野生動物重金屬污染研究進展

王祥生,婁 虎,張明海*

(東北林業(yè)大學a.野生動物資源學院;b.生命科學學院,中國黑龍江哈爾濱150040)

隨著人類社會的快速發(fā)展,自然生態(tài)環(huán)境的破壞日趨嚴重。重金屬在生活環(huán)境中無處不在,許多生物種群對于重金屬污染有指示作用,是人類感知重金屬超標的哨兵、先鋒[1～2]。重金屬超標對鳥類的影響十分明顯,能夠?qū)е馒B類產(chǎn)生生殖障礙,降低種群數(shù)量。重金屬污染對于野生哺乳動物的影響同樣十分顯著,鉛(Pb)、銅(Cu)、砷(As)等重金屬能夠影響哺乳動物的生殖健康,使野生哺乳動物精子活力下降,給生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定帶來災難[3～4]。我們關(guān)注的重金屬主要包括生活垃圾中的重金屬、重金屬采礦區(qū)的重金屬離子及化合物,植物通過呼吸作用、根吸收將部分重金屬吸收到體內(nèi),而動物則通過呼吸、采食、反芻、捕食等行為將重金屬富集在體內(nèi)。這些途徑都會使重金屬在野生動物體內(nèi)積累且不易排解出去[5～11]。

目前,有關(guān)野生鳥類、野生哺乳動物的重金屬污染問題,多數(shù)研究僅局限于選取不同組織或器官進行重金屬含量的鑒定分析,而對于重金屬超標導致的野生鳥類種群數(shù)量下降、野生哺乳動物精子活性降低的作用機制卻很少深入研究,對于重金屬污染如何損傷野生鳥類、野生哺乳動物組織系統(tǒng)的分子機制也有待進一步探索[12～14]。最為關(guān)鍵的是,在發(fā)現(xiàn)、分析、解決重金屬對于野生鳥類、野生哺乳動物毒害作用的同時,更需要長遠考慮從根本解決重金屬污染問題。例如:如何處理生產(chǎn)生活中產(chǎn)生的重金屬垃圾;如何沉降空氣中的重金屬;如何在植物中對重金屬進行沉淀和外排,使之不能隨著食物鏈傳遞到下一營養(yǎng)級。此外,對于已經(jīng)受到重金屬污染的野生鳥類、野生哺乳動物,則需要研究其體內(nèi)吸收和代謝重金屬的途徑,利用分子生物學手段對動物體內(nèi)的重金屬進行沉降和外排,把重金屬積累的來源和傳遞途徑細化,為后期緩解或治療重金屬污染所引起的野生鳥類畸形、野生哺乳動物組織損傷提供一定的理論和技術(shù)支持。本文圍繞重金屬污染對野生鳥類、野生哺乳動物帶來的危害,綜述當代研究者重點研究方向和研究現(xiàn)狀,以及重金屬對于野生動物危害的分子機制,展望如何防治和改善重金屬污染的環(huán)境現(xiàn)狀。

1 重金屬對野生鳥類的影響

環(huán)境污染日益嚴重的今天,重金屬污染仍為不能治理或很難治理的環(huán)境污染項目之一。金屬離子作為生物細胞必不可少的功能性成分已有報道,比如:血紅蛋白的鐵離子是野生鳥類攜氧能力的重要成分,野生鳥類缺鐵會造成貧血,甚至死亡。但是,重金屬污染破壞野生鳥類組織和神經(jīng)系統(tǒng)的研究同樣也有很多報道[15～16]。重金屬的來源之一是礦區(qū)開采,如Cu礦、Pb礦、鈷(Co)礦、金(Au)礦等,均會有重金屬隨意排放等污染問題[17]。除礦區(qū)嚴重污染外,礦區(qū)附近重金屬也已超標。這些重金屬通過空氣污染、廢水排放、土壤污染等途徑不斷富集在植物、昆蟲、無脊椎動物等體內(nèi),而野生鳥類通過采食植物、昆蟲、無脊椎動物和海洋魚類完成野生鳥類重金屬污染的轉(zhuǎn)移過程[18～19]。野生鳥類受到重金屬污染后,會在體內(nèi)積累高濃度的重金屬,表現(xiàn)出骨骼畸形、癌變等癥狀,故人們可以利用野生鳥類對環(huán)境重金屬變化的敏感性,將其用于重金屬環(huán)境污染的生物監(jiān)測研究[20]。相關(guān)團隊對加州燕鷗(California least tern,Sterna antillarum)、紅嘴巨鷗(caspian tern,Hydroprogne caspia)、角鸕鶿(double-crested cormorant,Phalacrocorax auritus)、西美鷗(western gull,Larus occidentalis)4種海鳥的覓食策略展開研究,結(jié)果表明體型小的水鳥體內(nèi)所富集的重金屬更能夠反映水體或魚類重金屬污染的程度,有利于作為重金屬污染的環(huán)境監(jiān)測者[9～10]。研究者對意大利部分地區(qū)1994-1995年收集到的56種鳥類和11種哺乳動物進行了 Pb、鎘(Cd)、鉻(Cr)、汞(Hg)含量的分析,數(shù)據(jù)表明這些鳥類是海洋淡水食物鏈中的一環(huán),其中蒼鷺(grey heron,Ardea cinerea)是Hg污染最嚴重的食魚鳥類,對于意大利重金屬Hg在野生鳥類體內(nèi)的積累有一定的指示作用[11]。此外,人們在貓頭鷹(Bubo bubo)中對不同羽毛重金屬Hg的濃度進行了檢測,發(fā)現(xiàn)脫皮對于羽毛中的重金屬濃度沒有影響,推薦使用野生鳥類的羽毛進行重金屬污染的檢測[21]。與海洋沉積物、大型底棲動物、魚類相比較,野生鳥類群體由于易取樣、易分析檢測等優(yōu)點仍是檢測海岸線重金屬污染的首要選擇。但是由于野生鳥類隨著季節(jié)有遷徙運動,所到之處均有采食行為,因此鳥類體內(nèi)的重金屬來源不能得到較好的確定。野生鳥類重金屬污染檢測的物種選擇需要綜合考慮多種因素,例如:是否具有代表性;是否便于收集材料等。

目前重金屬元素對鳥類影響的研究主要集中在Pb、Hg、Cd中,對于野生鳥類而言,這并不能夠全面反映環(huán)境中的污染程度,需要研究者更為細致地探索不同重金屬對野生鳥類組織破壞的機制。隨著對重金屬破壞野生鳥類組織器官原理的探索,研究者發(fā)現(xiàn),一定程度的重金屬濃度是允許的。這就涉及到重金屬污染物的關(guān)鍵閾值,野生鳥類受到超過某一濃度的重金屬后,其生長發(fā)育就會受到嚴重破壞[22～24]。

Abbasi等[14]檢測了48個巴基斯坦鳥類的羽毛樣品,發(fā)現(xiàn)盡管已有規(guī)定限制重金屬的排放,但是在羽毛中檢測到的重金屬含量仍超出標準范圍,說明需要更為嚴格的標準來限制重金屬排放,也需要制定相關(guān)策略解決已存在的重金屬污染問題。Burger等[25]在1989-2011年期間對新澤西州大白鷺(great egret,Ardea alba)羽毛中砷(As)、Cd、Cr、Pb、錳(Mn)、Hg 和硒(Se)的含量進行了檢測,結(jié)果顯示:從1989年開始實施廢棄電池的回收后白鷺羽毛中的鉛和鎘含量明顯下降。然而,汞含量差別很大,特別是以海洋魚類為食物的物種中汞含量嚴重超標,這些超出標準的汞是人類大量燃燒化石燃料的結(jié)果。表1綜合給出了重金屬污染野生鳥類的檢測結(jié)果,這些信息表明:1)使用野生鳥類的羽毛作為重金屬污染的“指示劑”,具有較好的檢測效果;2)食魚野生鳥類體內(nèi)的Hg含量較高;3)重金屬Pb可以導致野生鳥類畸形和組織器官癌變。

2 重金屬對野生哺乳動物的影響

重金屬污染是一個持續(xù)性的、不能很快解決的、逐漸富集的過程,土壤和作物的重金屬污染是當前世界共同面對的一個難題,不斷影響著野生哺乳動物的健康[35]。礦業(yè)開采在給人類社會帶來飛速發(fā)展和經(jīng)濟繁榮的同時,也帶來了嚴重的環(huán)境問題。礦區(qū)重金屬多以離子或其化合物形式存在,嚴重污染著礦區(qū)附近的土壤、空氣、水體,其中濃度較高的重金屬包括 Cd、Cr、Cu、Mn、鎳(Ni)、Pb、鋅(Zn)、As、Hg、Au、銀(Ag)、鐵(Fe)、Co 等。植物中的重金屬主要來自土壤和空氣,動物則通過空氣、水體以及采食植物進行重金屬的富集[13,36]。

重金屬對野生哺乳動物健康的影響是值得關(guān)注的問題。有關(guān)單一重金屬元素Cd、Pb、As超標對野生哺乳動物影響的研究均表明:這些單一重金屬污染物對野生哺乳動物肝臟、生殖系統(tǒng)以及內(nèi)分泌系統(tǒng)都有一定破壞作用[37～38]。比如:Cd中毒會使野生哺乳動物出現(xiàn)心肌變性和蠟狀壞死,肝細胞濁腫,有些還會出現(xiàn)骨骼肌變性等現(xiàn)象[39];Pb中毒會造成野生哺乳動物體重減輕、中樞神經(jīng)系統(tǒng)受損,并且會持續(xù)降低野生動物的免疫力,使野生哺乳動物在競爭中處于劣勢,種群數(shù)量不斷下降[39]。此外,As中毒也會對神經(jīng)系統(tǒng)造成損傷[38]。Hg作為毒性最高的重金屬之一,在近幾十年的生活及工業(yè)生產(chǎn)中排放量很大。Hg在野生哺乳動物的腦、肝臟和腎臟中含量最高,嚴重影響著野生哺乳動物的正常代謝。雌性野生動物在采食或捕食了汞含量較高的植物或獵物后,其分泌的乳汁中很快會出現(xiàn)汞,嚴重影響了幼仔的健康[14]。由此可見,重金屬污染嚴重威脅著野生哺乳動物的生態(tài)平衡。單一重金屬元素污染的研究已有許多報道,多種重金屬元素共同污染影響野生哺乳動物健康的研究也在逐漸被探索,如:大鼠組織受到重金屬Pb、Cu和Zn的共同污染時,Pb對大鼠體內(nèi)的Cu和Zn平衡產(chǎn)生很大的影響,降低了Cu和Zn的濃度。Pb已被證明在幾種情況下能夠誘導金屬硫蛋白(metallothioneins,MTs)的合成,Cu和Zn可以結(jié)合MTs,Cu和Zn在腎臟和心臟中的積累表明這兩種金屬通過配體形成金屬復合物,這種復合物會在腎臟和心臟中沉積,影響腎臟和心臟的功能,也能造成哺乳動物神經(jīng)紊亂[3,40～41]。研究者探究了重金屬 Cd、Pb、As對 HepG2和 KERTr細胞活力以及誘導MTs合成的影響,結(jié)果表明:隨著重金屬Cd、Pb、As濃度的增加,細胞活力下降;被Cd、Pb共同污染的HepG2和KERTr細胞中,MTs蛋白被大量誘導。MTs蛋白水平的升高會導致更高的致癌風險。以上信息提示,長期接觸重金屬污染后,野生哺乳動物體內(nèi)會大量合成MTs蛋白,最終會影響野生哺乳動物的健康。重金屬對野生哺乳動物的單獨危害很嚴重,但是令人不能理解的是,當發(fā)生兩種或多種重金屬的共同污染(如Pb、As)時,它們具有拮抗作用,雖然危害也是很嚴重,但癥狀比兩種重金屬單獨破壞組織器官時的情況要輕[42～44]。

表1 重金屬污染鳥類的檢測及結(jié)果Table 1 Detection and results of heavy metal contamination in birds

Reglero等[7]研究了土壤和水體沉積物中Pb、Zn、Cd、Cu、As和 Se的污染程度,結(jié)果顯示:在河流沉積物中,污染區(qū)比正常區(qū)有更高的重金屬濃度;奧爾卡霍礦(Horcajo)垃圾堆旁邊一條小溪沉積物Pb和As的濃度最高,說明垃圾污染的水源是重金屬Pb、As含量較高的區(qū)域。Pb能抑制牛羊血紅素的合成,導致貧血,對牛羊的健康產(chǎn)生影響[45]。Pb污染不僅使野生哺乳動物貧血,還能夠降低成年馬鹿(red deer,Cervus elaphus)的骨重建率,使馬鹿骨骼發(fā)育異常,原因是Pb污染使得馬鹿成骨細胞的活性降低,而Pb污染也會在骨骼形成的不同階段產(chǎn)生影響,使骨骼提前成熟,且不利于骨骼損傷的恢復[46]。人們對Pb污染環(huán)境下的馬鹿和野豬(wild boar,Sus scrofa)進行研究,發(fā)現(xiàn)Pb污染對馬鹿骨骼發(fā)育及維生素A和維生素D促進骨骼發(fā)育的功能有影響。Pb使馬鹿骨骼中碳酸鹽含量下降,增加骨折風險,而野豬較馬鹿情況更為嚴重,這可能是由于飲食差異造成的。維生素D有助于鈣和磷的礦化,使其穩(wěn)定,維生素A能夠調(diào)節(jié)骨形成細胞的增殖和分化,并通過維生素A受體調(diào)節(jié)維生素D內(nèi)穩(wěn)態(tài)的平衡,Pb可通過影響維生素A和維生素D對野豬和馬鹿的骨骼發(fā)育產(chǎn)生影響[45～47]。此外,Pb對動物體內(nèi)許多酶如谷胱甘肽(glutathione,GSH)、超氧化物歧化酶(superoxide dismutase,SOD)、谷胱甘肽過氧化物酶(GSH peroxidase,GPX)都有影響。研究者對馬鹿在不同飼養(yǎng)條件下(Pb礦區(qū)與正常條件)的睪丸及精子進行取樣,對精子活性進行分析得出:Pb礦區(qū)飼養(yǎng)條件下馬鹿睪丸和精子中的GPX和SOD活性較正常條件下均降低,Pb污染條件下馬鹿睪丸質(zhì)量和體積增大,精子膜活力和頂體完整性降低[41]。相關(guān)團隊針對Pb污染野生有蹄類動物肝臟抗氧化劑展開研究,發(fā)現(xiàn)Pb污染降低了馬鹿體內(nèi)的GSH水平,但是雄性野豬體內(nèi)的GSH水平卻不受影響;野豬的GPX活性和Se水平高于馬鹿,馬鹿對Pb誘導的氧化應激可能比野豬更敏感[48]。表2綜合分析了重金屬污染野生哺乳動物的檢測結(jié)果,提示重金屬污染對于野生哺乳動物有著嚴重、深遠的影響。

3 重金屬對野生鳥類和野生哺乳動物影響的分子機制

金屬作為生物必不可缺的元素一直被人們所關(guān)注,在空氣、土壤、水體、生物體內(nèi)均有不同濃度且發(fā)揮著極其重要的作用?，F(xiàn)代工業(yè)發(fā)展,通過大量化石燃料燃燒、金屬冶煉、工業(yè)制造等活動破壞了金屬在生態(tài)環(huán)境中的循環(huán)速度,加速了許多重金屬在野生鳥類和野生哺乳動物體內(nèi)的積累[53]。每年礦山提煉生產(chǎn)的金屬有數(shù)百萬噸,這些金屬在用于人類生活及商業(yè)時,又會隨著生物圈重新分散在空氣、植物、動物、水體、土壤中,最終隨食物鏈傳遞到野生鳥類、野生哺乳動物體內(nèi),造成組織器官損傷,甚至危害人類健康。Pb、Cd、As和Hg等重金屬對動物胚胎發(fā)育有致畸作用,甚至可以導致動物胚胎死亡。其他重金屬如Mn、Co、Zn和Se等,被認為是哺乳動物所必需的元素,對動物生殖發(fā)育不同階段都有重要影響。過量的重金屬污染物是工業(yè)發(fā)展所帶來的負面影響,需要我們?nèi)パ芯恐亟饘傥廴镜姆肿訖C制[54]。

表2 重金屬污染野生哺乳動物的檢測及結(jié)果Table 2 Detection and results of heavy metal contamination in mammals

Pb、Cu和Zn作為研究較為普遍的重金屬在哺乳動物體內(nèi)的影響較為廣泛。Pb在生物體內(nèi)可進行多種生化效應,破壞相關(guān)的組織、器官。有關(guān)野生動物、家禽、家畜的研究已經(jīng)報道了Pb對野生哺乳動物、家禽、家畜的腎毒性、肝毒性、神經(jīng)毒性、血細胞毒性、免疫毒性、生殖系統(tǒng)毒性等[3,5～6,55～57]。鉛中毒不僅能引起腎臟疾病,還會對心臟和神經(jīng)造成損傷。已有的研究也表明,低濃度的鉛對腎臟可能有著潛在影響,會通過細胞表面金屬轉(zhuǎn)運蛋白將金屬離子轉(zhuǎn)運到細胞內(nèi),造成細胞內(nèi)部分蛋白質(zhì)變性,導致細胞凋亡,加速腎衰竭的速度[57]。有蹄類對Pb十分敏感,少量的Pb便可使其中毒。這些結(jié)果表明,在Pb進入細胞的過程中,重金屬轉(zhuǎn)運蛋白存在可飽和吸收機制或一些其他限制機制,能夠限制細胞對Pb的吸收[58～61]。最近有報道指出,在馬鹿的腸、腎、腦、肝中存在高親和力的Pb結(jié)合蛋白,如鈣敏感受體(calcium-sensing receptor)、胸腺素4(thymosin 4)、乙酰輔酶A結(jié)合蛋白(acyl-CoA binding protein)和MTs,Pb進入腸、腎、腦和肝后,這些蛋白質(zhì)結(jié)合重金屬Pb使其積累在器官中,破壞正常器官的功能[61]。此外,脾臟的正常功能也會被重金屬Pb破壞,然而Pb結(jié)合蛋白在脾臟中的作用機制尚未被證實,需要進一步的研究。野生哺乳動物受到Pb污染的情況下,腎和心臟會積聚Cu和Zn,但原因尚不清楚。Pb已經(jīng)被證明能夠誘導MTs的合成,使野生哺乳動物器官產(chǎn)生癌變[62～63]。Cu和Zn可以結(jié)合MTs,而Cu和Zn在腎臟和心臟中積累的濃度較高,這一結(jié)果表明兩種金屬通過某一未知配體和兩種金屬之間的復合物在這些器官中一起沉積,MTs可能是這種配體[44]。

盡管研究者已經(jīng)發(fā)現(xiàn)重金屬Pb、Cu和Zn能夠誘導MTs的產(chǎn)生,對野生哺乳動物的器官造成損傷。但是重金屬Pb、Cu和Zn通過鈣敏感受體、胸腺素4和乙酰輔酶A結(jié)合蛋白這3種蛋白質(zhì)在野生哺乳動物體內(nèi)積累的機制還有待闡明。金屬螯合蛋白是野生鳥類和野生哺乳動物面對重金屬污染時的一種解毒機制。這類蛋白質(zhì)能夠在野生鳥類、野生哺乳動物的組織、細胞中結(jié)合超標的重金屬,并將復合物轉(zhuǎn)運到細胞外,從而減輕重金屬污染對于野生鳥類和野生哺乳動物等的毒害作用。此外,許多重金屬對野生動物免疫系統(tǒng)表現(xiàn)為免疫抑制作用,如:重金屬Cd能誘導淋巴細胞SOD抗氧化活性升高,不利于機體免疫功能的正常作用。同時,重金屬Cd可通過抑制T淋巴細胞的增殖引起T淋巴細胞亞群改變,比如:L3T4+和L3T4+/Lyt2+亞群降低,Lyt2+亞群升高。Cd還可以抑制巨噬細胞的活性,導致免疫力下降,給有機體帶來危害[50,52]。

4 展望

重金屬污染在野生鳥類和野生哺乳動物中的影響日益增加,越來越受到世界各國的重視,重金屬Hg和Pb是常見的野生鳥類和野生哺乳動物污染物。下面我們將結(jié)合重金屬污染問題的最新進展,展望對于重金屬污染問題的預防和解決措施,以達到消除重金屬污染的目的,具體表現(xiàn)在以下幾個方面:1)Hg重金屬超標會使雌性哺乳動物乳汁含Hg超標,致使野生哺乳動物幼崽畸形,增加腎臟和肝臟的衰竭,嚴重影響野生哺乳動物的生長發(fā)育。針對該現(xiàn)象,可以從以下幾點開展深入探討:重金屬Hg在哺乳動物母體中是通過什么途徑分泌到乳汁中的？我們是否能夠阻斷重金屬進入乳汁中的途徑從而保護幼崽的安全？重金屬Hg又是如何破壞幼崽的正常生長發(fā)育？2)自然環(huán)境中廢舊電池隨意排放,產(chǎn)生的Hg和Pb都是野生鳥類和野生哺乳動物最易接觸到的重金屬污染物。已有報道顯示,Pb污染降低了成年馬鹿精子的頂體完整性;重金屬Pb能夠致使精子中GSH過氧化物酶活性增加,精子DNA損傷增高。那么重金屬Pb如何進入睪丸？與何種物質(zhì)結(jié)合？又怎么影響精原細胞的減數(shù)分裂？重金屬Pb如何調(diào)控精子中相關(guān)基因的表達？又如何從分子生物學的角度解釋頂體完整性被破壞的分子機制？3)隨著分子生物學的發(fā)展,利用微生物氧化還原反應對環(huán)境中的重金屬離子進行還原,生成納米金屬顆粒、納米金屬化合物等已經(jīng)取得成功。研究者可利用微生物的氧化還原反應去治理重金屬礦區(qū)和生活垃圾排放到環(huán)境中的重金屬,使其不能夠被植物、動物吸收,不能夠擴散到環(huán)境中,從源頭解決重金屬污染問題[64];4)顯微技術(shù)的進步,特別是熒光標記技術(shù)和電子顯微鏡技術(shù),極大地促進了重金屬對野生動物污染分子機制的研究。研究者可以利用模式動物,結(jié)合熒光標記顯微技術(shù)來確定重金屬進入動物體內(nèi)后作用于哪些細胞中;5)植物作為重金屬傳遞給野生鳥類、野生哺乳動物中重要的食物鏈一環(huán),我們可在植物吸收重金屬后采取相關(guān)措施,使得重金屬固定在植物體內(nèi)或者從植物體內(nèi)排出,從而使其不能傳遞給下一營養(yǎng)級;6)銅離子轉(zhuǎn)運蛋白及其他金屬在植物根系吸收過程中的分子機制已經(jīng)被報道出來,可以利用植物吸收轉(zhuǎn)化重金屬的功能,將土壤、大氣、水源等中的重金屬轉(zhuǎn)移到植物體內(nèi),隨后通過處理重金屬超標的植物來治理重金屬污染區(qū)域,恢復正常生態(tài)[65];7)目前有關(guān)重金屬污染對野生哺乳動物尤其是大型獸類影響的研究仍較少,可能是物種個體不易取材、個體稀缺等原因,為了保護瀕危物種,需要進一步開展相關(guān)工作。

重金屬在生物體內(nèi)難以代謝,對野生鳥類、野生哺乳動物造成的傷害和危害往往是不可逆的,甚至會影響野生動物后代乃至種群,從而造成生態(tài)失衡。無論是從保護野生動物還是從生態(tài)安全角度出發(fā),治理重金屬污染都迫在眉睫。由于重金屬一旦污染,難以消除,而且各種重金屬元素的消除方法也不盡相同,治理過程非常困難。因此,加強環(huán)境監(jiān)測、加強重工業(yè)管理是可行的、從源頭解決重金屬污染的措施之一。此外,改良土壤、合理施肥可以減少植物對重金屬的吸收,減少對下一營養(yǎng)級的傳遞。對于野生鳥類、野生哺乳動物而言,我們需要共同保護它們的棲息地環(huán)境,實現(xiàn)可持續(xù)發(fā)展。