海州灣秋季小眼綠鰭魚攝食習性的空間異質性

王榮夫,劉淑德,任一平,2,張崇良,徐賓鐸,薛 瑩,*

1 中國海洋大學水產學院,青島 266003 2 青島海洋科學與技術國家實驗室海洋漁業(yè)科學與食物產出過程功能實驗室,青島 266237 3 山東省水生生物資源養(yǎng)護管理中心,煙臺 264003

海州灣位于黃海中南部,屬開敞型海灣[1],地處東亞亞熱帶-暖溫帶過渡區(qū)[2],具明顯季風氣候特點[3],是小黃魚(Larimichthyspolyactis)、銀鯧(Pampusargenteus)、真鯛(Pagrosomusmajor)等多種魚類的產卵場[4]。近年來,由于沿岸港口建設及污水排放等問題,海州灣內生態(tài)環(huán)境遭到破壞,加之漁業(yè)捕撈強度的增加,灣內帶魚(Trichiurusjaponicus)、小黃魚等多種漁業(yè)資源出現嚴重衰退現象[5- 6]。近年對海州灣漁業(yè)資源調查結果認為,小眼綠鰭魚(Chelidonichthysspinosus)已成為海州灣秋季底層魚類群落中的優(yōu)勢種之一[7]。

小眼綠鰭魚,又稱棘綠鰭魚、綠鰭魚,系鲉形目(Scorpaeniformes),魴鮄科(Triglidae),綠鰭魚屬(Chelidonichthys),屬暖溫性近海底層魚類,喜群居,多棲息于沙泥底質海區(qū),廣泛分布于我國渤海、黃海、東海、南海以及日本海域、朝鮮半島海域[8]。小眼綠鰭魚是典型的洄游性魚類,春季部分群體北上生殖洄游,分別游向近岸水域產卵,春末夏初為產卵期[9],秋季魚群逐漸南移,返回越冬場越冬。

攝食行為是保證魚類種群延續(xù)的重要活動,深入了解魚類的攝食習性,是研究海洋生態(tài)系統(tǒng)能量流動和物質循環(huán)的基礎。目前,已有國外學者指出研究魚類攝食習性的空間異質性有助于了解魚類在不同環(huán)境下的適應能力[10]和同種魚類在不同海域間營養(yǎng)級的差異[11],而國內針對魚類攝食習性空間異質性的研究較少,亟待開展深入研究。特別是針對小眼綠鰭魚攝食習性的研究,僅見于李振華等[12- 14]對東海中北部小眼綠鰭魚攝食習性的研究,而對于海州灣海域小眼綠鰭魚攝食習性空間異質性的研究則未見報道。

本研究基于2011年及2013—2016年秋季(9—10月)在海州灣海域進行的漁業(yè)資源底拖網調查數據,結合胃含物分析的結果,初步探索了小眼綠鰭魚在海州灣海域的空間分布特征、攝食熱點海域及其攝食習性的空間差異,旨在全面了解海州灣小眼綠鰭魚的種群動態(tài)和攝食習性,為海州灣小眼綠鰭魚的資源保護與合理開發(fā)利用提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

本研究樣品取自2011年9月及2013—2016年10月在海州灣海域(119°20′—121°10′ E,34°20′—35°40′ N)進行的漁業(yè)資源底拖網調查。根據水深等環(huán)境條件的差異,將調查海域劃分為A、B、C、D、E 5個區(qū)域(圖1)。各航次調查中,均采用分層隨機取樣方法[15]在各區(qū)域內隨機抽取一定數量的站位進行調查,其中2011年共調查24個站位,2013年后,通過站位優(yōu)化設計,將每個航次調查的站位數量減少至18個,具體調查站位數量還需取決于實際情況。樣品的采集與處理均按照《海洋調查規(guī)范》[16]進行。

圖1 海州灣調查海域Fig.1 Sampling area in Haizhou Bay

1.2 樣品分析

在實驗室內測定小眼綠鰭魚樣品的體長(mm)、體重(g)等生物學數據,取出胃含物樣品,目測攝食等級并稱重,準確標記每個胃含物樣品的采集時間、站位、編號等信息后,冷凍保存。使用體式顯微鏡進行胃含物分析,根據食物團的形態(tài)特征,以盡可能鑒定到種為原則,對餌料種類進行鑒定與計數,使用精密分析天平(精確到0.0001 g)測定餌料生物質量,稱量前使用吸水紙將餌料生物表面多余水分盡可能吸干。表1列出了各年份用于胃含物分析的小眼綠鰭魚樣品數量。

表1 各年海州灣小眼綠鰭魚胃含物樣品的數量

1.3 數據處理

受惡劣天氣等實際調查條件的限制,各站位的實際拖網時間和拖網速度存在差異,為降低分析誤差,使各站位小眼綠鰭魚的生物量具有可比性,數據分析前,以拖網時間1 h和拖速2 kn為標準,將小眼綠鰭魚生物量數據進行標準化處理,以標準化生物量(g/h)表示小眼綠鰭魚的資源密度。使用Surfer 11軟件,以小眼綠鰭魚的資源密度為指標,繪制各調查航次小眼綠鰭魚的資源空間分布圖。采用Garrison的分布重心法[17],計算各調查航次小眼綠鰭魚資源分布重心的經緯度,以了解小眼綠鰭魚資源空間分布結構的年間差異,計算公式為：

(1)

魚類的攝食熱點海域是指魚類的生物量和攝食強度均相對較高的海域[18]。本研究中,將小眼綠鰭魚標準化生物量與平均胃飽滿指數同時占各年采集到小眼綠鰭魚樣品站位數量前40%的站位,定義為小眼綠鰭魚的攝食熱點海域,并以小眼綠鰭魚攝食最多的餌料種類定義該攝食熱點的屬性。

應用ARCGIS 10.0軟件繪制各站位小眼綠鰭魚食物組成的空間分布圖。以各餌料種類的質量百分比為指標,得到Bray-Curtis相似性矩陣,對不同站位小眼綠鰭魚的食物組成進行聚類分析, 分析前去除不可辨認的餌料,此操作在PRIMER 5.2軟件中實現。使用R軟件分析小眼綠鰭魚樣品的體長、體重組成。通過對經驗體長-體重關系式：W=a×Lb[19],進行對數轉化后,得到lnW=lna+blnL,應用廣義線性模型(generalized linear model, GLM)擬合小眼綠鰭魚的體長-體重關系。式中,L和W分別為小眼綠鰭魚的體長和體重,a為生長的條件因子,b為冪指數系數。

本研究采用質量百分比和個數百分比評價各餌料生物的重要性,采用飽滿指數和空胃率[20-22],評估小眼綠鰭魚的攝食強度；香農-威納指數[23](Shannon-Weiner index,H′)用于描述小眼綠鰭魚攝食餌料種類的多樣性；采用Pianka′s[24]的重疊指數(Pianka′s index,Ojk)比較不同海域小眼綠鰭魚攝食餌料種類的相似性,變化范圍為0—1,其值越大,表示越相似,當Ojk>0.3時,表示重疊具有意義,當Ojk>0.6時,表示顯著重疊[25]；采用條件指數K′描述各小眼綠鰭魚的肥滿度[26],各指數計算公式為：

(2)

(3)

(4)

(5)

(6)

(7)

K′=(105W)/Lb

(8)

式中,H′為物種多樣性指數；s為餌料物種數目；Pi表示屬于種i的個體在全部個體中的比例,本研究中,采用餌料質量比例。Ojk為重疊指數,S為各區(qū)域內餌料物種數目；Pij和Pik表示餌料種類i分別占j和k區(qū)域餌料生物總質量比例。K′為條件指數,L和W分別表示小眼綠鰭魚樣品的體長和體重,b為小眼綠鰭魚體長-體重關系中的回歸系數。

2 結果

2.1 小眼綠鰭魚資源分布的時空變化

從圖2可看出,小眼綠鰭魚在海州灣內的空間分布是極不均勻的,各年主要分布在海州灣35 °N線附近及以北海域,各調查航次均有少數站位未采集到小眼綠鰭魚樣品,且這些站位均分布在海州灣內緯度相對較低的海區(qū)。從資源密度來看,秋季小眼綠鰭魚的資源密度在2014年最低,為(1615.52±657.35) g/h,2016年資源密度最高,為(5013.63±2005.84) g/h。在調查的各年份中,小眼綠鰭魚的資源密度除2014年略低外,其余各年均為海州灣漁獲物中資源密度最高的魚種。資源分布重心的計算結果顯示(圖3),各年小眼綠鰭魚在海州灣內的資源分布重心變化幅度較小,主要分布在海州灣中部30 m等深線附近的海域(35.16°—35.28 °N,120.35°—120.45 °E)。

圖2 海州灣2011及2013—2016年秋季小眼綠鰭魚資源密度的空間分布Fig.2 Spatial distribution of resources density (g/h) Chelidonichthys spinosus in Haizhou Bay during autumn of 2011 and 2013 — 2016

2.2 小眼綠鰭魚的攝食熱點海域

研究表明,不同年份海州灣秋季小眼綠鰭魚的攝食熱點站位除2015年和2016年有一個站位重合外,其余各年攝食熱點站位均不相同,且空間變化范圍較大(34.75 °N—35.42 °N,119.42 °E—120.92 °E),無明顯變化趨勢,但各年均至少有一個攝食熱點站位位于30 m等深線附近(圖4)。從攝食熱點的屬性來看,17、27、49站主要攝食戴氏赤蝦,14、21、31、45站主要攝食細螯蝦,36站主要攝食疣背寬額蝦,而61站攝食數量最多的餌料種類為口蝦蛄。

根據胃含物分析結果,海州灣秋季小眼綠鰭魚攝食餌料生物種類達80余種,其中細螯蝦、戴氏赤蝦和疣背寬額蝦是最重要的3種餌料生物,三者質量百分比之和達54.48%,個數百分比之和達78.67%。比較不同年份攝食熱點站位3種主要餌料生物所占比例發(fā)現,就質量百分比而言,各年攝食戴氏赤蝦的質量百分比波動較大(32.39%±15.74%),而攝食細螯蝦(15.665±2.83%)和疣背寬額蝦(4.87%±4.13%)的質量百分比相對穩(wěn)定,戴氏赤蝦的質量百分比除2015年略低于細螯蝦外,在其余各年份中均為最高,而疣背寬額蝦的質量百分比在所有年份中均最低。從個數百分比來看,除2015年疣背寬額蝦的個數百分比略高于細螯蝦外,其余各年份細螯蝦的個數百分比均為最高,戴氏赤蝦的個數百分比除在2011年高于疣背寬額蝦外,其余各年份均為最低(表2)。

圖3 海州灣2011及2013—2016年秋季小眼綠鰭魚資源密度的分布重心Fig.3 Center of gravity in resources density of Chelidonichthys spinosus in Haizhou Bay during autumn of 2011 and 2013 — 2016

圖4 海州灣2011及2013—2016年秋季小眼綠鰭魚攝食熱點的空間分布Fig.4 Spatial distribution of foraging hotspots of Chelidonichthys spinosus in Haizhou Bay during autumn of 2011 and 2013 — 2016

表2 海州灣小眼綠鰭魚攝食熱點海域的餌料組成

2.3 小眼綠鰭魚食物組成和攝食強度的空間差異

根據各站位小眼綠鰭魚食物組成相似性的聚類分析結果,結合站位的空間分布,將調查海域從空間上大致分為兩個區(qū)域,即近岸區(qū)和遠岸區(qū)(圖5)。近岸區(qū)小眼綠鰭魚樣品的體長(P<0.05)、體重(P<0.05)均顯著小于遠岸區(qū)(圖6)。

圖5 海州灣各站位小眼綠鰭魚的食物組成Fig.5 Dietary composition of Chelidonichthys spinosus at each station in Haizhou Bay

圖6 海州灣不同海域小眼綠鰭魚的體長和體重分布Fig.6 Body length and body weight density distribution of Chelidonichthys spinosus in different areas in Haizhou Bay

胃含物分析結果顯示,近岸區(qū)小眼綠鰭魚共攝食56種餌料,遠岸區(qū)小眼綠鰭魚共攝食64種餌料,其中40種餌料生物被兩區(qū)小眼綠鰭魚共同攝食,兩區(qū)餌料重疊指數為0.55,近岸區(qū)和遠岸區(qū)餌料多樣性指數分別為2.22和2.30。從攝食的3種主要餌料生物來看,小眼綠鰭魚在遠岸區(qū)攝食戴氏赤蝦的比例較高,而在近岸區(qū)則主要攝食細螯蝦和疣背寬額蝦(表3)。

分析結果表明,近岸區(qū)小眼綠鰭魚的空胃率顯著小于遠岸區(qū)(P<0.05)。兩區(qū)小眼綠鰭魚的平均胃飽滿指數差異不顯著(P>0.05)(表4)。廣義線性模型分析結果顯示,海州灣秋季小眼綠鰭魚體長-體重關系中,冪指數系數b為2.95。統(tǒng)計分析結果表明,近岸區(qū)小眼綠鰭魚條件指數顯著高于遠岸區(qū)(P<0.05)。

表3 海州灣不同海域小眼綠鰭魚的優(yōu)勢餌料組成

表4 海州灣不同海域小眼綠鰭魚的攝食強度指數和條件指數

3 討論

3.1 海州灣小眼綠鰭魚的空間分布特征

魚類自身的生物學特征、餌料生物、競爭者和捕食者的豐度和空間分布及環(huán)境條件等都是影響其空間分布的重要因素[27-28]。本研究發(fā)現,近年來海州灣秋季小眼綠鰭魚的空間分布特征基本穩(wěn)定,各年均主要分布在海州灣內35 °N附近及以北的海域,且資源分布重心的年間變化極小。小眼綠鰭魚為典型的底層魚類,其胸鰭長且寬大,兩側胸鰭前下方各生三根游離的指狀鰭條,有利于其在海底爬行和挖掘穴居的餌料生物[29]。海州灣底質以粉砂和黏土為主,較適合小眼綠鰭魚棲息。根據本研究的調查結果,海州灣秋季小眼綠鰭魚的資源密度,除在2014年略低于方氏云鳚外,其余年份均為海州灣內資源密度最高的魚種。隨著海州灣內傳統(tǒng)經濟魚種,如帶魚、小黃魚等漁業(yè)資源的衰退[6],小眼綠鰭魚已經逐漸成為海州灣的優(yōu)勢魚種。同時,作為目前海州灣內營養(yǎng)級較高的魚類,小眼綠鰭魚的捕食會對其餌料生物產生一定的下行控制作用[30],對餌料生物的資源量及空間分布起到重要的調控作用。因此,小眼綠鰭魚在海州灣漁業(yè)生物群落中具有重要的生態(tài)作用。

3.2 海州灣小眼綠鰭魚的攝食熱點海域

魚類的集群行為是一種極為普遍的現象,集群的目的在不同種類間存在差異,主要包括生殖、越冬、攝食及抵御捕食者侵襲等[31-34]。本研究中小眼綠鰭魚的攝食熱點海域是指其生物量和攝食強度都相對較高的站位,因此導致其在攝食熱點海域集群的主要原因是它們具有相似的攝食行為[18]。攝食是保證魚類一切活動順利進行的基礎,在適宜的環(huán)境條件下,魚類會傾向于選擇餌料生物豐度更高、可獲得性更強的海域攝食,但魚類的攝食行為,不僅存在種間競爭[35-37],也存在種內競爭[38],過高的資源密度會加劇捕食者對餌料生物資源競爭,并最終導致捕食者豐度的降低。

攝食熱點海域具有相對較高的捕食者密度,說明攝食熱點海域的餌料生物資源相對充足,這就減少了激烈的種內食物競爭。探索魚類攝食熱點海域的變化規(guī)律,一方面有助于尋找魚群,指導漁業(yè)生產[18]；另一方面,也有助于了解魚類與其餌料生物的空間重疊關系[39]。本研究發(fā)現,在海州灣小眼綠鰭魚的攝食熱點站位中,17、27、49站主要餌料生物是戴氏赤蝦,而在離岸更近的14、21、41、45站主要攝食細螯蝦,在緯度最低的61站,主要攝食口蝦蛄。而且對細螯蝦、戴氏赤蝦、疣背寬額蝦3種主要餌料生物的攝食熱點均分布在35 °N附近及以北海域,這說明海州灣這3種餌料蝦類與小眼綠鰭魚的空間分布存在一定程度的重疊,因此成為小眼綠鰭魚攝食的熱點海域。

3.3 海州灣小眼綠鰭魚攝食習性的空間異質性

本研究以小眼綠鰭魚食物組成的空間相似性為依據,將調查海域從空間上劃分為近岸區(qū)和遠岸區(qū)兩部分。近岸區(qū)和遠岸區(qū)小眼綠鰭魚攝食的餌料種類數分別為56種和64種,餌料多樣性指數分別為2.22和2.30,表明小眼綠鰭魚在不同海域內攝食的餌料種類既存在重疊,也存在差異。結合胃含物分析結果,發(fā)現小眼綠鰭魚是以蝦類為主,兼食小型蟹類和魚類等多種餌料生物的廣食性魚類,這與李振華等[12]對東海中北部小眼綠鰭魚攝食習性研究的結果相似。兩處海域小眼綠鰭魚攝食的餌料種類中,有40種餌料生物在小眼綠鰭魚的胃含物中同時出現,餌料重疊指數為0.55,未達到顯著重疊水平,說明小眼綠鰭魚的餌料組成存在明顯的空間異質性。餌料生物的空間分布差異很可能是導致兩處海域小眼綠鰭魚餌料組成存在差異的主要原因。本研究中,就小眼綠鰭魚的3種主要餌料生物而言,近岸區(qū)小眼綠鰭魚攝食戴氏赤蝦的質量百分比和個數百分比均明顯低于遠岸區(qū),而攝食細螯蝦和疣背寬額蝦的質量百分比和個數百分比均高于遠岸區(qū)。進一步表明細螯蝦和疣背寬額蝦在近岸海域分布較多,戴氏赤蝦則主要分布在離岸較遠的海域。

研究結果表明,近岸區(qū)小眼綠鰭魚的空胃率顯著低于遠岸區(qū),說明近岸區(qū)小眼綠鰭魚的攝食強度更高,這與其生長發(fā)育特點有關。分析結果顯示,近岸區(qū)小眼綠鰭魚的體長、體重均顯著小于遠岸區(qū),而小個體的魚類生長速率相對較快,能量消耗快,因此需要不斷進食；而對于體長相對較大的個體,根據“最佳攝食理論”[40],捕食者為從捕食行為中獲得最大收益,更傾向于捕食個體較大的餌料,從而降低攝食頻率,減少能量消耗,即攝食強度相對較低。另一方面,出現這種現象也與小眼綠鰭魚主要餌料種類的空間差異有關,近岸區(qū)小眼綠鰭魚主要攝食細螯蝦和疣背寬額蝦,這兩種餌料生物個體較小,活動能力較弱,增加了餌料生物的可獲得性,使得小眼綠鰭魚的攝食強度也較高。