紅瘰疣螈玉龍雪山種群的兩性異形

姚沖學(xué)，和榮華，黃元，呂婷，王智紅，梁良，肖劍，陳明勇*

(1.云南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，昆明650091； 2.云南玉龍雪山省級(jí)自然保護(hù)區(qū)管護(hù)局，云南麗江674100)

兩性異形是指同一物種雌雄個(gè)體在體型、顏色和局部形態(tài)特征等方面存在差異的現(xiàn)象，普遍存在于整個(gè)動(dòng)物界(Darwin，1871；Shine，1989；Andersson，1994)。兩性異形自提出以來，在無脊椎動(dòng)物、魚類、兩棲類、鳥類、哺乳動(dòng)物等不同物種中得到驗(yàn)證。兩性異形一方面與雌性增加子代輸出或雄性增加交配次數(shù)的繁殖利益相關(guān)，屬性選擇壓力因素(鄭榮泉等，2002)；另一方面與兩性食性的分離、生活史、壽命或死亡率的差異，棲息環(huán)境，以及性成熟個(gè)體分配物質(zhì)和能量的兩性差異相關(guān)，屬非性選擇壓力因素(Cooper &Vitt，1989)。兩棲類在形態(tài)、棲息地和生活史上具有豐富的多樣性，兩性異形在兩棲類中較明顯(楊大同，1991)。因此，對(duì)特定兩棲類物種進(jìn)行兩性形態(tài)差異分析，不僅有助于了解該物種兩性異形的產(chǎn)生機(jī)制，同時(shí)對(duì)于了解物種不同性別個(gè)體的繁殖對(duì)策、繁殖投入和進(jìn)化選擇壓力具有重要意義(胡一中等，2015)。近年來對(duì)兩棲類兩性異形的研究得到廣泛的關(guān)注，但是主要集中在無尾目Anura，如多疣狹口蛙Kaloulaverrucosa(賀佳飛等，2006)、滇蛙Nidiranapleuraden(李旭等，2006)、凹耳臭蛙Odorranatormota(陳旭等，2013)、花背蟾蜍Strauchbuforaddei(宮鈴，師玉環(huán)，2016)、沼水蛙Hylaranaguentheri(葉志強(qiáng)等，2016)、中華蟾蜍Bufogargarizans(邵曉忠，師玉環(huán)，2017)、康縣隆肛蛙Nanoranakangxianensis(黃棨通，龔大潔，2018)、大蹼鈴蟾Bombinamaxima(姚沖學(xué)等，2019)等。而有尾目Caudata僅涉及少數(shù)物種，如廣西瘰螈Paramesotritonguangxiensis(馬軍等，1999)、新疆北鯢Ranodonsibiricus(王秀玲等，2006)、東方蠑螈Cynopsorientalis(謝朝暉等，2011)、太白山溪鯢Batrachuperustaibaiensis(趙虎等，2017)等。

紅螺疣螈Tylototritonshanjing隸屬有尾目蠑螈科Salamandridae疣螈屬Tylototriton，為國(guó)家Ⅱ級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物。常棲息于海拔1 000～2 100 m的低山、中山地帶，農(nóng)村村舍和農(nóng)田環(huán)境中，繁殖季節(jié)為5—8月。背部及體側(cè)棕黑色；頭部、四肢、尾部、肛周、嵴棱和瘰疣等均為紅棕色或黑紅色。雄螈泄殖腔孔縱裂長(zhǎng)于雌螈，內(nèi)壁為絨毛狀或顆粒狀小乳突；雌螈泄殖腔孔隆起略成丘狀，近圓形，內(nèi)壁呈褶狀(楊大同，饒定齊，2008)。對(duì)該物種的研究主要見于繁殖生態(tài)初步觀察(李駿等，2012)、外周血細(xì)胞組織學(xué)觀察(宋紹萍，楊國(guó)輝，2014)、消化系統(tǒng)和呼吸系統(tǒng)的解剖觀察(蘇云川等，2014)、陸地求偶交配模式研究(倪寶森等，2015)以及排泄系統(tǒng)和生殖系統(tǒng)組織學(xué)研究(彭東燕等，2015)等方面。胡明友等(2013)將云南騰沖和墨江兩地紅瘰疣螈成體進(jìn)行了外部形態(tài)特征比較，但未進(jìn)行兩性異形研究。對(duì)紅瘰疣螈兩性異形進(jìn)行研究，可以為后續(xù)研究其性選擇和進(jìn)化機(jī)制提供更多的基礎(chǔ)資料。

1 材料和方法

1.1 實(shí)驗(yàn)材料和方法

2018年6—8月采自云南麗江玉龍雪山的32只紅瘰疣螈成體(17♂，15♀)，采用上海恒量電子數(shù)顯游標(biāo)卡尺(精確度為0.01 mm)測(cè)量以下13項(xiàng)外部形態(tài)特征：(1)全長(zhǎng)(total length，TL)：自吻端至尾末端的長(zhǎng)度；(2)頭體長(zhǎng)(head-body length，HBL)：自吻端至肛孔后緣的長(zhǎng)度；(3)頭長(zhǎng)(head length，HL)：自吻端至頸褶或口角(無頸褶者)的長(zhǎng)度；(4)頭寬(head width，HW)：頭或頸褶左右兩側(cè)之間的最大距離；(5)吻長(zhǎng)(snout length，SL)：自吻端至眼角前之間的距離；(6)眼間距(interorbital space，IOS)：左右上眼瞼內(nèi)側(cè)緣之間的最窄距離；(7)眼徑(diameter of eye，DE)：與體軸平行的眼的直徑；(8)尾長(zhǎng)(tail length，TIL)：自肛孔后緣至尾末端的長(zhǎng)度；(9)尾高(tail height，TH)：尾上、下緣之間的最大寬度；(10)尾寬(tail width，TW)：尾基部即肛孔兩側(cè)之間的最大寬度；(11)前肢長(zhǎng)(length of foreleg，LF)：自前肢基部至最長(zhǎng)指末端的長(zhǎng)度；(12)后肢長(zhǎng)(length of hind leg，LHL)：自后肢基部至最長(zhǎng)趾末端的長(zhǎng)度；(13)腋至胯距(space between axilla and groin，SBAG)：自前肢基部后緣至后肢基部前緣之間的距離(費(fèi)梁，1999)。

用剪蹼法標(biāo)記已捕捉的個(gè)體，以免重復(fù)捕捉，測(cè)量標(biāo)記后放回原處(陳旭等，2013)。

1.2 數(shù)據(jù)處理方法

采用Excel和SPSS 23.0處理數(shù)據(jù)。首先用Kolmogorov-Smirnov和Levene分別檢測(cè)所有數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差同質(zhì)性。獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)比較兩性全長(zhǎng)的相關(guān)性。當(dāng)測(cè)量數(shù)據(jù)符合正態(tài)性和方差同質(zhì)性時(shí)，相關(guān)分析采用Pearson檢驗(yàn)，否則用Spearman檢驗(yàn)。當(dāng)局部形態(tài)特征與全長(zhǎng)顯著相關(guān)時(shí)，以全長(zhǎng)為協(xié)變量，做單因素協(xié)方差分析，最后將兩性異形差異明顯且與全長(zhǎng)顯著相關(guān)的形態(tài)特征與全長(zhǎng)做一元線性回歸分析。描述統(tǒng)計(jì)值用平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示，顯著性水平設(shè)置為α=0.05。

兩性異形指數(shù)=1-體型較小性別的平均全長(zhǎng)/體型較大性別的平均全長(zhǎng)(Gibbons &Lovich，1990)。

2 結(jié)果

經(jīng)Kolmogorov-Smirnov和Levene檢驗(yàn)得知，所有13項(xiàng)特征均符合正態(tài)性和方差齊性(P>0.05)，所以相關(guān)分析采用Pearson檢驗(yàn)。結(jié)果顯示：除了雌性頭寬(r=0.382，P=0.160>0.05)、尾高(r=-0.091，P=0.747>0.05)、尾寬(r=0.163，P=0.561>0.05)和腋至胯距(r=0.514，P=0.050)外，其他形態(tài)特征均與全長(zhǎng)具有顯著或極顯著相關(guān)性(表1)。

表1 紅瘰疣螈雌雄成體各項(xiàng)形態(tài)特征與全長(zhǎng)的相關(guān)性Table 1 Correlation between morphological characteristics and total length of male and female adult Tylototriton shanjing

描述統(tǒng)計(jì)結(jié)果顯示：紅瘰疣螈雌性平均全長(zhǎng)為160.72 mm±3.02 mm(n=17)，雄性平均全長(zhǎng)為138.58 mm±3.02 mm(n=15)，兩性間全長(zhǎng)平均值相差22.14 mm，且雌性大于雌性，雌雄全長(zhǎng)比為1.160，兩性異形指數(shù)為0.138。雌雄平均值比除了全長(zhǎng)(1.160)、頭體長(zhǎng)(1.118)和尾長(zhǎng)(1.120)差異稍大外，雌性其他形態(tài)特征的平均值均略大于雄性(表1)，由此可見，紅瘰疣螈屬于雌性成體大于雄性成體的兩棲類。獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)的結(jié)果顯示，紅瘰疣螈雌雄成體的全長(zhǎng)(t=0.007，P<0.001)在兩性間的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(表2)。

以全長(zhǎng)為協(xié)變量，單因素協(xié)方差分析結(jié)果表明，紅瘰疣螈的頭體長(zhǎng)(F=4.458，P<0.05)、頭長(zhǎng)(F=9.459，P<0.05)、吻長(zhǎng)(F=4.304，P<0.05)、尾長(zhǎng)(F=4.492，P<0.05)和前肢長(zhǎng)(F=6.403，P<0.05)在兩性間的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。而頭寬(F=0.787，P>0.05)、眼間距(F=0.006，P>0.05)、眼徑(F=0.856，P>0.05)、尾高(F=0.029，P>0.05)、尾寬(F=0.563，P>0.05)、后肢長(zhǎng)(F=2.560，P>0.05)、腋至胯距(F=0.158，P>0.05)在兩性間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(表2)。

將頭體長(zhǎng)、頭長(zhǎng)、吻長(zhǎng)、尾長(zhǎng)和前肢長(zhǎng)分別與全長(zhǎng)做一元線性回歸分析，結(jié)果表明，雌性的尾長(zhǎng)(0.59)和前肢長(zhǎng)(0.10)的斜率大于雄性，而頭體長(zhǎng)(0.41)、頭長(zhǎng)(0.10)和吻長(zhǎng)(0.02)的斜率小于雄性。說明雌性的尾長(zhǎng)和前肢長(zhǎng)隨全長(zhǎng)的生長(zhǎng)速率大于雄性，而頭體長(zhǎng)、頭長(zhǎng)和吻長(zhǎng)隨全長(zhǎng)的生長(zhǎng)速率小于雄性(圖1)。

圖1 紅瘰疣螈雌雄成體形態(tài)特征與全長(zhǎng)的關(guān)系Fig.1 The relationship between morphological characteristics and total length of male and female adult Tylototriton shanjing

3 結(jié)論

現(xiàn)有3種假說用于解釋動(dòng)物的兩性異形：(1)性選擇假說：性選擇是雄性個(gè)體向較大體型進(jìn)化的驅(qū)動(dòng)力(Darwin，1871)。在配偶競(jìng)爭(zhēng)中，個(gè)體較大的一方可通過雄性斗爭(zhēng)占據(jù)優(yōu)勢(shì)，從而增加交配的成功率，因此性選擇促使雄性個(gè)體向體型較大方向發(fā)展(胡一中等，2015)。(2)生育力選擇假說：生育力選擇是雌性個(gè)體向較大體型發(fā)展的主要?jiǎng)恿?Darwin，1871)。與雄性相比，雌性需要更大的腹腔以增大懷卵量，因而個(gè)體大的雌性將具有更大的生育力和繁殖輸出(Darwin，1871；Shine，1979)。(3)生態(tài)位分離假說：兩性個(gè)體在生態(tài)位上的分離與差異是兩性異形出現(xiàn)的原因(Shine，1989)。兩棲動(dòng)物兩性異形有3種模式：(1)雌性成體比雄性成體大；(2)雌性成體比雄性成體??；(3)兩性大小基本同形。本研究結(jié)果顯示，紅螺疣螈玉龍雪山種群屬第一種模式，即雌性成體大于雄性成體且兩性差異較大的兩棲類，符合生育力選擇假說。紅螺疣螈成體形態(tài)差異較大，導(dǎo)致其兩性異形的原因可能是只有大的雌性個(gè)體才能有更大的腹腔來增大懷卵量，從而具有更大的生育力和繁殖輸出，才能保證繁衍后代的成功率。同時(shí)，紅瘰疣螈繁殖過程與無尾兩棲類不同，在繁殖過程中沒有抱對(duì)(李駿等，2012)，所以雄性不需要發(fā)達(dá)和強(qiáng)健的四肢來增強(qiáng)抱對(duì)的成功率，雄性個(gè)體較雌性小也能正常繁殖。

表2 紅瘰疣螈雌雄成體形態(tài)特征的兩性差異Table 2 Morphological differences between different sexes of adult Tylototriton shanjing

一元線性回歸分析結(jié)果說明，雌性的尾長(zhǎng)和前肢長(zhǎng)隨全長(zhǎng)的生長(zhǎng)速率大于雄性，而頭體長(zhǎng)、頭長(zhǎng)和吻長(zhǎng)隨全長(zhǎng)的生長(zhǎng)速率小于雄性。雌性個(gè)體的前肢長(zhǎng)和尾長(zhǎng)平均值以及隨全長(zhǎng)的生長(zhǎng)速率都大于雄性個(gè)體，前肢用于路面行走和水中游動(dòng)，尾長(zhǎng)用于水中游動(dòng)，說明雌性支持運(yùn)動(dòng)的四肢和水中運(yùn)動(dòng)的能力比雄性更強(qiáng)。