昆蟲(chóng)蕈狀體的結(jié)構(gòu)及進(jìn)化

趙紅盈 胡基華 王磊

摘要：? 通過(guò)對(duì)不同昆蟲(chóng)蕈狀體組織形態(tài)的比較、功能專(zhuān)化性以及蕈狀體演化機(jī)制的研究，發(fā)現(xiàn)蕈狀體演化趨勢(shì)與肯揚(yáng)細(xì)胞亞群關(guān)系緊密，此外，傳入輸出信號(hào)類(lèi)型和強(qiáng)度變化與昆蟲(chóng)行為生態(tài)學(xué)相關(guān)。

關(guān)鍵詞：? 嗅覺(jué)中樞;? 肯揚(yáng)細(xì)胞;? 進(jìn)化趨勢(shì)

中圖分類(lèi)號(hào)：? ?S 763. 301? ? ? ? ? ? ? ? ? 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：? ?A? ? ? ? ? ? ? ? ? 文章編號(hào)：1001 - 9499（2019）03 - 0005 - 05

Dujardin[ 1 ]首次描述膜翅目社會(huì)型昆蟲(chóng)蕈狀體形態(tài)大小與行為之間的相關(guān)性，隨著研究的深入，蕈狀體神經(jīng)纖維在昆蟲(chóng)一些復(fù)雜行為中的重要性也慢慢地被揭示：如感官整合[ 2 ]、行為控制、覓食時(shí)的視覺(jué)導(dǎo)航[ 3 ]、特別是與嗅覺(jué)相關(guān)聯(lián)的學(xué)習(xí)和記憶[ 4 ]。果蠅分子遺傳系統(tǒng)模型的建立，使昆蟲(chóng)蕈狀體成為在分子基礎(chǔ)上研究神經(jīng)元可塑性和發(fā)育的重要來(lái)源 [ 5 ]?，F(xiàn)代科學(xué)有效詳細(xì)記錄了關(guān)于昆蟲(chóng)蕈狀體的結(jié)構(gòu)和進(jìn)化[ 6 ]，特別是蕈狀體神經(jīng)通路細(xì)胞組織結(jié)構(gòu)的研究取得了顯著進(jìn)展。

1 昆蟲(chóng)蕈狀體組織的概述

Flogel[ 7 ]對(duì)蕈狀體定義：在一些無(wú)脊椎動(dòng)物和昆蟲(chóng)大腦中，包含著成百上千甚至上萬(wàn)的微小神經(jīng)細(xì)胞，用它們的平行纖維形成一個(gè)有分裂的神經(jīng)纖維網(wǎng)，這些復(fù)雜的神經(jīng)纖維網(wǎng)稱(chēng)為“蕈狀體”。蕈狀體是昆蟲(chóng)嗅覺(jué)系統(tǒng)的高級(jí)中樞，由蕈體萼、蕈體柄和蕈體根3部分組成，蕈狀體內(nèi)分布著許多微小的神經(jīng)元 （肯揚(yáng)細(xì)胞），是整合外來(lái)刺激以及學(xué)習(xí)記憶的中心。蕈狀體內(nèi)神經(jīng)元細(xì)胞體—肯揚(yáng)細(xì)胞，其在前腦形成一個(gè)密集的簇，每一個(gè)肯揚(yáng)細(xì)胞都會(huì)產(chǎn)生一個(gè)單獨(dú)的神經(jīng)突，形成帶有樹(shù)突的蕈體萼。蕈體萼有兩種類(lèi)型分化：一類(lèi)是由I和II類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞組成的主萼;另一類(lèi)是由第Ⅲ類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞組成附萼（表1）。蕈體萼里的肯揚(yáng)細(xì)胞突集合成束狀進(jìn)入蕈體柄，蕈體柄的另一端由肯揚(yáng)細(xì)胞軸突組成蕈體根，從前腦的傳入輸出的信息也是針對(duì)這個(gè)區(qū)域，是蕈狀體的主要輸出區(qū)域[ 2 ]。盡管肯揚(yáng)細(xì)胞“軸突”通常被稱(chēng)為蕈體根，證據(jù)顯示，他們都是前后兩種突觸神經(jīng)元固有的外在神經(jīng)，更像是無(wú)長(zhǎng)突神經(jīng)細(xì)胞[ 8 ]。蕈狀體接收感官傳入，通過(guò)神經(jīng)調(diào)節(jié)并對(duì)這些信息給出反應(yīng)[ 9 ]。

蕈狀體發(fā)育、蕈體萼和蕈體根內(nèi)的肯揚(yáng)細(xì)胞和亞群之間的空間關(guān)系，對(duì)研究肯揚(yáng)細(xì)胞的分類(lèi)是非常必要的[ 10 ]?；诎l(fā)育史、基因表達(dá)、神經(jīng)遞質(zhì)辨別、傳入輸出過(guò)程，肯揚(yáng)細(xì)胞亞群在分類(lèi)中顯示出各種各樣的形態(tài)。利用這些特征，相似的或同源的亞群可能會(huì)在不同的分類(lèi)群中相互聯(lián)系。大蠊屬蟑螂的I、II、III類(lèi)3大內(nèi)在神經(jīng)元[ 10 ]分類(lèi)法，是肯揚(yáng)細(xì)胞亞種群一個(gè)相對(duì)簡(jiǎn)單的分類(lèi)方法。

2 蕈體萼

2. 1 肯揚(yáng)細(xì)胞突的形態(tài)和組織

在一些物種中，樹(shù)突的形態(tài)特征是定義肯揚(yáng)細(xì)胞內(nèi)亞種群的關(guān)鍵，通過(guò)其沿著主萼外表面穿過(guò)蕈體萼神經(jīng)纖維網(wǎng)或者內(nèi)表面神經(jīng)突的軌跡，很容易區(qū)分大蠊屬的I類(lèi)、II 類(lèi)和III類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞[ 10 ]。

主萼神經(jīng)纖維網(wǎng)不管是近中間的神經(jīng)突，還是典型的I類(lèi)和II類(lèi)神經(jīng)元的樹(shù)狀突都是重疊的[ 8 ]。Apis. Drosophila和Periplaneta兩種昆蟲(chóng)主萼所有區(qū)域的II類(lèi)樹(shù)狀突在形態(tài)學(xué)上顯示具有同源性。I類(lèi)細(xì)胞有更多的樹(shù)狀形態(tài)，它們或多或少被隔離進(jìn)蕈體萼單元中。這些小單元可能反映了來(lái)自不同區(qū)域的傳入輸出，在單一的感覺(jué)神經(jīng)上，代表著完全不同的感受形態(tài)，或者兩者都有。III類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞的樹(shù)突在主萼上幾乎總是被分離成一個(gè)單獨(dú)的輔萼[ 10 ]。

肯揚(yáng)細(xì)胞樹(shù)突終端多變形態(tài)的相關(guān)功能大多都是未知的。II類(lèi)細(xì)胞端神經(jīng)團(tuán)則是形成一種獨(dú)特的“爪型”肯揚(yáng)細(xì)胞。Acheta、Periplaneta和Apis的I類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞中布滿(mǎn)了稀疏樹(shù)突刺裝飾，PeriplanetaIII類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞構(gòu)成了副萼，然而它們的樹(shù)突末端的形態(tài)之間幾乎沒(méi)有相似之處[ 11 ]。

2. 2 蕈體萼神經(jīng)的傳入和輸出

蕈體萼主要有兩種類(lèi)型，一種是由主要感覺(jué)神經(jīng)傳入和輸出，另一種是在前腦中高階中心產(chǎn)生的多模式傳入和輸出。此外，GABAergic（氨基丁酸）反饋神經(jīng)元可能直接或間接地將蕈狀體的蕈體根連接到蕈體萼上，而大腦中其他部位產(chǎn)生的胺酸和肽神經(jīng)細(xì)胞支配著蕈體萼。大部分的傳入輸出都是針對(duì)蕈體萼的特定區(qū)域，這些區(qū)域與肯揚(yáng)細(xì)胞群的樹(shù)突狀區(qū)域相對(duì)應(yīng)。

蕈狀體最主要的來(lái)源是感覺(jué)神經(jīng)，和大多數(shù)昆蟲(chóng)感覺(jué)神經(jīng)元一樣，神經(jīng)細(xì)胞傳入膽堿[ 12 ]，肯揚(yáng)細(xì)胞突觸表達(dá)乙酰膽堿酯酶和尼古丁乙酰膽堿受體[ 13 ]。陸生昆蟲(chóng)觸角的投射神經(jīng)元從位于中腦觸角葉神經(jīng)纖維中攜帶嗅覺(jué)和機(jī)械感覺(jué)信息，這些信息是進(jìn)入主萼的主要來(lái)源[ 14 ]。蕈體根投射神經(jīng)元的神經(jīng)軸索通過(guò)一個(gè)獨(dú)特的觸角內(nèi)神經(jīng)元穿過(guò)同側(cè)前腦中央體（iACT），iACT在主萼提供了大量的分支分別進(jìn)入內(nèi)側(cè)和外側(cè)部，兩者都供給主萼。根據(jù)它們所代表的蕈體根神經(jīng)纖維球的分組，蕈體根投射神經(jīng)的軸突通常被進(jìn)一步解析成蕈體萼的子區(qū)域[ 15 ]。

提供氨基丁酸GABAergic的前腦神經(jīng)元有兩種基本形態(tài)：一種是在主萼上的軸突，一種是在主萼上的側(cè)前腦的樹(shù)突。前者在膜翅目中作為反饋神經(jīng)元研究的很透徹[ 9 ]。

2. 3 肯揚(yáng)細(xì)胞亞群和蕈體萼形態(tài)學(xué)進(jìn)化趨勢(shì)

形成兩個(gè)不同肯揚(yáng)細(xì)胞群是昆蟲(chóng)蕈狀體主萼的最原始特征，雙萼和杯狀萼的形成將代表蕈體萼體積和突觸表面增加，這種形態(tài)可能與肯揚(yáng)細(xì)胞數(shù)量增加和蕈狀體大小相對(duì)應(yīng)。

事實(shí)上，蕈狀體的大小和復(fù)雜性都在下降，而不是增加。嚙蟲(chóng)目動(dòng)物中一些種類(lèi)的蕈狀體類(lèi)似于半翅目，而另一些物種主萼減少甚至丟失[ 11 ]。雙翅目中，蕈狀體擁有由4個(gè)肯楊細(xì)胞所提供的單萼，它們代表4個(gè)等效神經(jīng)細(xì)胞的后代[ 12 ]。這4個(gè)神經(jīng)束通路沿著主萼外表面由內(nèi)向外，與更原始昆蟲(chóng)（家衣魚(yú)）有關(guān)，并暗示了一種次要的、由不同的萼神經(jīng)皮所產(chǎn)生的融合。果蠅Drosophila的基因表達(dá)模式中所產(chǎn)生的2-4倍對(duì)稱(chēng)性，支持了主萼是由兩個(gè)原始萼衍生而來(lái)的假說(shuō)[ 16 ]。在Periplaneta和Apis每個(gè)主萼中，肯揚(yáng)細(xì)胞只向血液中膠質(zhì)屏障同一側(cè)的蕈體萼神經(jīng)網(wǎng)提供樹(shù)突細(xì)胞。

蕈體萼也有特殊構(gòu)造，如直翅目只有一個(gè)肯揚(yáng)細(xì)胞群，革翅目、脈翅目和鞘翅目龍虱有3個(gè)[ 17 - 19 ]，后3種昆蟲(chóng)III類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞形成3個(gè)相似尺寸融合在一起的主萼[ 19 ]，龍虱屬Dytiscus marginalis幼蟲(chóng)大腦是這種結(jié)構(gòu)特征[ 17 ]。

很多幼蟲(chóng)階段是水生生活方式的昆蟲(chóng)沒(méi)有蕈體萼。蕈體萼的丟失可能是繼發(fā)性的，與觸角和觸角蕈體根神經(jīng)纖維球的減少有關(guān)[ 18 ]，這支持了蕈體萼主要是處理嗅覺(jué)的觀點(diǎn)。嗅覺(jué)缺失的昆蟲(chóng)，其蕈體萼沒(méi)有輸入神經(jīng)到蕈體柄，是一種原始循環(huán)系統(tǒng)的體現(xiàn)[ 20 ]，這些昆蟲(chóng)歸類(lèi)為古翅目、蜻蜓目和蜉蝣目。然而，家衣魚(yú)Thermobia有一束與iACT的通路類(lèi)似的包含神經(jīng)纖維球的單萼神經(jīng)纖維[ 21 ]，因此，這種蕈狀體可能確實(shí)提供了嗅覺(jué)處理功能。

與昆蟲(chóng)蕈狀體多樣性相一致的是發(fā)現(xiàn)了分散的輔萼，它由III類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞組成，通過(guò)TT進(jìn)行接收嗅覺(jué)輸入。輔萼總是位于主萼的后腹側(cè)，結(jié)構(gòu)小。輔萼可能是由樹(shù)突的擴(kuò)散網(wǎng)絡(luò)或者可能與類(lèi)似的主萼構(gòu)成的。萼子室的大小和數(shù)量顯示了進(jìn)化的多樣性。

3 蕈體柄和蕈體根

3. 1 肯楊細(xì)胞軸突的形態(tài)

蕈體根內(nèi)部被肯揚(yáng)細(xì)胞軸突的軌跡劃分成不同的區(qū)域，它們的形態(tài)在種內(nèi)和種間都是可變的，肯揚(yáng)細(xì)胞軸突柄在遠(yuǎn)端分叉，其中一個(gè)分支進(jìn)入蕈體根內(nèi)側(cè)。如果有III類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞，它們的軸突會(huì)在柄或蕈體根上形成單獨(dú)的區(qū)域，例如冠白蟻III類(lèi)軸突形成了支配前腦的復(fù)雜褶皺，馬蜂亞科黃蜂（古老膜翅目胡蜂科）發(fā)現(xiàn)不尋常的蕈體根形態(tài)[ 22 ]。在這些昆蟲(chóng)中，每一個(gè)蕈體萼的內(nèi)側(cè)軸突分支都是被隔離的，經(jīng)過(guò)蕈體柄形成兩個(gè)蕈體根。在另一種完全變態(tài)的昆蟲(chóng)如果蠅，肯揚(yáng)細(xì)胞軸突軌跡中產(chǎn)生多樣性的變質(zhì)重組，成蟲(chóng)的大多數(shù)II類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞提供一個(gè)單一無(wú)支鏈軸突直接到的"γ"蕈體根[ 13 ]，幼蟲(chóng)II類(lèi)軸突分叉，在中間方向退化和再生[ 23 ]。Apis在變形過(guò)程中II類(lèi)軸突退化，但是蕈體根結(jié)構(gòu)的重塑性要比果蠅明顯得多[ 13 ]。

3. 2 層和蕈體根

根據(jù)肯揚(yáng)細(xì)胞樹(shù)突亞種群傳入輸出來(lái)源和生成日期的特點(diǎn)，同樣也適用于蕈體根的分類(lèi)，每一個(gè)肯揚(yáng)細(xì)胞亞群的軸突代表了一個(gè)形態(tài)和功能層[ 8 ， 23 ]。在軸突和蕈體根的皮層，這些區(qū)域進(jìn)行信號(hào)的傳入和輸出，盡管肯揚(yáng)細(xì)胞樹(shù)突所定義的蕈體萼是重疊的，但蕈體柄和蕈體根顯示了更嚴(yán)格的隔離，肯揚(yáng)細(xì)胞的軸突不會(huì)從一層到另一層[ 8 ， 24 ]。不成熟的I類(lèi)軸突是唯一的例外，Periplaneta 和Apis向內(nèi)生長(zhǎng)的核心延伸到相鄰層[ 11 ， 13 ]。果蠅D. melanogaster的蕈狀體是由3個(gè)或更多的蕈體根組成蕈體根系統(tǒng)[ 25 ]。

3. 3 蕈體柄和蕈體根的外部連接

肯揚(yáng)細(xì)胞在蕈體柄和蕈體根的連接過(guò)程通常稱(chēng)為“軸突”，是前后突觸神經(jīng)元[ 26 ]，蕈體根從前腦不同區(qū)傳入。大蠊屬Periplaneta、果蠅屬Drosophila、Pachnoda和Apis蕈體根傳入是蕈體萼唯一的輸入來(lái)源[ 20 ]。蕈狀體有一些獨(dú)特的神經(jīng)元，如蜜蜂的Pe1神經(jīng)元[ 27 ]。 Apis，Periplaneta[ 28 ]和Acheta[ 24 ]蕈體柄中肯揚(yáng)細(xì)胞的后突觸顯示有棘狀突起，Periplaneta一組8個(gè)GABAergic efferents只對(duì)機(jī)械感官刺激有反應(yīng)[ 29 ]。

3. 4 蕈體柄和蕈體根形態(tài)的進(jìn)化趨勢(shì)

原始昆蟲(chóng)Thermobia的蕈體根由許多鱗狀的葡萄形細(xì)分區(qū)組成，其中的“葡萄”[ 30 ]是由單一的肯揚(yáng)細(xì)胞以分支模式形成的[ 28 ]，這在細(xì)胞層面上揭示了一個(gè)非常不同的細(xì)胞軸突組織。蕈體萼具有調(diào)節(jié)新蝶呤作用。Thermobia肯揚(yáng)細(xì)胞的組織類(lèi)似于新翅類(lèi)昆蟲(chóng)的II類(lèi)肯揚(yáng)細(xì)胞，是蕈狀體的原始組織模式。

肯揚(yáng)細(xì)胞亞種群傳入輸出到蕈體萼，輸出在蕈體根里，為快速處理這些信息生成并行處理路徑模式，通過(guò)輸出的類(lèi)型和數(shù)量來(lái)增加組合功能的潛在聯(lián)合，蟑螂和膜翅目昆蟲(chóng)蕈狀體尺寸有增大的趨勢(shì)，功能模塊化更為明顯[ 30 ]，蕈狀體結(jié)構(gòu)關(guān)系再一次反映在大腦皮層的進(jìn)化，及更大的皮層專(zhuān)門(mén)化的處理通路[ 31 ]。

Periplaneta、Acheta和Apis都不是由初級(jí)感覺(jué)神經(jīng)組織產(chǎn)生的[ 26 ]，組織學(xué)所揭示的蕈狀體的鄰近區(qū)域并不總是顯示出神經(jīng)支配，然而，許多無(wú)蕈體萼的昆蟲(chóng)中蕈體柄結(jié)構(gòu)上的薄弱與強(qiáng)壯形成了鮮明的對(duì)比。

腰肌亞目記錄了蕈體根的進(jìn)化趨勢(shì)，它包含了寄生在樹(shù)皮和書(shū)籍中的虱子（Phthiraptera嚙蟲(chóng)目）[ 11 ]，盡管它們的組織不同，但蕈體根對(duì)這些結(jié)構(gòu)功能的作用至關(guān)重要。某些種類(lèi)的嚙齒目動(dòng)物有與半翅類(lèi)相似的蕈狀體，有垂直的蕈體根和大量的創(chuàng)傷樣的蕈體根分支，其他的物種表現(xiàn)出了簡(jiǎn)化的內(nèi)側(cè)蕈體根，或者垂直的蕈體根似乎消失了。在所有蕈體根減少的情況下，蕈體萼會(huì)大大減少或消失，蕈體根為蕈狀體的整體減少的趨勢(shì)體。

4 與脊椎動(dòng)物大腦中心和未來(lái)研究方向的融合

蕈狀體的結(jié)構(gòu)、功能和演化趨勢(shì)顯示了昆蟲(chóng)蕈狀體與哺乳動(dòng)物皮質(zhì)之間的相似之處，以及這些高級(jí)感官處理中心在多個(gè)層面上的趨同。每一個(gè)單獨(dú)的肯揚(yáng)細(xì)胞，與一系列外部神經(jīng)元一致，共同完成了所有功能。蕈體萼、蕈體柄和蕈體根的傳入、輸出在肯揚(yáng)細(xì)胞亞室的水平上發(fā)生，雖然不像哺乳動(dòng)物在皮質(zhì)層中水平上，但基本功能是相同的：在兩種結(jié)構(gòu)中，都是對(duì)外部感官接收并有選擇性地對(duì)這些信號(hào)做出反應(yīng)[ 31 ]。

肯揚(yáng)細(xì)胞亞群，特別是I類(lèi)細(xì)胞的群組，在蕈體根和蕈體萼中形成分離處理回路，代表不同的傳入方式，如味覺(jué)、嗅覺(jué)和視覺(jué)，這些區(qū)域可以根據(jù)給定的模態(tài)在不同方面進(jìn)一步細(xì)分，在Apis的視神經(jīng)在蕈體根的不同部分輸入[ 33 ]，在哺乳動(dòng)物中，皮質(zhì)區(qū)域是由其傳入的感覺(jué)模態(tài)定義的，并且以特定譜系的方式進(jìn)一步細(xì)分為較小的平行處理單元[ 31 ]。因此，肯揚(yáng)細(xì)胞亞群可能被認(rèn)為是皮質(zhì)區(qū)的功能等價(jià)物，這一假說(shuō)得到了昆蟲(chóng)蕈狀體和哺乳動(dòng)物皮質(zhì)中這些功能模塊平行進(jìn)化的支持，在分子和發(fā)展水平上的趨同，導(dǎo)致這些相似的結(jié)構(gòu)和功能，很可能被未來(lái)的研究發(fā)現(xiàn)，將為人類(lèi)大腦和行為進(jìn)化的機(jī)制提供新穎的見(jiàn)解。

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（責(zé)任編輯：? ?李 丹）