

藍(lán)色作為常見的體色存在于不同的魚類中，例如礁巖性魚類。但是具有藍(lán)色素細(xì)胞的魚類很少見，僅僅在Callionymidae科魚類中發(fā)現(xiàn)，如在Synchiropussplendidus和Synchiropuspicturatus中發(fā)現(xiàn)一種新型的色素細(xì)胞，即藍(lán)色素細(xì)胞，該細(xì)胞具有樹枝狀突起，載色體為纖維狀物質(zhì)，局部具有膜結(jié)構(gòu)，直徑約為0.5 μm。雖然藍(lán)色素細(xì)胞內(nèi)含有的藍(lán)色素的化學(xué)本質(zhì)目前還沒有定論(分離較為困難，無法鑒定)，但這是魚類，也是整個(gè)脊椎動(dòng)物中存在色素性藍(lán)色的特例[17]。

2 其他體色形成的細(xì)胞學(xué)和復(fù)雜性

很容易理解，魚類表現(xiàn)的黑色、黃色、紅色分別就是由3種對(duì)應(yīng)的色素細(xì)胞決定。但是，我們看到的魚類的體色豐富程度要遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過上述體色細(xì)胞的種類，這主要是由不同色素細(xì)胞間的相互作用形成的，涉及色素細(xì)胞的種類、數(shù)量、密度、排列方式等。另外，除了由不同色素細(xì)胞間的相互作用外，尚存在一些特殊的模式，相對(duì)比較復(fù)雜。在這里我們主要以特殊的結(jié)構(gòu)色藍(lán)色為例，來敘述魚類中藍(lán)色體色形成的細(xì)胞學(xué)機(jī)制。

雖然在無脊椎動(dòng)物的皮膚和附屬器官中，色素性藍(lán)色普遍存在[18]，但是魚類藍(lán)色素細(xì)胞很罕見(如上所述)，因此大部分藍(lán)色皆為結(jié)構(gòu)色(Structural colour)，或稱物理色(Physical colour)，而不是色素性藍(lán)色[1]。在一些熱帶珊瑚礁魚類中，結(jié)構(gòu)性藍(lán)色相當(dāng)普遍，這吸引了大量學(xué)者來研究其藍(lán)色形成的機(jī)制。

最早研究的是一種熱帶觀賞魚，俗名藍(lán)魔，學(xué)名為藍(lán)色雀鯛(Chrysipteracyanea)，雌魚通身為熒光性藍(lán)色，雄魚具有橙色尾。該魚類的真皮中含有1層彩虹色素細(xì)胞層，細(xì)胞為圓形或者橢圓形，細(xì)胞核頂位，細(xì)胞內(nèi)嘌呤類物質(zhì)形成多層薄片反射板，在薄片之間距離不小于5 nm的非理想狀態(tài)下可以反射出熒光性的藍(lán)色，是其成色的主要原因[1]。

另外一種熱帶觀賞魚，俗名藍(lán)倒吊，學(xué)名黑鰓刺尾魚(Paracanthurushepatus)，具有雙重藍(lán)色。身體有2條深藍(lán)色的條紋。其軀干大部分為天藍(lán)色，成色機(jī)理與藍(lán)色雀鯛類似，但是其真皮中具有2層彩虹色素細(xì)胞層，而藍(lán)色雀鯛僅具有1層，2層彩虹色素細(xì)胞層對(duì)入射光線的反射和衍射更為復(fù)雜，因此顯現(xiàn)的藍(lán)色不如藍(lán)色雀鯛那么艷麗，即色彩的純度不高[1,19]。軀干部剪刀狀的深藍(lán)色條紋是由于該處皮膚中黑色素細(xì)胞高密度存在，而彩虹色素僅僅是零散分布[20]。

在其他非哺乳類如兩棲類和爬行類，綠色的形成則涉及至少3種色素細(xì)胞，從表皮由外向內(nèi)依次排列為黃色素細(xì)胞層(或者紅色素細(xì)胞層)、彩虹色素細(xì)胞層和黑色素細(xì)胞層。正是這種三維立體的排列模式，以及每一層色素細(xì)胞獨(dú)立的聚集和擴(kuò)散的能力，給予兩棲類和爬行類快速的體色調(diào)節(jié)能力，最為典型的例子就是變色龍。

雖然魚類的體色變化能力和范圍遠(yuǎn)遠(yuǎn)不如兩棲類和爬行類，但可以確定的是綠色體色在魚類中是存在的。例如六線魚科魚類，英文名稱為Green-ling，其含義就是綠色小魚。六線魚科魚類在早期發(fā)育過程中，會(huì)呈現(xiàn)墨綠、灰綠、棕紅等不同的顏色。其中大瀧六線魚(HexagrammosotakiiJordan & Starks)在胚胎發(fā)育后期，其胚體呈現(xiàn)藍(lán)綠色體色，隨著發(fā)育的進(jìn)行，整個(gè)仔魚和稚魚期都會(huì)呈現(xiàn)淡綠色[21]。這種體色的形成來源于內(nèi)部器官組織，應(yīng)該為色素性體色，其確切的機(jī)制和細(xì)胞學(xué)還有待進(jìn)一步研究。

3 生態(tài)學(xué)作用

魚類體色作為視覺信號(hào)系統(tǒng)主要的組成部分，其作用主要是個(gè)體的生存(擬態(tài))需要以及社會(huì)、種群交流需要[22-24]，如繁殖需要形成婚姻色(Nuptial color)，用于吸引異性魚類完成繁殖行為；同性體色競(jìng)爭(zhēng)(主要是雄魚之間的競(jìng)爭(zhēng))，主要為了爭(zhēng)奪異性資源，以及群體的集群行為等[25]。

3.1 模擬色

在海水魚類中，至少有60多種珊瑚礁魚類可以模擬其他魚類的體色。這樣的模擬色主要作用包括為躲避敵害形成的警戒擬態(tài)、捕食需要形成的攻擊擬態(tài)(Aggressive mimicry)以及社會(huì)性模擬3種類型[26]。警戒擬態(tài)作為達(dá)爾文自然選擇中適應(yīng)性進(jìn)化理論的佐證，在魚類中表現(xiàn)得更為充分。例如，有些魚類模擬有毒魚類的體色而確保自身不被捕食[27]，就是最經(jīng)典的貝氏擬態(tài)(Batesian mimicry)。橫口鳚(Plagiotremusrhinorhynchos)能夠模擬藍(lán)帶裂唇魚(Labroidesdimidiatus)體色模式為攻擊擬態(tài)類型，后者是一種清潔魚類，可以清潔其他魚類體表的寄生蟲；而橫口鳚通過這種模擬來欺騙其他過往魚類，掠食其體表的鱗片和肌肉組織等[28]。關(guān)于魚類體色擬態(tài)的詳細(xì)情況可見Randall[29]的綜述。

3.2 婚姻色

魚類在繁殖過程中，會(huì)出現(xiàn)體型和顏色的變化，其顏色的變化稱為婚姻色(Nuptial coloration)。其原理涉及Trivers[30]提出的親本投資理論(Parental investment theory)，類似于其他動(dòng)物類群(包括人類在內(nèi))，魚類也是主要由雄性表現(xiàn)出艷麗的婚姻色?；橐錾珜儆诩竟?jié)性體色變化，主要是在激素的調(diào)控下[31-33]，通過色素細(xì)胞增殖、分化和遷移而形成，通常在幾日內(nèi)即可完成[2]。但是也有一部分魚類的雌魚表現(xiàn)出婚姻色，這與這些魚類特殊的繁殖行為相關(guān)，例如在雄魚資源量減少的情況下，雌性魚類表現(xiàn)出艷麗的婚姻色，這與Trivers的理論是相符合的[33-34]。

以一種蝦虎魚為例，刺鰭魚(Gobiusculus

flavescens)的雌魚在繁殖季節(jié)，其腹部橘紅色的色彩艷麗程度與其吸引雄魚的能力成正比。腹部的橘紅色是由表皮的色彩、皮膚的透明度以及性腺的顏色共同構(gòu)成。其中表皮的顏色作為主色，是由類胡蘿卜素所呈現(xiàn)，越是艷麗的雌魚，說明其體內(nèi)類胡蘿卜素含量越高，也就意味著懷卵的質(zhì)量較高，更利于繁殖行為的進(jìn)行[35-36]。

另外值得一提的是，魚類體色在不同的擬態(tài)上和婚姻色上的表現(xiàn)是矛盾的，也就是說艷麗的婚姻色雖然加大了其繁殖的成功率，但同時(shí)也增加其被捕食的概率。因此，很多魚類進(jìn)化出一條更為隱蔽的色彩模式，也就是我們下面即將提到的紫外體色。

3.3 紫外體色

由于人類視覺的局限，我們所了解的魚類的體色都是在可見光的條件下，實(shí)際上，有很大一部分魚類表現(xiàn)出在紫外線存在的情況下，具有明顯不同于可見光的體色[37]。這主要是因?yàn)樽贤饩€可以進(jìn)入到水體中，尤其是透明度較高的淡水水域，可照射到深達(dá)100 m的水層[38]。部分魚類在長期進(jìn)化和物種形成過程中形成了紫外體色，以及一套特殊的視覺信息系統(tǒng)，用于特殊的交流[39]。

魚類的紫外體色形成也具有重要的進(jìn)化和生態(tài)意義。作為一種視覺信號(hào)，必然具有接受該信號(hào)的受體，因此，部分魚類的視錐細(xì)胞進(jìn)化出紫外線視色素，共有4種視色素[40]，比靈長類多出一種。也正是紫外線視色素的部分存在，才使得一些魚類較隱蔽的體色變化(求偶行為)不被其他魚類(例如缺乏紫外線視色素的捕食者)發(fā)現(xiàn)，從而和諧地調(diào)和了躲避敵害的隱蔽體色與繁殖的婚姻色之間的矛盾[41]。

有研究表明，很多魚類存在紫外體色，而這主要涉及繁殖過程，因此也可以將特定的紫外體色稱為婚姻色[42]。例如，紫外線存在與否能夠影響雀魚雌魚的配偶選擇行為[31]。雌魚傾向于選擇有紫外線照射的雄魚進(jìn)行交配，主要是因?yàn)樵谧贤饩€存在的情況下，雄孔雀魚身體的大部分體色(包括結(jié)構(gòu)性體色和色素性體色)都能夠反射出紫外體色[43]，這能更好地說明為什么孔雀魚的繁殖行為一般都發(fā)生在晨昏(此時(shí)可見光照度大大降低，而紫外線照度增加)。類似的，在魚類中利用特殊的紫外體色模式來吸引異性用于繁殖行為的例子還有很多[44]。另外，紫外體色還有利于魚類的偽裝行為，以及涉及洄游的航行方位定向，具體見Losey等[37]的綜述，在此不再敘述。室內(nèi)和野外實(shí)驗(yàn)已經(jīng)證實(shí)，只有真正接觸到珊瑚礁環(huán)境，黃尾雀鯛(Pomacentrusamboinensis)的幼魚才會(huì)在2周內(nèi)發(fā)育紫外線標(biāo)記，且其斑紋的形成表現(xiàn)出明顯的可塑性；而實(shí)驗(yàn)室養(yǎng)殖的幼魚卻缺乏紫外體色?？梢姡苯踊蜷g接(通過種內(nèi)相互作用)暴露在捕食者面前，也就是說復(fù)雜的外部環(huán)境與其他關(guān)聯(lián)生物的相互關(guān)系，共同促進(jìn)和控制著黃尾雀鯛紫外線標(biāo)記的可塑性發(fā)育[45]。

4 結(jié)論

魚類色素細(xì)胞種類的多樣性以及體色模式形成的復(fù)雜性，都是其長期適應(yīng)性進(jìn)化的結(jié)果，對(duì)魚類的生存和繁衍具有重要的進(jìn)化和生態(tài)學(xué)上的意義[46]。對(duì)于特定經(jīng)濟(jì)魚類(大黃魚等)，我們?cè)谶M(jìn)行人工繁育的過程中，魚類體色的發(fā)生過程以及變化模式[47]，更是環(huán)境因素是否適宜、魚體自身健康程度的體現(xiàn)，因此可以通過借鑒體色變化來調(diào)整養(yǎng)殖環(huán)境或者條件，以便更好地為生產(chǎn)服務(wù)。

另外，魚類體色作為視覺信號(hào)交流系統(tǒng)的重要組成部分，通過體色模式的變化推測(cè)其行為，對(duì)于我們更好地理解魚類的行為變化尤其是繁殖行為學(xué)具有重要的意義。

更為重要的是，大部分魚類無法在人工養(yǎng)殖的情況下自然繁殖，主要是因?yàn)槲覀儫o法完整復(fù)制自然條件下的生態(tài)環(huán)境，但這是否與我們改變了魚類的紫外視覺信號(hào)有關(guān)？或者與其他用于繁殖的其他信號(hào)通路，例如嗅覺信號(hào)(信息素系統(tǒng))、聽覺信號(hào)等的改變相關(guān)？這些科學(xué)問題仍有待進(jìn)一步深入研究。